BIOLOGA Y MANEJO INTEGRADO DE ANTRACNOSIS EN CTRICOS

Mario Orozco-Santos1, Marciano Manuel Robles-Gonzlez1, Jos Luis VzquezJimnez1, Gilberto Manzo-Snchez2 y L.W. Timmer3. 1Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrcolas y Pecuarias. Campo Experimental Tecomn. Tecomn, Colima, Mxico 28100. 2Universidad de Colima. Facultad de Ciencias Biolgicas y Agropecuarias. Tecomn, Colima, Mxico. 3 Investigador en Enfermedades de los Ctricos. CREC, University of Florida. Lake Alfred, FL, USA. Correspondencia: [email protected]

Introduccin
Las enfermedades conocidas como antracnosis de los ctricos son causadas por hongos del gnero Colletotrichum spp, consideradas un serio problema en regiones con caractersticas de clima tropical y subtropical (Jeffries et al, 1990; Bailey y Jeger, 1992; Dodd et al., 1992). Este grupo lo constituyen las enfermedades que causan la cada de fruto pequeo, antracnosis del limn mexicano y antracnosis en postcosecha (Timmer et al., 1994; Timmer 2000a), de las cuales las dos primeras ocasionan daos importantes en la produccin de fruta en varias especies de ctricos en Mxico (Orozco-Santos, 2001). Aunque existe tecnologa sobre alternativas para el manejo de antracnosis en ctricos, la mayor parte de la informacin se encuentra dispersa. Esta situacin, aunada a la diversidad de condiciones climticas, diferentes tipos de manejo en los huertos y muchas ocasiones la baja disponibilidad de recursos por parte del productor propician que estas enfermedades cause un impacto econmico muy importante. Este documento tiene por objetivo compilar la informacin disponible sobre antracnosis en los ctricos con la finalidad de dar a conocer aspectos sobre importancia, sintomatologa, etiologa, epidemiologa y diversidad gentica del hongo. Estos tpicos contribuirn a incrementar la eficiencia en el manejo integrado de antracnosis de los ctricos en Mxico. Las recomendaciones de manejo comprenden el uso adecuado de prcticas para reducir fuentes de inculo y condiciones favorables para la enfermedad de cultivo apoyadas con el uso de productos qumicos (control qumico).

Importancia de antracnosis
Las enfermedades conocidas como antracnosis de los ctricos son causadas por hongos del gnero Colletotrichum spp, consideradas un serio problema en regiones con caractersticas de clima tropical y subtropical (Jeffries et al, 1990; Dodd et al., 1992). Este grupo lo constituyen las enfermedades que causan la cada de fruto pequeo, antracnosis del limn mexicano y antracnosis en postcosecha (Timmer et al., 1994; Timmer 2000a), de las cuales las dos primeras ocasionan daos importantes en la produccin de fruta en varias especies de ctricos (Timmer et al., 1994). Cada de fruto pequeo. La cada de fruto pequeo afecta principalmente las siguientes especies de ctricos: naranja, toronja y limn Persa. Se report por primera vez en Belice en el ao de 1959 (Fagan, 1979) y posteriormente se detect en 1968 en Mxico. Actualmente, ocurre en la mayora de las zonas productoras del estado de Veracruz, Tamaulipas y

Tabasco en la Repblica Mexicana. Asimismo, se reporta en Florida, E.U.A. (McMillan y Timmer, 1989; Timmer et al., 1994); Cuba, Repblica Dominicana, Trinidad y Jamaica en el Caribe (Timmer et al., 1994); Panam, Guatemala, El Salvador y Costa Rica en Amrica Central; Argentina, Brasil, Colombia, Per, Ecuador y Venezuela en Sudamrica (McMillan, 1993). La enfermedad se presenta en regiones citrcolas que registran lluvias durante los perodos de floracin-fructificacin. En ataques severos puede reducir el rendimiento en un 49% en huertos de naranja Valencia. En Mxico, en los ltimos aos ha cobrado una gran importancia, llegando a ocasionar prdidas hasta de un 70%. En Florida, se estima que alrededor de cinco a seis frutos se pierden por cada 100 botones florales a causa de la enfermedad. Considerando que los porcentajes de amarre de fruto para naranja Navel son de 1.5 a 2.0% y para naranja Valencia de 4 a 5%, las prdidas ocasionadas por la enfermedad pueden llegar a ms de 100 frutos por rbol (Timmer y Zitko, 1995). Durante 1993, la cada de fruto pequeo fue un serio problema en Florida. En algunas localidades se registraron prdidas en rendimiento hasta de un 100% en naranja Navel, mientras que en naranja Valencia fueron de un 20 a 50% (Timmer y Zitko, 1993b). Antracnosis del limn mexicano. La antracnosis es el principal problema fitosanitario que afecta los tejidos jvenes de rboles de limn mexicano. La enfermedad es un factor importante que limita la produccin de esta especie citrcola en regiones donde coinciden las lluvias frecuentes con la ocurrencia de brotes vegetativos y flores, as como con los estados iniciales de desarrollo de los frutos (Timmer, 2000b). En Mxico, la enfermedad se presenta en los estados de Colima, Jalisco, Michoacn, Guerrero, Oaxaca y Tamaulipas (Garza y Medina, 1984). Tambin se ha reportado en algunas Islas del Caribe y Zanzbar (Timmer, 2000b). En ataques severos, ocasiona la muerte de tejidos jvenes (brotes, hojas y flores) y cada de flores y frutos pequeos. Adems, produce lesiones en frutos en desarrollo, mismas que se manifiestan al momento de la cosecha, lo cual demerita su calidad externa. En rboles adultos reduce el rendimiento y la calidad de la fruta, mientras que en rboles jvenes retrasa su desarrollo (Timmer, 2000b; Timmer y Brown, 2000). Los daos de antracnosis (muerte de tejidos) en rboles de limn mexicano se presentan principalmente durante la poca de lluvias y su efecto en rendimiento est muy relacionado con la produccin de los meses de invierno (Diciembre a Marzo). En esta poca, el precio de la fruta alcanza los valores ms altos en el mercado. La enfermedad puede ocasionar prdidas de 40 a 60% de la produccin invernal en huertos sin control qumico (Medina et al., 2001).

Sntomas
La enfermedad caracterizada por la cada del fruto pequeo afecta principalmente a naranjas de los cultivares Valencia y Navel, as como al limn Persa y toronja. Se presenta durante el perodo de floracin principal que ocurre en los meses de febrero-marzo y es ms severa en naranja dulce que en toronja y limn Persa (Timmer et al., 1994). Los primeros sntomas de la enfermedad se manifiestan en los ptalos como una necrosis acuosa de color naranja a caf; los ptalos necrosados quedan adheridos a la parte basal del disco floral con apariencia dura, seca y de color caf rojizo. En ataques severos, el patgeno afecta racimos florales enteros cuando las condiciones para su desarrollo son favorables. Posteriormente, los frutos en desarrollo toman una coloracin amarillenta en la base, que avanza hasta

cubrirlos por completo y ocasiona su cada cuando tienen aproximadamente un centmetro de dimetro. El sntoma caracterstico de esta enfermedad es que al caer el fruto, tanto el pednculo como el receptculo y cliz permanecen adheridos a la rama (McMillan, 1993; Timmer et al., 1994; Timmer, 2000a). Estas estructuras se conocen como "tachuelas" en los estados citrcolas del Golfo de Mxico. Las tachuelas estn rodeadas por hojas levemente distorsionadas y con nervaduras prominentes (Timmer et al., 1994). Las tachuelas crecen ms que lo normal y pueden permanecer adheridas a las ramas por un ao o ms y no afectan la intensidad de floracin ni la produccin de fruta de los aos siguientes (Futch et al., 1989). Las flores y frutos jvenes que se encuentran cerca de flores afectadas tambin estn propensas a caer antes del amarre de fruta y formar tachuelas pesistentes. Estas observaciones sugieren que algunas fitohormonas podran estar involucradas en el desarrollo de estos sntomas (Timmer y Brown, 2000). Estudios recientes han demostrado la habilidad de C. acutatum para producir cido indol actico y compuestos relacionados, lo cual puede contribuir parcialmente a incrementar los niveles de esta fitohormona en las flores de ctricos infectadas (Chung et al., 2003). La abscisin del fruto ocasionada por la enfermedad ocurre en la base del ovario, lo que contrasta con la abscisin provocada por los procesos fisiolgicos normales del rbol, la cual ocurre en la base del pednculo. La antracnosis del limn mexicano afecta a brotes, flores y frutos jvenes, cuando la emergencia y desarrollo de stos coincide con perodos lluviosos, provocando que en las partes afectadas se observe una abundante esporulacin con aspecto de polvillo color salmn, que corresponde a las masas conidiales del hongo. Los brotes afectados se pueden marchitar y eventualmente morir a partir de las puntas, en porciones que varan de uno a varios centmetros, dependiendo de la severidad. En ataques fuertes, las hojas y brotes pueden ser daados en su totalidad. Cuando sto ocurre, se observan brotes con sntomas de muerte descendente. Bajo condiciones de dao medio, en las hojas jvenes aparecen deformaciones y zonas muertas en el borde o el pice. Cuando la infeccin es poco severa o si las hojas estn totalmente expandidas al momento de la infeccin, slo stas llegan a ser afectadas en forma parcial, o bien ocasionar lesiones clorticas y deformacin. Asimismo, en las hojas se observan pequeas lesiones redondas de tamao pequeo, las cuales con el tiempo se llegan a necrosar. Estas lesiones en las hojas, con el tiempo pueden caer produciendo un pequeo orificio ocasionando el sntoma tpico de tiro de municin. Los racimos florales pueden ser daados en su totalidad por la enfermedad. Los botones afectados pueden desprenderse sin haber abierto, mientras que las flores presentan una necrosis de color caf rojizo en los ptalos, los cuales permanecen adheridos al cliz por algn tiempo junto con los frutos pequeos. Al desprenderse los frutos infectados, algunas estructuras florales como el receptculo, cliz y pednculo quedan adheridas a la rama y son conocidas como tachuelas. Este sntoma es caracterstico del dao de antracnosis en limn mexicano. Los frutos pueden ser atacados por la enfermedad hasta un determinado estado de desarrollo, siendo la susceptibilidad directamente proporcional a la edad. Entre ms joven es el fruto, ste es ms susceptible a antracnosis y la resistencia se incrementa con la edad. Los frutos pequeos pueden caer o quedar momificados y adheridos a la rama. Asimismo, los frutos afectados pueden permanecer en el rbol hasta su madurez y las lesiones forman costras corchosas levantadas que pueden abarcar hasta la mitad de su superficie. Tambin es frecuente que el fruto se agriete al nivel de la lesin corchosa y deje al descubierto las vesculas de jugo (Garza y Medina, 1984; Timmer, 2000b; Medina et al., 2001).

Etiologa
Durante mucho tiempo, el causante de la cada de fruto pequeo fue atribuido a una raza del hongo Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. in Penz. que produce en medio de cultivo una colonia de color anaranjado de lento crecimiento (Agostini et al., 1992; Sonoda y Pelosi, 1988). Por otra parte, La antracnosis del limn mexicano fue descrita originalmente por Clausen en 1912, su agente causal fue atribuido al hongo Gloeosporium limetticola Clausen y posteriormente se consider como una forma de C. gloeosporioides (Sutton, 1980). Agostini et al., (1992) caracterizaron dos razas involucradas en las enfermedades conocidas como cada de fruto pequeo y antracnosis del limn mexicano. La primera se atribuy a la raza SGO (colonias de color naranja y lento crecimiento) de C. gloeosporioides y la segunda a la raza KLA (raza del limn mexicano) del mismo hongo. Estudios posteriores con tcnicas moleculares demostraron que ambas razas corresponden a Colletotrichum acutatum Simmonds (Brown et al., 1996). C. acutatum produce conidios hialinos, unicelulares que miden de 12 a 20 m de largo por 4 a 6 m de ancho y una elevada proporcin con un lado redondeado y otro fusiforme con relacin a conidios con ambos lados redondeados. Estas esporas se producen en estructuras llamadas acrvulos (Timmer 2000b). Asimismo, forma apresorios redondeados y pequeos (Agostini et al., 1992). Con relacin a su patogenicidad, la raza que produce la antracnosis del limn mexicano inicialmente se report que afectaba slo al limn mexicano y que otras especies de ctricos eran inmunes (Timmer, 2000b). Sin embargo, nicamente tejido vegetativo se haba inoculado en los estudios previos. Investigaciones posteriores han demostrado que la raza KLA produce todos los sntomas de la cada de fruto pequeo al inocular flores de naranjo dulce y limn Persa. Contrariamente, la raza SGO de color anaranjado de lento crecimiento procedente de ptalos de naranjo dulce afectados por la cada de fruto pequeo slo causan un ligero manchado clortico en hojas de limn mexicano (Agostini et al., 1992; OrozcoSantos, 2006). De acuerdo a estos resultados, se pens que la raza SGO pudo haberse originado de la raza KLA y que la enfermedad caracterizada por la cada de fruto pequeo pudo ser el resultado de la invasin a plantaciones de otras especies de ctricos por la raza KLA. El cultivo del limn mexicano se encuentra distribuido en las regiones tropicales; sin embargo, en climas hmedos est comnmente confinado a plantaciones de traspatio debido a la severidad de la antracnosis del limn mexicano en este tipo de clima. Una vez introducida la raza antracnosis del limn mexicano en huertos de naranjo dulce puede causar la cada de fruto pequeo y posteriormente perder su patogenicidad al limn mexicano (Agostini et al., 1992; Timmer et al., 1994). Actualmente se conoce que ambas razas pueden tener un origen independiente segn resultados con marcadores moleculares (Peres et al., 2003; Orozco-Santos, 2006).

Variabilidad Morfolgica y Gentica

naranja dulce y limn persa, y 3) aislamiento saprofito que causa antracnosis de frutos en postcosecha (Orozco-Santos, 2006). Los aislamientos de C. acutatum colectados en limn mexicano en los estados de Colima, Jalisco, Nayarit, Michoacn, Guerrero, Oaxaca, Tamaulipas y Veracruz presentan caractersticas morfolgicas similares en medio de cultivo papa-dextrosa-agar. Las colonias del hongo registran micelio algodonoso, compacto, de aspecto polvoriento y color blanco grisceo. Su aspecto general es de color naranja ligero y en el centro se observan masas conidiales dispersas de color naranja a salmn (Orozco-Santos et al., 2004b). Los conidios son hialinos, unicelulares y una elevada proporcin con un lado redondeado y otro fusiforme con relacin a conidios con ambos lados redondeados. Los apresorios son de forma redonda (Orozco-Santos, 2006). Estas caractersticas corresponden a la raza KLA de C. acutatum que causa antracnosis del limn mexicano (Agostini et al., 1992). En cambio, los aislamientos de C. acutatum que causan cada de fruto pequeo y colectados en naranja Valencia y limn Persa en Tamaulipas, Veracruz y Tabasco presentan micelio escaso, ligeramente algodonoso, distribuido de manera uniforme, en ocasiones de aspecto polvoriento y de color blanco. El aspecto general de la colonia es de color naranja ligero, acentundose ms en la parte central. Estos aislamientos presentan mayor porcentaje de conidios con un lado fusiforme y el otro redondeado en comparacin a conidios redondeados y los apresorios son de forma clavada (Orozco-Santos, 2006). Estas caractersticas corresponden a las descritas para la raza PFD que causa la cada de fruto pequeo (Agostini et al., 1992). Finalmente, el aislamiento saprofito del hongo C. gloeosporioides presenta colonias con micelio areo, abundante y algodonoso, de color gris a blanco grisceo. Su aspecto general es de color gris a gris obscuro. Este aislamiento presenta un mayor crecimiento en medio de cultivo con relacin a C. acutatum. El hongo C. gloeosporioides produce una alta proporcin de conidios con ambos lados redondeados, mientras que los apresorios son forma lobulada (Orozco-Santos, 2006). Estas caractersticas son similares a las reportadas para C. gloeosporioides, saprofito o causante de antracnosis en frutos de ctricos en postcosecha (Agostini et al., 1992). Por otra parte, estudios con marcadores moleculares RAPDs (ADN Polimrfico Amplificado al Azar) en poblaciones de Colletotrichum de diferentes reas citrcolas en Mxico present un perfil de bandas de DNA muy similar entre los aislamientos de la raza KLA y diferentes al de los aislamientos de la raza PFD de naranja Valencia y limn Persa. El aislamiento de C. gloeosporioides present un patrn de bandas muy diferente a los registrados por KLA y PFD. El anlisis de agrupamiento gener dos grupos: uno formado por C. gloeosporioides y otro por C. acutatum. El grupo de C. acutatum se integr por dos subgrupos; uno correspondiente a los aislamientos de la raza KLA y el otro a la raza PFD. El anlisis filogentico de los aislamientos de la raza KLA colectados en diferentes entidades citrcolas de Mxico registraron una reducida variabilidad gentica (OrozcoSantos, 2006). La raza KLA present una reducida variabilidad gentica y en muchos casos ausencia de polimorfismo entre aislamientos de diferente origen geogrfico, formando un grupo homogneo con un probable origen comn y reducida capacidad evolutiva (Orozco-Santos et al., 2007a). Asimismo, no se registr efecto de manejo entre huertos sobre la variabilidad gentica del hongo (Orozco-Santos et al., 2003; 2004a). En el caso de Colletotrichum en ctricos, al parecer la ocurrencia de recombinacin sexual es nula o muy limitada. Tambin, Agostini et al., (1992) reportaron que no observaron la forma sexual con ninguno de los

aislamientos de las razas SGO y KLA en medio de cultivo y en los tejidos enfermos colectados en campo. Solo fue posible producir algunos peritecios frtiles de cada raza en hojas esterilizadas de limn mexicano. Asimismo, en Belice se han encontrado ascosporas de Glomerella cingulata (Stoneman) Spauld. & H. Schrenk en trampas de esporas y hojas muertas (Fagan, 1984). Sin embargo, se considera que el estado sexual tiene poca importancia en el ciclo de la enfermedad (Timmer et al., 1994). La raza KLA en limn mexicano tiene una actividad cclica en el trpico seco de Mxico y un bajo nmero de generaciones por ao. La antracnosis de esta especie ctrica se presenta de manera epidmica durante la poca de lluvias (Julio a Octubre) y el resto del ao el patgeno sobrevive como apresorios en hojas de limn mexicano. Esta baja actividad del hongo a travs del ao puede conducir a que se tengan probabilidades reducidas de mutacin, lo cual se expresa en el bajo polimorfismo encontrado en las poblaciones de la raza KLA (Orozco-Santos et al., 2004a; Orozco-Santos et al., 2006; Orozco-Santos et al., 2007a). A mayor nmero de generaciones por ao existen probabilidades de ms variabilidad gentica. El manejo agronmico de huertos es otra situacin que influye en la posibilidad de encontrar poblaciones de hongos altamente variables. El cultivo de limn mexicano se desarrolla con niveles tecnolgicos de bajos a moderados (determinados por el uso de plaguicidas y fertilizantes), lo cual reduce la presin de evolucin de la raza KLA. En cultivos altamente tecnificados, existe la tendencia a una mayor presin evolutiva de los patgenos (McDonald, 1997). En Mxico, la antracnosis se presenta en la regin productora de limn mexicano en las reas costeras del Ocano Pacfico (desde el estado de Jalisco hasta Oaxaca), en donde predomina un clima tropical seco (Orozco-Santos y Timmer, 2005). En estas entidades, dicha especie citrcola se ha desarrollado como actividad comercial desde el ao de 1920 (Oseguera-Velzquez, 1973) y la enfermedad ha coexistido desde entonces con su hospedero. El 90% de la superficie citrcola de sta regin corresponde a limn mexicano y el resto est dedicado a toronja (C. paradisi Macf.), limn Persa (C. latifolia Tan) y naranja Valencia (C. sinensis (L) Osbeck). Los ctricos diferentes al limn mexicano se han establecido en los ltimos 20 aos, de tal manera que la antracnosis ha coexistido en presencia con su hospedero principal por ms de 80 aos. Los huertos de limn mexicano se establecieron por medio de semilla hasta principios de la dcada de los aos 80s y despus de este tiempo se han ido sustituyendo con huertos con plantas injertadas sobre portainjertos. Aun cuando, la reproduccin fue por semilla, los ctricos poseen un elevado nmero de embriones nucelares que dan origen a una nueva planta. En este tipo de reproduccin no existe fusin de gametos, de tal forma que se considera un tipo de reproduccin asexual. Con estos antecedentes, se asume que las poblaciones de limn mexicano en la regin son genticamente uniformes o presentan poca variabilidad gentica generada por mutaciones espontaneas. Esta caracterstica del hospedero principal de la raza KLA, hace que el hongo no tenga presin evolutiva para poder adaptarse a diferentes genotipos. Por otra parte, en el estado de Colima las primeras introducciones de limn mexicano datan de principios del siglo XX. A partir de 1920, su cultivo se expandi significativamente (Oseguera-Velzquez, 1973), ubicndolo como uno de los primeros productores de fruta. Tambin, Colima ha sido productor y distribuidor de planta de este ctrico para toda la

regin del trpico seco de Mxico. As, es factible encontrar huertos de limn mexicano en los diferentes estados productores con material vegetativo procedente de esta entidad. Con estos antecedentes, es posible que con las plantas tambin viajaran propgulos de C. acutatum, por lo que Colima fue un centro de distribucin de la raza KLA en Mxico. El hongo Colletotrichum no presenta las caractersticas de patgenos que se dispersan naturalmente a largas distancias por va area para colonizar nuevos territorios que son descritos en el trabajo de Brown y Hovmller (2002). En el estudio de Orozco et al., (2004a), se encontraron poblaciones de la raza KLA con baja variabilidad gentica distribuidas en diferentes ambientes: clima trpico seco, trpico hmedo y semirido. Esta escasa variabilidad gentica es factible atribuirla a que el hongo se reproduce en su totalidad de manera asexual, ya que el estado perfecto (G. acuatata) no es importante en el ciclo de la enfermedad (Timmer et al., 1994). Otro aspecto que puede influir en la reducida variabilidad gentica, es la poca presin de evolucin que tiene el patgeno, debido a que su principal hospedero es genticamente uniforme o con escasa heterogeneidad. En cada entidad productora el hongo se ha mantenido estable con baja capacidad evolutiva. Epidemiologa La cada de fruto pequeo se presenta en regiones con lluvias durante el perodo de floracin. De acuerdo a Agostini y Timmer (1994), el ciclo de la enfermedad ocurre de la siguiente manera: los conidios del hongo se producen de manera abundante en los acrvulos formados sobre los ptalos de flores infectadas durante la primavera. Estos conidios son lavados por las gotas de agua de lluvia o roco y depositados en los tejidos vegetativos del rbol, en donde pueden germinar para formar apresorios o permanecer sin germinar y ocasionar infecciones latentes. En ausencia de floracin, estos propgulos pierden viabilidad con el tiempo. Sin embargo, cuando se inicia la floracin, los ptalos que caen sobre la superficie de las hojas proporcionan algunas sustancias que estimulan la germinacin del apresorio para formar conidios, los cuales son diseminados hacia las flores nuevas por el salpique de las gotas de agua de lluvia, reiniciando de esta manera el ciclo de la enfermedad. Su dao es ms severo y puede manifestarse de manera epidmica cuando se presentan lluvias, perodos prolongados con alta humedad relativa y temperaturas bajas durante la floracin y "amarre" del fruto (Fagan, 1984; Agostini et al., 1993). La temperatura ptima para la germinacin de la espora es de 23 C y el tiempo mnimo para la infeccin y germinacin es de 12 a 18 horas. Si las condiciones hmedas prevalecen, alrededor del 90 % de las flores pueden mostrar sntomas a los 3-4 das despus de la infeccin. Sobre las flores afectadas se producen numerosos acrvulos, lo cual incrementa drsticamente el nmero de esporas patognicas dentro del rbol (Timmer, 2000a). Las flores son resistentes al patgeno cuando los botones presentan de un estado de cabeza de alfiler a botn en estado redondo y son susceptibles cuando se empiezan a elongar y son altamente susceptibles una vez que se abren (Fagan, 1979). La enfermedad empieza a aparecer cuando el botn floral tiene un centmetro de largo. El hongo C. acutatum sobrevive entre perodos de floracin como apresorios y/o infecciones latentes sobre las tachuelas adheridas, hojas y ramas (Agostini y Timmer, 1994). Estudios recientes han demostrado que el nmero de tachuelas adheridas en ramas de los aos previos es el mejor indicador del potencial de la enfermedad en la prxima floracin. La evaluacin de las tachuelas adheridas se realiza durante el mes de Enero en 12 ramas distribuidas alrededor

de los rboles, en las cuales es factible registrar hasta 338 tachuelas (Timmer y Zitko, 1995). La antracnosis del limn mexicano se presenta con mayor severidad durante el perodo de lluvias, temperaturas mximas de 31C y mnimas de 24C y con valores de humedad relativa superior al 90 %. En condiciones del trpico seco, la lluvia es el factor ms importante que se relaciona con la incidencia y severidad de la enfermedad, sobre todo cuando ocurren precipitaciones de dos a cinco das consecutivos (Garza y Medina, 1984; Medina et al., 2001). Los conidios de la raza KLA de C. acutatum son liberados solamente cuando el acrvulo o la masa de conidios est en contacto con el agua, ya que tanto las gotas de lluvia como del roco los salpica y dispersa (Garza y Medina, 1984). Tambin pueden ser diseminados por insectos o herramientas de cultivo; sin embargo, esta forma de dispersin tiene poca importancia en la epidemiologa de la enfermedad. La infeccin del hongo se lleva a cabo mediante la penetracin directa en hojas, brotes, frutos y flores, en donde el micelio crece intercelularmente y produce colapso y muerte de los tejidos. La raza KLA tiene un perodo de incubacin muy corto; despus de la infeccin, los primeros sntomas pueden observarse en 3 a 5 das. En las reas afectadas se pueden observar masas de conidios de color rosa. Los tejidos son ms susceptibles cuando son jvenes y la resistencia se incrementa con la edad. Las hojas llegan a ser inmunes al ataque de la raza antracnosis del limn mexicano cuando completan su expansin. El fruto es susceptible a la infeccin por C. acutatum desde su formacin hasta que alcanza un tamao de 20 mm de dimetro (Timmer, 2000b). Con frecuencia, la infeccin por Colletotrichum es la causa directa de enfermedades de las plantas; sin embargo, el hongo se presenta tambin como un saprofito o invasor secundario de tejidos en decadencia. Las prdidas causadas por antracnosis ocurren principalmente como una reduccin directa de la cantidad y calidad del producto cosechado. El hongo ataca frecuentemente ms de una parte de la misma planta, lo que ocasiona enfermedades separadas que pueden interactuar durante el ciclo del cultivo (Waller, 1992). As el limn mexicano, es un ejemplo donde varios rganos (brotes, hojas, flores y frutos) pueden ser infectados por la enfermedad y en donde el inoculo de una fuente es capaz de infectar a otro (Garza y Medina, 1984; Timmer, 2000b). El ciclo de vida de la raza KLA en limn mexicano es muy similar al de la raza SGO en naranja propuesto por Agostini et al., (1992), Timmer et al., (1994); Timmer et al., (2000a) y Peres et al., (2005). Manejo integrado de la enfermedad El manejo integrado de enfermedades se define como una herramienta sustentable para el combate de patgenos, mediante la combinacin de mtodos biolgicos, culturales, fsicos y biolgicos que minimice los riesgos econmicos, de salud y ambientales (Hollier, 2004). El manejo integrado de antracnosis contempla el uso de los diferentes mtodos de control apoyado por el conocimiento del cultivo (susceptibilidad a la enfermedad, interaccin con el portainjerto, fenologa, rganos afectados y edad del huerto), de la enfermedad (especie del hongo, ciclo de la enfermedad, reproduccin, diseminacin, perodo de incubacin, fuente de inoculo y sobrevivencia) y del clima (precipitacin, temperatura, roco, radiacin solar y humedad relativa).

El control de la cada de fruto pequeo se basa principalmente en la aplicacin de fungicidas durante los perodos de lluvias frecuentes en la poca de floracin. Los fungicidas benomyl y captafol han resultado efectivos para el control de la enfermedad (Timmer et al., 1994; Timmer y Zitko, 1992). En condiciones favorables para el desarrollo del patgeno (lluvias, alta humedad relativa y temperaturas bajas) durante la floracin y cuando se espere un ataque fuerte de la enfermedad se requiere un mayor nmero de aplicaciones de estos productos. Algunos estudios realizados en Florida, indican que cuando la incidencia de la enfermedad es baja se requiere una aplicacin de fungicidas a media floracin, o dos aplicaciones, una al inicio de la floracin y otra a media floracin. En localidades o aos con ataques severos son necesarias aplicaciones semanales o cada 10 das. En todos los casos, los fungicidas utilizados fueron el benomyl y captafol. Estos resultados indican que el nmero de aplicaciones de fungicidas ms que el momento de aplicacin durante todo el perodo de floracin parece ser el factor determinante para lograr un control adecuado de la enfermedad (Timmer y Zitko, 1992). En caso de que los productores no dispongan suficiente equipo terrestre para asperjar plantaciones extensas en un perodo de tiempo corto, una alternativa viable son las aplicaciones areas. Se ha demostrado que las aspersiones con avin son iguales de efectivas en el control de la cada de fruto pequeo que las aplicaciones con equipo terrestre (Timmer y Zitko, 1991). Con relacin a la antracnosis en el cultivo del limn mexicano, el control qumico es la alternativa ms comn y eficaz para reducir los daos ocasionados; sin embargo, para obtener mejores resultados, el uso de fungicidas debe ser apoyado con algunas prcticas culturales como son: poda, adelanto de brotes vegetativos e induccin de floracin, manejo de riego, fertilizacin y cosecha oportuna de la fruta (Medina et al., 2001). Las prcticas de cultivo estn orientadas a reducir las condiciones favorables para el establecimiento y desarrollo del patgeno, inducir el vigor de los rboles, establecer barreras fsicas y/o eliminar fuentes de inoculo dentro de la plantacin. En el caso del limn mexicano, algunas de estas labores estn dirigidas a la induccin de brotes y flores, los cuales sern protegidos contra antracnosis con aspersiones de fungicidas y de esta manera tener posibilidades de produccin en invierno. Adems, es importante realizar una supervisin peridica del huerto para identificar flujos vegetativos y florales, sobre todo durante los meses de Julio a Octubre, poca en la que se presenta la enfermedad con mayor intensidad (Medina et al., 2001). La raza KLA tiene un perodo de incubacin muy corto (hasta 3 a 5 das), lo que dificulta su control en campo; aunado al habito de crecimiento inherente del limn mexicano, el cual emite brotes y flores la mayor parte del ao que hace necesario realizar numerosas aplicaciones de fungicidas para su combate, incrementando los costos de produccin (Timmer, 2000b). Actualmente, el control de la enfermedad se realiza mediante la aspersin de los fungicidas protectantes (mancozeb y captafol) y sistmicos (benomyl, azoxystrobin y trifloxistrobin) (Orozco-Santos et al., 2006; Orozco-Santos et al., 2007b) Se han realizado algunos intentos de control biolgico de la raza SGO del hongo C. acutatum, agente causal de la cada de fruto pequeo en ctricos. El control biolgico consiste en el uso de organismos naturales o modificados, genes o productos de genes que reducen los efectos de organismos indeseables tales como patgenos de plantas y para favorecer organismos deseables como los cultivos agrcolas. Las enfermedades de las plantas pueden ser controladas con microorganismos vivos que son antagnicos a hongos fitopatgenos. Los mecanismos de control biolgico de patgenos de plantas incluyen

antibiosis, parasitismo, competencia, resistencia sistmica adquirida, proteccin cruzada e hipovirulencia (Ownley y Windham, 2004). Al respecto, Kupper et al., (2003) evalu el efecto de diferentes aislamientos de los antagonistas Bacillus subtilis y Trichoderma spp. bajo condiciones de laboratorio y campo. Los resultados en rboles de naranja dulce Cv. Natal, demostraron la efectividad de algunos tratamientos de B. subtilis y T. aureoviridae en reducir el porcentaje de flores con sntomas de la enfermedad en comparacin al tratamiento testigo. Sin embargo, el corto perodo de incubacin del patgeno desde la llegada del conidio hasta el establecimiento de la infeccin limita la efectividad de los antagonistas por el tiempo reducido en que C. acutatum permanece vulnerable.

Literatura consultada
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