1

Documentando la domesticación de plantas:

su importancia en el contexto de la
conservación de recursos fitogenéticos

María Isabel Chacón Sánchez

Facultad de Ciencias Agrarias
Universidad Nacional de Colombia

Cátedra José Celestino Mutis

Agosto 14 de 2018

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

2

Variedades de plantas domesticadas

http://farm5.static.flickr.com/4072/4534603184_db78021f1c.jpg PATRIMONIO DE TODOS LOS

http://www.ethno-botanik.org/Tomaten/_bilder/300/Tomatensorten_1.jpg COLOMBIANOS
3

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

 Línea de tiempo de la evolución humana

Image by John Garrett.

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
Línea de tiempo de la evolución vegetal

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

6

¿El maíz siempre habrá existido como lo

conocemos actualmente?

Tomado de Doebley et al., 2006 PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

7

Domesticación de plantas: el maíz

Pariente silvestre Maíz moderno

Cambios visibles producto de la domesticación: en la arquitectura de la planta y en la inflorescencia,

pérdida del mecanismo natural de dispersión de la semilla
Tomado
PATRIMONIO de Doebley
DE TODOS et al., 2006
LOS COLOMBIANOS
REV I EW S
Dynamics of crop domestication
a Stage 1: b Stage 2: c Stage 3:
Onset of In situ increase in frequency Formation of cultivated populations that are
domestication of desirable alleles adapted to new environments and local preferences

C
C
W C W W C C
C
C

Adapted from Meyers and Purungganan (2013)

Figure 1 | The evolutionary stages of domestication and diversification.
PATRIMONIO Plant ex
DE TODOS LOS COLOMBIANOS
9

Cambios ocurridos durante la domesticación:

El síndrome de la domesticación

Lima beans

modificado
PATRIMONIO de Doebley
DE TODOS et al., 2006
LOS COLOMBIANOS
10

¿De dónde provienen las plantas domesticadas?

• Figuras influyentes:
– Charles Darwin (1809-1882)
• 1859 The Origin of Species
• 1868 The Variation of Animals and Plants Under
Domestication
– Alphonse De Candolle (1806-1893)
• 1882 Origin of Cultivated Plants
– Nicholas Ivanovitch Vavilov (1887-1943)
• 1920 Laws of Homologous Series in variation
• 1926 Centers of Origins of Cultivated Plants
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
11

Darwin y la domesticación de plantas

• Después del regreso de su viaje en el Beagle, Darwin se
instaló en su casa Down House en Kent, donde se dedicó al
desarrollo de sus teorías, a sus experimentos en invernadero,
al trabajo con animales y plantas domesticadas y su contacto
con poblaciones naturales era más bien limitado

Estudio

Down House PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

12

Darwin y la domesticación:
observaciones
• Mayores niveles de variabilidad fenotípica en domesticados
que en el silvestre
– "Comparing the diversity of flowers in the different varieties of the same
species in the flower-garden; the diversity of leaves, pods, or tubers, or
whatever part is valued in the kitchen-garden, in comparison with the flowers
of the same varieties“ (Darwin, 1859)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

13

• Las razas domesticadas no pueden sobrevivir

en el estado silvestre por sus propios medios
• "Domesticated races show adaptation, not indeed to the animal's or plant's own
good, but to man's use or fancy.“ ….."Very many of the most strongly-marked
domestic varieties could not possibly live in a wild state.“ (Darwin, 1859)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

14

Alphonse De Candolle
(1806-1893)

• Publicó en 1882 su libro más famoso “Origin of Cultivated Plants”

donde marca el comienzo de la fitogeografía. Estableció diversos
criterios para estudiar el origen de las plantas domesticadas, entre
los cuales los más relevantes son:
– La distribución geográfica del ancestro silvestre de una planta
domesticada puede proveer evidencia sobre el lugar donde una
especie fue domesticada
– Información histórica (Usos, costumbres, tradiciones)
– Lingüística (nombres locales de las variedades cultivadas en
varias lenguas)
– Arqueología
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
15

Nicholas Ivanovich Vavilov

(1887-1943)

• Científico ruso, reconocido como el fitogeógrafo

más importante del mundo, emprendió más de
100 viajes de colecta por todo el mundo y definió
los centros de origen de 640 especies
domesticadas

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

16

Áreas de origen de las plantas cultivadas

propuestos por Vavilov

Tomado de Mannion, 1999

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
17

Investigaciones interdisciplinarias como las de

Richard McNeish en México central en los años
1950 y 1960 sentaron el precedente de reunir
investigadores de diversas áreas como la
botánica, la zoología, la geología y la
arqueología, para explorar las preguntas
fundamentales de cuándo, cómo, dónde y por
qué, los humanos realizaron la transición desde
la caza y la recolección a la agricultura.

Proceso gradual de cambio morfológico en el maíz

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
18

Recientes avances en arqueobiología y genética

han permitido

• Identificar los parientes silvestres de especies

domesticadas importantes
• Identificar el contexto geográfico inicial más probable de
la domesticación
• Documentar la difusión de los cultivos fuera de su área de
origen
• Empezar a decodificar los cambios genéticos que
estructuraron la transformación de una especie silvestre
en una especie domesticada

(Zeder et al., 2006)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
19

Estudios arqueobiológicos
Trigo silvestre Trigo domesticado

1mm 1mm

9300 BP 8000 BP

Evolución del tamaño del grano

(Fuller, 2007)
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Estudios genéticos

https://sites.google.com/site/thealevelbiologistyourhub/topics/aqa-as-topics/genetic-diversity-can-arise- http://www.wiringthebrain.com/2012/04/de-novo-mutations-in-autism.html
as-a-result-of-mutation-or-during-meiosis
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 SNP: single-nucleotide polymorphism

https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fbioe.2015.00013/full
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 silvestre
Población #1

domesticación

Población #2

http://homes.chass.utoronto.ca/~cpercy/courses/6362-NewmanDaniel.htm PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

23

Preguntas sobre el origen de los

cultivos
• ¿Dónde ocurrió la domesticación? Contexto
geográfico de la domesticación
• Consecuencias del proceso de domesticación
sobre la diversidad genética de los cultivos
• Control genético de los rasgos de la
domesticación

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

24

Preguntas sobre el origen de los

cultivos
• ¿Dónde ocurrió la domesticación? Contexto
geográfico de la domesticación
• Consecuencias del proceso de domesticación
sobre la diversidad genética de los cultivos
• Control genético de los rasgos de la
domesticación

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

25
Áreas de origen de cultivos (según Vavilov y
otros autores)

Tomado
PATRIMONIO de Doebley
DE TODOS et al., 2006
LOS COLOMBIANOS
26
Algunos cultivos de origen Mesoamericano

Maíz, Zea mays

Cacao (voz Olmeca), Theobroma cacao
Chayote, Sechium edule

Fríjol Lima,
Fríjol común,
Phaseolus lunatus
Phaseolus vulgaris

Vainilla (voz
Algodón, Gossypium hirsutum, azteca
Gossypium purpurascens (Smith, 2001) tlilxochitl),
Vanilla
planifolia

Tomate (voz
Pimentón/chile, azteca
Capsicum annuum, C. jitomatl),
frutescens lycopersicum Calabazas: Cucurbita pepo,
esculentum Aguacate, Persea americana Cucurbita argyrosperma
Papaya,
PATRIMONIO DE TODOSCarica papaya
LOS COLOMBIANOS
27

Algunos cultivos de origen andino

Oca, Oxalis tuberosa

Ulluco, Ullucus tuberosus

Papa, Solanum tuberosum

Quinua, Chenopodium quinoa

Chirimoya, Annona
Fríjol Lima, cherimola
Phaseolus lunatus

Lulo, Solanum
Fríjol común, Phaseolus vulgaris Tomate de árbol,
Uchuva, Physalis quitoense
Maní, Arachis hypogea Solanum betaceum
peruviana PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
28
Cerámica precolombina que representa cultivos de origen
Mesoamericano

Dios del Cacao El Cacao

Fuente: Museo de arte de Indianapolis Fuente: Smith, The Aztecs. 1996.

El Maíz, Oaxaca, México ElPATRIMONIO

Maíz, PerúDE TODOS LOS COLOMBIANOS
Fuente: M. Eubanks
29

El Maíz, Cerámica Precolombina Peruana

El maíz fue introducido desde México en los Andes hace
5000 años y tenía nombres nativos:
Mazorca = chocle
Fermentado = saraaka

PATRIMONIO DEFuente:
TODOS M.LOS
Eubanks
COLOMBIANOS
30

Cerámica precolombina que representa cultivos

de origen Suramericano

Maní Papa

PATRIMONIO
Fuente: DE TODOS
Leonard, First Farmers.LOS COLOMBIANOS
1973.
31

Los cultivos más importantes de los Aztecas

En el Codex Florentino (Fray Bernardino de
Sahagun, 1579) se documenta la importancia de
cuatro cultivos en la dieta de los Aztecas:
• El maíz (Zea mays)
• El fríjol (Phaseolus vulgaris)
• La chía (Salvia hispanica)
• El huahutli (Amaranthus hipochondriacus).

Tenochtitlán, la capital de los Aztecas, recibía

anualmente como tributo de los pueblos
conquistados:
6.360 tn de maíz
4.410 tn de fríjol
4.410 tn de chía
3.780 tn de amaranto
Con este tributo se sostenían 150.000 personas El “Gran Mercado de Tenochtitlán”, por Diego
Rivera, Palacio Nacional, Ciudad de México
con una dieta balanceada
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
32

El maíz
Pariente silvestre Maíz moderno

Cambios visibles producto de la domesticación: en la arquitectura de la planta y en la inflorescencia,

pérdida del mecanismo natural de dispersión de la semilla
Tomado
PATRIMONIO de Doebley
DE TODOS et al., 2006
LOS COLOMBIANOS
33

Matsuoka et al (2002)
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
34

264 plantas
99 SSR

Hasta hace relativamente poco se

estableció con evidencia genética que el
maíz se originó de la especie Z. mays ssp.
parviglumis del valle central del río Balsas,
en Oaxaca, México.
Matsuoka et al (2002),
Doebley
PATRIMONIO DE TODOS LOSetCOLOMBIANOS
al., 2006
 FRIJOL LIMA COMO MODELO PARA EL ESTUDIO
DE LAS DOMESTICACIONES MÚLTIPLES EN UN
CULTIVO
Foto cortesía Dr. Daniel Debouck
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Distribución geográfica del frijol Lima silvestre,
Phaseolus lunatus L.
Silvestre Mesoamericano

Registros de herbario
Colecciones de germoplasma
(CIAT and CICY)

Silvestre andino
Lima bean from Ecuador (D.Debouck courtesy)
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Cuatro grupos genéticos en frijol
Lima silvestre

MI
MII

AII Mes. wild

AI
147 muestras silvestres
20.148 variantes genéticas (SNPs)

0.3

0.25

0.2

0.15

0.1

0.05

0
All Wild Wild MII Wild MI Wild AII Wild AI
He 0.278 0.138 0.115 0.036 0.029
Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017
Andean
PATRIMONIO DE TODOS LOS wild
COLOMBIANOS
 ¿De dónde provienen las variedades domesticadas de frijol Lima?
¿Cuántas veces se domesticó el frijol Lima y en dónde?
Variedad semilla pequeña

Foto cortesía Daniel Debouck

Diseño y ejecución, Paola Hurtado, 2017

Variedad semilla grande
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Cluster AI
(wild and domesticated)

Cluster AII (wild)

Cluster MII
(mostly wild)

Subcluster MI (wild)

Subcluster MI (domesticated)

147 wild accessions

170 domesticated accessions
20.148 SNPs Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Lima bean landraces come from at
least two domestication events

Wild Domesticated

Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
¿Qué consecuencias, pueden ustedes anticipar, tuvo el
proceso de la domesticación en frijol Lima en cuanto a
la diversidad genética del material domesticado en
comparación con la diversidad genética del ancestro
silvestre?

La diversidad genética del frijol Lima domesticado con

relación al frijol Lima silvestre será:
- Mayor
- Menor
- Igual
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
42

Preguntas sobre el origen de los

cultivos
• ¿Dónde ocurrió la domesticación? Contexto
geográfico de la domesticación
• Consecuencias del proceso de domesticación
sobre la diversidad genética de los cultivos
• Control genético de los rasgos de la
domesticación

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

43

Cuello de botella de la domesticación

Cuello de botella
que severamente
reduce el tamaño
Población poblacional y la Población
silvestre diversidad domesticada
genética

https://thenaturalhistorian.com/2016/03/30/the-great-genetic-bottleneck-that-contradicts-ken-hams-radical-accelerated-diversification-ie-post-flood-hyper-evolution/
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Effect of domestication on genome
wide diversity: Founder effect

147 wild accessions

170 domesticated accessions
20.148 SNPs
Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
45

Reflexiones para la conservación

• Conocer:
– el origen geográfico de un cultivo
– el número de veces en que un cultivo se domesticó, y
– la estructura genética de las poblaciones silvestres y
del cultivo
• es de relevancia para el buen uso y conservación del
recurso genético, ya que permite documentar en qué
proporción la diversidad genética del silvestre se
encuentra representada en el cultivo

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

46

Preguntas sobre el origen de los

cultivos
• ¿Dónde ocurrió la domesticación? Contexto
geográfico de la domesticación
• Consecuencias del proceso de domesticación
sobre la diversidad genética de los cultivos
• Control genético de los rasgos de la
domesticación

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

 Convergencia fenotípica en los cultivos
“Similar human and environmental demands led to similar adaptations of many
domestication traits over a wide range of plant species” (Lenser and Theißen, 2013).

(Lenser and Theißen, 2013)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Domesticación convergente en incremento
del tamaño del fruto en las Solanaceas

Tomate

Berenjena (Solanum melongena)

Tomate (Solanum lycopersicum)
Doganlar et al., Genetics, Vol. 161, 1713-1726, 2002 Frary et al. 2000
Berenjena
Ají (Capsicum)

Ají

¿Cuáles cambios genéticos controlan la convergencia fenotípica en los cultivos?

¿Los genes que controlan estos rasgos en diferentes especies son genes ortólogos?
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Convergencia fenotípica en frijol
Lima para el tamaño de la semilla

Domesticación en Mesoamérica Domesticación en los Andes

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

 Algunos genes de la
domesticación y su función

Almost all changes are of transcriptional nature, which shows the importance of
regulatory changes during domestication

PATRIMONIO(Doebley
DE TODOS LOSetCOLOMBIANOS
al., 2006)
 d Oryza sativa PROG1

A→ T

Gen candidato
ATG
para el cambio en hábito
de crecimiento en frijol: gen PvTFL1y

f Phasolus vulgaris TFL1

T→ A
ATG

A point
domestication mutation in a splice
and diversification site results
genes. For eachin determinate growth
crop, phenotypic habit
changes
Nature Reviews | Genetics
Repinski, Kwak and Gepts (2012)
Image Taken from Meyers and Purungganan (2013) SH1 gene75 results in the
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Pod shattering resistance associated with
domestication is mediated by a NAC gene in
soybean

In domesticated soybeans, the pod shattering resistance is caused by the excessive deposition of secondary cell walls in FCC (fibre cap cells). In the wild progenitor G. soja, the FCC is characteristic of only 2~3 layer of
cells with secondary walls moderately thickened (pink). In G. max, on the contrary, the FCC is composed of multiple layer of cells with secondary walls heavily thickened (violet). The AL (blue) and the vascular bundle
(red) perform normal function in both G. max and G. soja with no detectable change between them. A NAC (NAM, ATAF1/2 and CUC2) gene, SHATTERING1-5 (SHAT1-5) functionally activating secondary wall
biosynthesis, promotes the heavily thickening of FCC secondary walls by expression at 15-fold the level of the wild allele, which is attributed to functional disruption of the upstream repressor. Note: the repressive
element in GsSHAT1-5 promoter (red star) is indicated by bold letters and the core motif ‘GAT’ is indicated by red bold letters. VB, vascular bundle. Scale bars in the fruit figures represent 1 cm.

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

 Algunos ejemplos de
convergencia
molecular en rasgos
de la domesticación

(Lenser and Theißen, 2013)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 ¿Qué hacer con este conocimiento del control
genético de los rasgos domesticados?
• Uso en actividades de mejoramiento
• Su conocimiento nos ayuda a conservar los
recursos genéticos
• Nos sirve para entender cómo fue la
adaptación durante la domesticación
• Podemos usarlo en el mejoramiento de otras
especies
– Transgénicos, edición génica, etc.

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

 Dr. Jorge Duitama
Dr. Jaime Martínez
Dr. Ruben Andueza-Noh Gracias!!

Gracias

Thank you!

Paola Hurtado
Tatiana García
Semillero de investigación
Dr. Daniel Debouck

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 ¿Por qué no acelerar la domesticación de nuevos
cultivos con edición de genes? ¿Es posible?

(Østerberg et al. 2017)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Plant transformation with domestication genes may
induce phenotypic changes: example in barley
In barley, genes Btr1 and Btr2 have
experienced loss-of-function mutations that
resulted in a non-brittle rachis in the
domesticated phenotypes.

Pourkheirandish et al. (2015)

Cell 2015 162, 527-539DOI: (10.1016/j.cell.2015.07.002) PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
Pourkheirandish et al. (2015)
Cell 2015 162, 527-539DOI: (10.1016/j.cell.2015.07.002) PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
(Østerberg et al. 2017)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

 Concerns on genome editing
• Social concerns
– Potential toxic effects of the edited plants
– Potential interbreeding with wild plants
• Ethical concerns
– They depend on public perception of genome-
editing techniques (for example whether they are
harmful for the wild plants or the environment)

(Østerberg et al. 2017)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
62

Gen de tamaño de fruto fw2.2 en tomate

El alelo fw2.2 del tomate domesticado también se encuentra su pariente silvestre en baja proporción

fw2.2 actúa comofw un regulador negativo

de la división celular. El alelo domesticado
es expresado en bajos niveles (-) en las
fases tardías del desarrollo del fruto y
permite un crecimiento del fruto vía
división celular proliferativa
(Frary et al., 2000)
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Effects ofa Stage
domestication
1: b Stage 2: on c Stage 3
Onset of In situ increase in frequency Format
genetic diversity:
domesticationfounder
of desirableeffect
alleles adapte

C
W C W
C

Wild
populations

Landraces
Figure 1 | The evolutionary stages of do

shown in different shades of the same co

from ancestral
Adapted populations.
from Yamasaki This
et al (2007), is illustra
figura 1.
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
Selection signatures of
domestication genes

Higher divergence
values (FST) in loci
influenced by
selection

Null distribution of
divergence values FST
across the genome
caused by demographic
processes during
domestication

Adapted from Black et al (2001)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
Selection signatures of
domestication genes
Higher LD levels in
genomic regions
under selection

Taken from Nielsen (2005)

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

 Analytical approaches of SNP data

Adaptation of Lima bean during domestication: detection of

regions related to domestication: high FST and high LD values:
Bayescan, Arlequin and VarLD software, then searching for
candidate genes

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS

In certain chromosomes there are regions with
contrasting patterns in LD among wild and
domesticated Lima beans
chr2 chr3

chr7 chr9

Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Adaptation during domestication:
Outlier loci by FST (Bayescan)

Four outlier loci among wild and domesticated

One outlier locus among wild and
accesions within Mesoamerican and Andean
domesticated accessions (2 pops)
gene pools (4 pops)

Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
 Adaptation during domestication:
Outlier loci by FST (Arlequin)

0.8
1.0

21 outlier loci among wild and

domesticated accessions (2 pops)
0.6
0.8

FST
0.6

0.4
FST

0.4

0.2
0.2
0.0

0.0

0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5

Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017
0.0 0.1
TotalExpHet 0.2 0.3
PATRIMONIO DE TODOS LOS0.4
COLOMBIANOS
 A region in high LD in chr 7 related to seed weight in common
bean corresponds to a region in high LD and FST otuliers ( ) in
chr7 detected in Lima bean

chr7

Location of Phaseolin gene,

related to seed weight in P.
vulgaris
Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017
Taken from Schmutz et al. 2014
PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
A region in high LD and FST otuliers ( ) in Lima bean are located
on chr 2, where genes related to pod shattering have been
detected in common bean

chr2
PvIND in common bean, chr2 (43628586..43629926)

Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS
A region in high LD in Lima bean is located on chr 9 where the
FUL gene, related to pod shattering, has been detected in
common bean
chr9
PvFUL in common bean, chr9 (30080598…. 30089684)

Chacón-Sánchez and Martínez-Castillo, 2017

PATRIMONIO DE TODOS LOS COLOMBIANOS