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Boletín de contaminación marina 146 (2019) 574–583

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Boletín de Contaminación Marina

página de inicio de la revista: www.elsevier.com/locate/marpolbul

Cuantificación de microplásticos en la Costa Caribe de Colombia:

T
Perfil de contaminación y efectos biológicos en Caenorhabditis elegans
Isabel Acosta-Coleyab , Margareth Duran-Izquierdoa , Erika Rodríguez-Cavallob ,
Jairo Mercado-Camargoc , Darío Méndez-Cuadrob , Jesús Olivero-Verbela,ÿ
a
Grupo de Química Ambiental y Computacional, Facultad de Ciencias Farmacéuticas, Campus Zaragocilla, Universidad de Cartagena, Cartagena 130014, Colombia
b
Grupo de Química Analítica y Biomedicina, Facultad de Ciencias, Campus San Pablo, Universidad de Cartagena, Cartagena, Colombia
C
Grupo de Investigación en Química de Medicamentos, Facultad de Ciencias Farmacéuticas, Campus Zaragocilla, Universidad de Cartagena, Cartagena 130014, Colombia

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO RESUMEN

Palabras clave: La Costa Caribe de Colombia tiene una industria plástica floreciente con políticas y prácticas de gestión de residuos débiles e
Plástica insuficientes, lo que lleva a la contaminación plástica a lo largo de sus playas turísticas. En este trabajo, se muestrearon
Basura marina
microplásticos (MP) primarios y secundarios en cuatro lugares diferentes a lo largo de la costa caribe colombiana.
Pellets
Los microplásticos primarios, específicamente gránulos de plástico blanco nuevo, representaron la mayor cantidad de MP
Playa
encontrados, con densidades decrecientes en el orden Cartagena > Coveñas > Puerto Colombia > Riohacha. Esta distribución se
cartagena
relacionó con la vecindad de las fuentes de MPs, las corrientes marinas y la dirección del viento. La presencia de MP secundarios
se asoció a centros urbanos y proximidad a desembocaduras de ríos. La caracterización FTIR mostró al polietileno como el tipo de
resina predominante, con diferentes grados de oxidación superficial. Los extractos acuosos de MP muestreados se analizaron en
Caenorhabditis elegans. Los MP secundarios provocaron mayores respuestas toxicológicas que los gránulos, especialmente los
de la Bahía de Cartagena, lo que sugiere que los MP actúan como portadores de contaminantes biológicamente activos.

1. Introducción Los microplásticos se dividen en MP primarios, que consisten en partículas fabricadas

“ex novo” para procesos de conversión posteriores a un tamaño muy pequeño, para su
La contaminación ambiental por materiales plásticos es un problema generalizado y uso en productos de cuidado personal, incluidos cosméticos, usos farmacéuticos,
una amenaza para la sostenibilidad de los ecosistemas acuáticos y los recursos que médicos o industriales; y MP secundarios, generalmente fi bras, películas o fragmentos
proporcionan (Rochman et al., 2016; Andrady, 2011; Koelmans et al., 2017). Hasta (Verschoor et al., 2016), formados como resultado de la degradación física, química o
ahora, alrededor del 10 % de la producción mundial de plástico ha sido objeto de reciclaje biológica de objetos plásticos más grandes (Ryan et al., 2009).
(Geyer et al., 2017), dejando atrás una gran mayoría que finalmente llegará a los océanos
(Jambeck et al., 2015). Esta basura plástica marina incluye residuos de diferentes La contaminación ambiental por MP ocurre durante todas las etapas de su ciclo de
tamaños y composición química provenientes de actividades marinas y terrestres, tanto vida, desde la industria hasta el manejo de desechos, llegando al medio marino a través
de fuentes fijas como difusas, especialmente a través de escorrentías (Auta et al., 2017). de la liberación directa de fábricas, actividades de transporte (vertimientos ilegales), ríos
y diversas acciones humanas en las zonas costeras (Acosta-Coley et al., 2019). Los
microplásticos se componen de múltiples tipos de polímeros insolubles, con bajas tasas
En general, los plásticos se pueden clasificar en función de su tamaño, así, las de degradación, y pueden contener aditivos poliméricos y no poliméricos, recubrimientos,
partículas con un tamaño > 250 mm se conocen como macroplásticos (Esiukova, 2017), residuos de sustancias utilizadas durante la fabricación y sustancias añadidas no
las partículas entre 5 y 25 mm se denominan mesoplásticos (Lee et al., 2017), y aquellos intencionalmente, como impurezas, oligómeros o productos de degradación. (Teuten et
con tamaño que va de 1 a 5 mm, microplásticos (MPs) (Frias y Nash, 2019). La al., 2009; Groh et al., 2019).
investigación sobre microplásticos ha recibido una atención cada vez mayor debido al
aumento mundial de la producción de plástico, además de las tendencias de mala gestión Además de su presencia física (Wright et al., 2013a), el impacto de los MP en el
de residuos que conducirán a la acumulación de alrededor de 1200 millones de toneladas medio marino puede provocar enredos, obstrucciones en el tracto digestivo, úlceras y/o
de residuos plásticos en los vertederos, o en el medio ambiente natural, por la año 2050 desnutrición para muchos organismos marinos, funcionando también como transportadores
(Geyer et al., 2017). de sustancias nocivas. y/

Abreviaturas: MP, microplásticos; SMP, MP secundarios; NP, nanoplásticos; pe, polietileno; pp, polipropileno; FTIR, espectroscopia infrarroja transformada de Fourier ÿ Autor para
correspondencia.
Correo electrónico: [email protected] (J. Olivero-Verbel).

https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2019.06.084 Recibido
el 19 de mayo de 2019; Recibido en forma revisada el 30 de junio de 2019; Aceptado el 30 de junio de
2019 Disponible en línea el 15 de julio de 2019 0025-326X/ © 2019 Publicado por Elsevier Ltd.
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I. Acosta-Coley, et al. Boletín de contaminación marina 146 (2019) 574–583

Fig. 1. Sitios de muestreo en la Costa Caribe de Colombia. Ecosistemas relevantes para el estudio: SR, Río Sinú; CC, Canal Dique; RI, Islas del Rosario, Parque Nacional
Natural Corales de Rosario y San Bernardo; SRES. río Magdalena; VCR, Arrecife Coralino de Varadero; B, Barranquilla; RR, Río Ranchería.

o microorganismos no nativos (Wright et al., 2013b; Zettler et al., 2013; Gregory, 2009). Los han empleado el nematodo Caenorhabditis elegans, un modelo aceptado mundialmente
desechos plásticos depositados en el lecho marino también pueden causar la interrupción de para la evaluación del impacto ambiental (Hägerbäumer et al., 2015; ASTM, 2014; Höss et
las comunidades bénticas y el bloqueo del intercambio de gases (Moore, 2008). al., 2012; ISO, 2010; Leung et al., 2008). Este diminuto gusano posee muchos procesos
fisiológicos conservados y respuestas al estrés que se observan en organismos superiores y,
Se sabe que los MP pueden actuar como vectores de xenobióticos, incluidos metales y junto con la gran colección de cepas transgénicas disponibles, lo hacen adecuado para
metaloides tóxicos, contaminantes orgánicos y esteroides ambientales (Mato et al., 2001; realizar numerosos estudios de mecanismos (Weinhouse et al., 2018; Tejeda-Benitez and
Rochman et al., 2013; Acosta-Coley et al., 2019). Estos productos químicos se pueden Olivero-Verbel, 2016; Kaletta y Hengartner, 2006). En consecuencia, los exámenes
agregar al polímero durante la fabricación, pero muchos se pueden absorber del entorno toxicológicos realizados con este modelo serán útiles para evaluar la lixiviación de
marino (Pannetier et al., 2019a, b). La mezcla compleja de productos químicos disponibles a contaminantes de MP, obteniendo información sobre su modo de acción y posible naturaleza
partir de MP puede tener efectos biológicos en bajas concentraciones, especialmente para química (Menzel et al., 2009; Wang et al., 2008).
moluscos, crustáceos y anfibios (Oehlmann et al., 2009), por ejemplo, los plastificantes como
los ftalatos son bien conocidos estrógenos y andrógenos ambientales (Groh et al., 2019;
Teuten et al., 2009) a niveles de traza. En resumen, los objetivos de este estudio fueron dos: primero, caracterizar y evaluar la
distribución espacial de las MP primarias (pellets de plástico) y secundarias (fragmentos),
Además, las MP son un tema de creciente preocupación debido a su persistencia en incluidos también los mesoplásticos (5–20 mm), a lo largo de la costa caribeña de Colombia;
ambientes marinos, que van desde meses hasta miles de años (Barnes et al., 2009), lo que y segundo, estimar la bioactividad de estos materiales sobre C. elegans como modelo
representa un alto riesgo de ingestión para organismos de diferentes niveles tróficos (Nadal biológico, con el fin de establecer su potencial impacto ambiental. Esta evaluación debería
et al. ., 2016; Desforges et al., 2015; Hall et al., 2015; Cole et al., 2013; Wright et al., 2013b) establecer una línea de base para los programas de monitoreo vitales para una gestión
y estrategias de alimentación (Davison and Asch, 2011; Browne et al., 2008), incluyendo costera eficaz en el Caribe (Williams et al., 2016).
invertebrados bentónicos, tortugas, peces, aves y mamíferos (Besseling et al., 2015; Foekema
et al., 2013). En algunas especies, se ha informado la ingestión de MP en más del 80 % de
los organismos muestreados (Murray y Cowie, 2011).
2. Área de investigación y metodología

Se ha demostrado que los corales pueden ingerir MP (Hankins et al., 2018); por lo tanto, 2.1. Área de estudio

su presencia e ingestión por formaciones coralinas como las presentes en el área de estudio,
específicamente las pertenecientes al Sistema de Parques Nacionales Naturales de Colombia, La región Caribe de Colombia cubre un área de 536.574 km2 en el Mar Caribe, cubriendo

específicamente el Parque Nacional Natural Corales Rosario y San bernardo, y el un área de 132.288 km2 y el 11,6% del territorio nacional, con una población de alrededor de

recientemente descubierto “Arrecife Coralino de Varadero” ( Pizarro et al., 2017), podría estar diez millones de habitantes (OCARIBE, 2019). Las principales actividades económicas son el

particularmente en riesgo, ya que los PM pueden afectar su resiliencia y la biodiversidad turismo, las actividades portuarias, la refinación de petróleo, el transporte de carbón y las

asociada (Chapron et al., 2018). fábricas de producción de plástico, siendo las ciudades de Barranquilla y Cartagena los
centros económicos más importantes, ambas con puertos comerciales activos.

A pesar de las implicaciones toxicológicas de la presencia de MP en los ambientes

marinos, muy pocos informes se han ocupado de estudiar la toxicidad de los contaminantes En este estudio se incluyeron cuatro sitios de muestreo (Fig. 1). Coveñas es un pueblo

liberados por MP (Pannetier et al., 2019a, b). Hasta donde sabemos, este es el primer trabajo que posee una terminal petrolera, actividades turísticas y pesqueras.

que utiliza extractos acuosos de MP varados para evaluar su perfil de toxicidad. Como modelo Cartagena, con una población de aproximadamente un millón de habitantes (CEDEC, 2016),

biológico es el sector industrial costero más grande del país que actualmente incluye más de 70
industrias (Cardique y AGD, 2006). Está

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I. Acosta-Coley, et al. Boletín de contaminación marina 146 (2019) 574–583

considerado un hotspot para la producción de MP (Acosta-Coley et al., 2019). Colombia ya que esos sitios proporcionaron suficiente material.
Puerto Colombia se encuentra aproximadamente a 100 km al norte de Cartagena.
Se ubica al sur de la ciudad de Barranquilla, y recibe influencia de sus actividades industriales. 2.5.2. El organismo de
Finalmente, Riohacha se encuentra en el extremo norte del país, con poca actividad industrial, prueba Caenorhabditis elegans es un nematodo cosmopolita de pequeño tamaño que se ha
pero es un popular destino turístico. convertido en un modelo importante en la investigación de toxicología acuática (Leung et al.,
2008; Clavijo et al., 2016; ISO, 2010; Höss et al., 2012; ASTM, 2014 ). ; Meyer y Williams, 2014;
La región del Caribe registra precipitaciones anuales entre 500 y 4000 mm, con un gradiente Allard et al., 2013). Ofrece varias ventajas como modelo biológico, como la producción de células
muy pronunciado hacia el sur. La precipitación más baja se presenta en la Guajira con totales de reproductivas, tracto digestivo en miniatura, músculos y nervios bien caracterizados (Markaki y
500 mm o menos. La temperatura promedio varía entre 24 y 28 °C, siendo la más alta y la más Tavernarakis, 2010), propiedades que han promovido el uso de este gusano para predecir
baja en mayo-agosto y diciembre-enero, respectivamente (Arango et al., 2012). Estas cálidas respuestas tóxicas que ocurren en niveles superiores . eucariotas (Boyd et al., 2016; Li y Le,
temperaturas hacen que la región atraiga cuatro actividades turísticas. 2013). C. elegans se ha empleado ampliamente para evaluar las evaluaciones de riesgo ecológico
de los contaminantes que se encuentran en sedimentos (Schertzinger et al., 2019; Tejeda-Benitez
et al., 2018; Tejeda-Benitez et al., 2016) y muestras de agua (Clavijo et al. al., 2016; Mutwakil et
al., 1997). Una característica particular de este modelo es la disponibilidad de muchas cepas
2.2. Recogida de microplásticos portadoras de transgenes de proteína fluorescente verde informadora de estrés que se utilizan
como biosensores para contaminantes específicos a través de mediciones de la expresión génica
Se tomaron muestras de microplásticos durante enero-febrero de 2018 (temporada seca) y (Anbalagan et al., 2012).
octubre-noviembre (temporada de lluvias) en cuatro lugares diferentes a lo largo de la costa
caribeña de Colombia (Fig. 1). Las MP primarias (pellets de plástico) y secundarias (pequeños
fragmentos de plástico de diferente naturaleza) se recolectaron en la superficie de la playa,
alrededor de las líneas de marea alta (Cooper y Corcoran, 2010). Las partículas de plástico, > 0,4
mm y menores de 20 mm (MP y algunos mesoplásticos), presentes en los primeros 5 cm de la 2.5.3. Evaluación de toxicidad
superficie de la arena (Zbyszewski et al., 2014; Imhof et al., 2013), se eliminaron mediante Se llevaron a cabo seis ensayos de toxicidad diferentes, que incluyeron letalidad, crecimiento,
tamizado utilizando una plantilla cuadrada de 100 × 100 cm, se limpian, cuentan, pesan y locomoción e inducción de la transcripción utilizando bioensayos basados en GFP. Todos los
clasifican. Posteriormente, los pellets se clasificaron según su color y características superficiales experimentos de base fisiológica se realizaron con la cepa de tipo salvaje (WT) Bristol N2,
(Acosta-Coley et al., 2019). obtenida del Caenorhabditis Genetics Center (Minneapolis, MN); mientras que las cepas
transgénicas (sod 4::GFP), (gst-1::GFP) y (mtl-2::GFP) se utilizaron para identificar cambios en la
Las muestras se almacenaron en recipientes de vidrio sellados para su posterior procesamiento. expresión génica utilizando GFP como gen informador.

2.3. Análisis FTIR de pellets y microplásticos secundarios

2.5.4. Cultivo de nematodos y sincronización Los gusanos
Algunas muestras de gránulos y MP secundarios se analizaron directamente para la se cultivaron en placas de Petri con placas de agar NGM (NaCl, agar, peptona, CaCl2,
identificación de polímeros, como se publicó en otro lugar (Acosta-Coley et al., 2019). Los colesterol, MgSO4 y tampón fosfato) y se alimentaron con E. coli OP50. Los experimentos se
espectros infrarrojos se recolectaron en el modo de absorción (Espectrómetro infrarrojo de llevaron a cabo utilizando microplacas de 96 pocillos, como se describe en otro lugar (García-
transformada de Fourier con un accesorio de cristal de diamante de reflectancia total atenuada; Espiñeira et al., 2018). Para obtener la larva L1, los nematodos adultos grávidos se enjuagaron y
Nicolet 6700 con Smart-iTR) basado en 64 escaneos con una resolución de 4 cmÿ1 , midiendo en se colocaron en una solución de lejía (NaOH 0,5 M; HClO 0,8%) para inducir la lisis de la
el rango de 4000–400 cmÿ1 membrana del gusano. Como los huevos no se ven afectados por el proceso de oxidación, se
. lavaron y se dejaron eclosionar, lo que produjo un cultivo L1 sincronizado (Williams y Dusenbery,
1990).
2.4. Microscopía electrónica de barrido (SEM) de partículas plásticas de gránulos altamente
degradados
2.5.5. Ensayo de letalidad
Durante el muestreo de MPs en la Bahía de Cartagena, una pequeña fracción de las Aproximadamente 10 ± 2 nematodos en estado larvario L4 (adultos jóvenes) se transfirieron
partículas recolectadas correspondió a pellets muy degradados con textura calcárea y tendencia a microplacas de 96 pocillos y se expusieron a los extractos de MP durante 24 horas a 20 °C. El
a descomponerse en pequeños pedazos, como se describió anteriormente (Acosta-Coley et al., medio K solo se usó como control. gusanos

2019). Algunos de esos gránulos se desmenuzaron y las partículas se fotografiaron con un se visualizaron con un microscopio estereoscópico y se confirmó la muerte por la ausencia de
microscopio FEI Quanta 200, equipado con detectores estándar de electrones secundarios y de movimientos durante un período de 30 s (Tejeda-Benítez et al., 2016). Se emplearon tres réplicas
electrones de retrodispersión. Las imágenes se tomaron a 30 kV para el voltaje de aceleración y por tratamiento y cada experimento se llevó a cabo tres veces.
una distancia de trabajo de 10 mm, cubriendo las muestras con grafito (Ramírez et al., 2019).

2.5.6. Ensayo de
crecimiento Se dispensaron nematodos sincrónicos de edad en estado larvario L1 (10 ± 2)
2.5. Ensayos biológicos en microplacas de 96 pocillos, que contenían OP50 como fuente de alimento, y se expusieron a
los extractos de MP a 20 °C durante 48 h. Los gusanos se inmovilizaron con calor y se midió la
2.5.1. Preparación de extractos de microplásticos Luego longitud de sus cuerpos con un microscopio estereoscópico (Nikon SMZ745T), usando el software
de remover arena y restos orgánicos, 10 g de MPs, correspondientes a pellets o fragmentos Image-J para capturar la imagen del gusano. Se trazó una línea siguiendo la línea media desde
de MPs secundarias, se mezclaron con 20 mL de medio K (relación 1:3), líquido utilizado para la cabeza hasta la cola y de regreso a la cabeza. Se midieron aleatoriamente al menos 30
realizar bioensayos con C. elegans. Las mezclas se agitaron a 300 rpm y 30 °C en un agitador nematodos para cada una de las tres repeticiones de tres experimentos independientes.
durante un período de 24 h. Después de la extracción, los líquidos se filtraron con papel de filtro
Whatman y se emplearon directamente en los bioensayos como extractos completos. El mismo
procedimiento se llevó a cabo utilizando pellets vírgenes (industriales) de polietileno (pe) y
polipropileno (pp), ya que este tipo de plásticos flotantes fueron reportados previamente en el 2.5.7. Ensayo de locomoción
área de estudio (Acosta Coley y Olivero-Verbel, 2015; Acosta-Coley et al. ., 2019). Se prepararon El comportamiento de locomoción se evaluó contando la frecuencia de las curvas del cuerpo
extractos solo para muestras de MPs de Cartagena y Puerto según los métodos descritos anteriormente (Tejeda-Benitez et al., 2016; Tsalik y Hobert, 2003).
Brevemente, los gusanos en estado larvario L4 se colocaron en los extractos de MP y después
de 24 h se transfirieron a un NGM

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placa donde fueron captados en video. Se contó el número de curvas del cuerpo, es categoría importante incluye gránulos altamente degradados (Fig. 2C), la mayoría muy
decir, el cambio del cuerpo en la dirección del eje x correspondiente, durante 20 s. Treinta frágiles, que producen piezas más pequeñas después de un poco de presión con los
gusanos fueron seleccionados aleatoriamente para mediciones en cada repetición de tres dedos. Los MP secundarios eran muy diversos en forma y color, y por lo general tenían
experimentos independientes. diferentes características de degradación de la superficie (Fig. 2D). En general, las MP
encontradas en las playas monitoreadas corresponden a polietileno, y probablemente
2.5.8. Cuantificación de la expresión de GFP en cepas informadoras de C. elegans-GFP algunas a polipropileno, con diferentes niveles de oxidación superficial (Fig. 1S).
Se cultivaron cepas informadoras de estrés marcadas con proteína fluorescente
verde transgénica (GFP) de C. elegans a 15 °C en placas de agar con medio de Las bolitas de plástico y las MP secundarias cuantificadas en diferentes playas de la
crecimiento de nematodos estándar (NGM) presembradas con E. coli (cepa OP50) como Costa Caribe de Colombia se presentan en la Fig. 3, y la distribución relativa en cuanto
bacterias alimentarias. Se colocaron alícuotas iguales de gusanos previamente al tipo de MP se presenta en la Fig. 4.
sincronizados de cada cepa reportera de GFP, en microplacas de 96 pocillos con fondo La distribución de gránulos y MP secundarias en las playas depende de la época del año
en U no fluorescentes negras, que contenían los extractos de MP y un control (medio K), y de la proximidad de la fuente (Figs. 3 y 4), como se puede evidenciar en Cartagena,
durante un período de 12 h. Las placas se incubaron a 15 °C y las lecturas de fluorescencia centro de producción de plásticos, donde la mayor parte de los MP corresponde a
se realizaron con un lector de placas multimarca Perkin-Elmer Victor 1420, con filtros a gránulos blancos nuevos (55,6 –63,8%, fig. 4). En general, el perfil regional tanto para
485 y 538 nm para excitación y emisión, respectivamente (Anbalagan et al., 2013). gránulos como para MP secundarios es similar, tanto cuantitativa como cualitativamente.

Durante la época poco lluviosa, el mayor promedio de densidad de pélets se encontró

2.6. Análisis de los datos en Bahía de Cartagena, y este valor fue significativamente mayor a los observados en
Coveñas, Puerto Colombia y Riohacha, aunque esta última no registró pélets en los dos

Los datos se presentan como media ± errores estándar y, con fines estadísticos, se periodos de muestreo. El cuadro durante la temporada de lluvias es diferente, sin

verificaron la normalidad y la homogeneidad de la varianza mediante las pruebas de diferencias estadísticas entre las medias para Coveñas, Bahía de Cartagena y Puerto

Kolmogorov-Smirnov y Bartlett, respectivamente. Las comparaciones de medias se Colombia, aunque el valor medio más alto se encuentra en Coveñas. Curiosamente, el

realizaron empleando ANOVA seguido de la prueba post hoc de Tukey. Alternativamente, mayor promedio de MP secundarios se detectó en Coveñas durante la temporada de

se utilizó Kruskal-Wallis seguido de la prueba de Dunn para datos no paramétricos. A lluvias, seguido de Puerto Colombia, Bahía de Cartagena y Riohacha. Solo se observaron

todos los efectos estadísticos, el criterio de significancia se fijó en P < 0,05. diferencias estacionales en Cartagena para los pelets y Coveñas en el caso de las MP
secundarias.

3. Resultados En cuanto a la ubicación geográfica, los pellets se encontraron mayoritariamente en

grandes cantidades emergiendo de Cartagena y disminuyendo hacia el sur durante
ambas temporadas; mientras que en el caso de las MP secundarias, la acumulación
3.1. Microplásticos en playas: cuantificación y caracterización
ocurre predominantemente en Coveñas y Puerto Colombia, principalmente durante la
temporada de lluvias. Riohacha, al norte, es prácticamente una ciudad libre de diputados.
En la Fig. 2 se muestran diferentes tipos de gránulos recolectados en los sitios de
muestreo . Los gránulos de MP primarios exhibieron varios signos de superficies
La distribución de peso y tamaño de gránulos y MP secundarios se muestra en la
erosionadas, que abarcan desde aquellos sin signos de degradación de la superficie,
Fig. 5.
también conocidos como gránulos vírgenes varados o gránulos nuevos blancos, hasta
El promedio ± error estándar para peso y tamaño de gránulos fue de 25,35 ± 0,55
los que presentan marcadas características de oxidación en su superficie (Fig. 2A),
mg y 4,05 ± 0,04 mm, respectivamente. diputado secundario
características completamente diferentes a los pellets vírgenes industriales (Fig. 2B). Un

Fig. 2. Ejemplos de muestras de MP de las playas examinadas. A, diferentes tipos de pellets varados; B, gránulos industriales, mostrados con fines comparativos; C, gránulos varados
altamente degradados que producen micropartículas después de una ligera presión; D, parlamentarios secundarios.

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gránulos vírgenes, polietileno o polipropileno, no indujeron cambios significativos en la

expresión de los genes sod-4, mtl-2 o gst-1 (Fig. 7D-F). Solo los MP secundarios de
Cartagena generaron sobreexpresión de todos los genes probados, aunque los extractos
de los sedimentos recolectados en Cartagena también indujeron mtl-2 (Fig. 7E).

4. Discusión

Se encontraron gránulos de resina microplástica y MP secundarias en todas las

playas muestreadas, excepto en Riohacha (Fig. 3), con las mayores densidades de MP
de ambas categorías en Cartagena y Coveñas, respectivamente. No es de extrañar que
la mayor densidad de gránulos de plástico se encontrara en Cartagena, la mayoría con
un bajo grado de oxidación superficial, ya que este sitio ha sido considerado un punto
caliente para estas partículas (Acosta Coley et al., 2019) .

Durante la estación seca se registran vientos máximos en Cartagena

(www.cioh.org.co), en su mayoría de dirección noreste (Fig. 1), y esto es probablemente
el responsable de la dispersión de estos materiales en las playas cercanas. En cambio,
durante la temporada de lluvias, el número de gránulos disminuyó, probablemente debido
a las bajas velocidades del viento registradas en la zona, los altos niveles de escorrentía
que los entierran más profundamente en la arena o están ayudando a que sean
transportados hacia las zonas de vegetación. También cabe señalar que durante esta
temporada es frecuente la presencia de residuos vegetales que actúan como trampas
provenientes del cauce aumentado del Canal del Dique, pudiendo llevarlos fuera de las
áreas de muestreo. También la limpieza de las playas de Cartagena es más frecuente
debido al alto flujo turístico. No obstante, la gran densidad de MP secundarias encontradas
durante la temporada de lluvias en Coveñas merece una mirada más cercana. Puerto
Colombia (al norte de Cartagena) tuvo una densidad más baja en comparación con Cov
eñas, y más al norte, en la ciudad de Riohacha, los pellets estuvieron totalmente ausentes.

En general, la distribución de la basura de los MP a lo largo de la costa caribeña de

Colombia está ligada a varios factores que se sabe que contribuyen a su acumulación.
En primer lugar, la mayoría de los pellets que se encuentran en las playas de Cartagena
provienen de la industria plástica local (Acosta-Coley y Olivero-Verbel, 2015), un proceso
creciente que alimenta la proliferación de desechos MP (Karbalaei et al., 2018). En
segundo lugar, en el Caribe colombiano, las corrientes marinas y la circulación costera
Fig. 3. Cuantificación de bolitas de plástico y microplásticos secundarios en puntos se mueven predominantemente de NE a SW (Rangel-Buitrago et al., 2018a), y este
de muestreo de la Costa Caribe de Colombia. *. Significativamente diferente de todos patrón transporta PM boyantes desde los centros de producción, en Cartagena, hacia
los demás grupos. lugares en el sur, como como Coveñas. Esto también explica las direcciones del viento
que predominantemente ocurren de NE a S (Fig. 1). Estas consideraciones de corrientes
mostraron un peso promedio de 20,09 ± 1,61 mg y un tamaño de 5,09 ± 0,21 mm. Los y vientos también explican la ausencia total de MP primarias en Río Hacha, ya que las
mesoplásticos (de 5 a 20 mm de tamaño) siempre estuvieron presentes en las playas corrientes marinas nunca se mueven en dirección sur-norte en esta parte del Caribe. En
examinadas; sin embargo, la abundancia de gránulos mesoplásticos fue baja (7,1 % con tercer lugar, la densidad de MP también fue mayor durante la temporada de lluvias, lo
un tamaño de 5 a 6 mm y 0,8 % con un tamaño de 6,0 a 8,6 mm), mientras que para las que sugiere que los patrones hidrodinámicos en las desembocaduras de los ríos son
MP secundarias fue modesta (24,6 % con un tamaño de 5 a 20 mm). cruciales para la deposición de estas partículas en las playas (Atwood et al., 2019).
Haciendo honor al lento proceso de degradación de los plásticos, solo una pequeña Coveñas, Cartagena y Puerto Colombia, todos están influenciados por la desembocadura
fracción de los gránulos presentó una estructura granulosa calcárea (Fig. 2C) que se del río Magdalena, que debido a su gran cuenca, transporta escombros de la mayoría de
degrada en partículas diminutas después de un poco de presión. Las imágenes SEM de las ciudades más grandes del país y, por lo tanto, puede ser la principal fuente de MP
estas partículas se presentan en la Fig. 6. Como se observa, las partículas son secundarios al Caribe. . La zona también está influenciada por otras desembocaduras de
completamente irregulares pero aparecen en una amplia gama de tamaños, claramente ríos que también pueden estar jugando un papel importante, como el río Sinú, al sur de
visibles desde 100 a < 5 ÿm. Coveñas, y el canal Dique, una prolongación del río Magdalena conectado con la bahía
de Cartagena. En tercer lugar, la mayoría de las playas examinadas son de naturaleza
arenosa y actúan como sitios de deposición de MP (Ryan et al., 2018).
3.2. Actividad biológica

Los efectos de los extractos acuosos de MPs sobre la fisiología y expresión génica No obstante, otros factores también pueden ser cruciales en la acumulación de PM
en C. elegans se muestran en la Fig. 7. El extracto microplástico indujo una baja letalidad en estas playas. Por ejemplo, la prevalencia de MPs secundarias en Coveñas puede
sobre C. elegans, alcanzando un máximo de 7% para MPs secundarias colectadas en la deberse a una mayor pendiente en la línea intermareal, funcionando como una trampa
Bahía de Cartagena, con todos los demás extractos induciendo <5% de letalidad (Fig. para estas partículas; en cambio, las playas de los otros sitios de muestreo están más
7A). extendidas hacia el continente. En lugares como Coveñas, Cartagena y Puerto Colombia,
El crecimiento promedio de los nematodos fue anulado por todos los extractos de los sistemas de drenaje, las aguas residuales, la escorrentía continental, la presencia de
MP probados, alcanzando una reducción máxima y significativa solo con los MP puertos de embarque, puertos, las descargas o vertidos de basura por parte de los
secundarios de Cartagena (13,3%) (Fig. 7B). La locomoción se vio significativamente usuarios de las playas (Corcoran et al., 2009) y las operaciones de transporte terrestre,
afectada por todos los extractos probados, con una mayor inhibición inducida por MP pueden también contribuyen a los hallazgos observados. En Riohacha la falta de
secundarios de Cartagena (Fig. 7C). Extractos de diputados obedece claramente a la

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I. Acosta-Coley, et al. Boletín de contaminación marina 146 (2019) 574–583

Fig. 4. Distribución de tipos de MP en la Costa Caribe de Colombia. No aparecen los datos de Riohacha ya que los valores fueron cercanos a cero.

ausencia de fuentes locales, la capacidad de bloqueo de corrientes marinas y vientos que contaminación en playas por parte de los municipios costeros, poco se está implementando,
no permiten que los MP del sur lleguen al norte, y la falta de grandes ciudades a lo largo del sobre todo fuera de las playas frecuentadas por turistas.
río Ranchería, la más importante que Esto ha llevado a que las playas sirvan como lugares ideales para la fragmentación/
termina cerca de sus playas. degradación del plástico debido al calor y la radiación ultravioleta (Barnes et al., 2009;
Cabe señalar que la existencia de contaminación por MPs en la Costa Caribe de Corcoran et al., 2009; Andrady, 2011; Song et al., 2017).
Colombia es un aspecto del problema de la basura existente. La fragmentación de las MP conduce invariablemente a la formación de MP secundarias
En algunos sitios costeros las playas tienen mala calidad en cuanto a contenido de basura y (Cozar et al., 2014), y luego a nanoplásticos (< 0,1 ÿm de longitud) (Bouwmeester et al.,
calidad del escenario (Rangel-Buitrago et al., 2018a), siendo frecuentemente contaminadas 2015; Gigault et al., 2018), y lo que es muy interesante, es que estos también pueden ser
con productos de higiene, envases de alimentos, redes de pesca y todo tipo de materiales producidos por la ingestión de MP por parte de especies marinas (Dawson et al., 2018). Por
plásticos, entre otros ( Rangel-Buitrago et al., 2018b). lo tanto, la fragmentación es un proceso que aumentará con el tiempo, permitiendo que los
Aunque actualmente existe una legislación para controlar y prevenir la basura plásticos permanezcan en

Fig. 5. Distribución de frecuencias de peso y tamaño (diámetro) de gránulos y SMP.

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Fig. 6. Fotomicrografías SEM de partículas de gránulos altamente degradados (arriba).

el medio ambiente marino durante siglos (Barnes et al., 2009). Como se presenta aquí,
algunos gránulos encontrados depositados en las playas (hasta 2.2%,
Acosta-Coley y Olivero-Verbel, 2015) se vuelven porosas, calcáreas y
frágiles, perdiendo su integridad física (Fig. 2C), degradándose en miles de diminutas
partículas de muchos tamaños (Fig. 6), como un paso en una cadena de
etapas de degradación. El impacto que provocan estos MP en la biota marina
dependerá del tamaño de la partícula ingerida o enredada, por lo que la
la toxicidad aumentará a medida que disminuya el tamaño, con una mayor toxicidad a escala
nanométrica debido al aumento del área de superficie. Además, la partícula
forma podría ser un tema importante, ya que los bordes más afilados (Fig. 6), podrían
facilitar la retención en los órganos internos. El camino exacto del destino no es
conocido, pero esto puede tener enormes implicaciones en el bienestar y
la salud de la biota local expuesta, ya que estos materiales son portadores de tóxicos
(Acosta- Coley et al., 2019), y puede inducir daños directos
después de la ingestión al enredarse en los apéndices de alimentación o bloquear
órganos, lo que resulta en lesiones, reducción de la alimentación, malas condiciones de salud,
y causando incluso la muerte (Cole et al., 2013).
Los resultados presentados aquí mostraron evidencia de que los extractos de gránulos
y los MP secundarios son biológicamente activos en el modelo de C. elegans
(Figura 7). Como era de esperar, los gránulos vírgenes (industriales) fueron menos tóxicos que
los recogidos del medio ambiente, sugiriendo un proceso de enriquecimiento de contaminantes
una vez liberados al océano oa las playas. Más lejos

Además, estas partículas sufren procesos de degradación que conducen a la

lixiviación de productos químicos tóxicos. Estas sustancias químicas, algunas derivadas
de los procesos de fabricación y/o sorción, puede inducir toxicidad debido a la presencia de
aditivos (Teuten et al., 2009), el tamaño de partícula,
y el alcance de la contaminación en las aguas circundantes (Rochman et al.,
2013; Acosta-Coley et al., 2019).
En este trabajo se evaluó la toxicidad de extractos de pellets varados.
mayor que la de gránulos vírgenes (Fig. 7), lo que sugiere contaminantes
adsorbidos en la superficie de los gránulos expuestos fueron responsables de la
efectos observados; Considerando que la toxicidad evidenciada por los pellets vírgenes,
Fig. 7. Efectos de los extractos acuosos de MP en C. elegans. V, Control de vehículos (K representada en la inhibición de la locomoción, podría atribuirse a la presencia de aditivos
medio); Pellet virgen: pe (polietileno), pp. (polipropileno); Pellets varados: Ca (Cartagena), PC plásticos. Curiosamente, los resultados sugieren que los desechos de MP pueden
(Puerto Colombia); SMP, MP secundarios. *. ser nocivo incluso si la ingestión no es la vía de interacción de los
Estadísticamente diferente del control de vehículos. organismos con desechos plásticos contaminados. Los microplásticos pueden transportar
contaminantes de sitios contaminados a otros menos contaminados. Como se muestra
aquí, mayor toxicidad, mostrada como cambios significativos en la letalidad del gusano

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I. Acosta-Coley, et al. Boletín de contaminación marina 146 (2019) 574–583

y crecimiento, se encontró en MPs de la Bahía de Cartagena, un ecosistema contaminado Agradecimientos

con varios tipos de químicos, incluyendo PAHs, PFOS y metales pesados, entre otros
(Olivero-Verbel et al., 2006; Johnson Restrepo et al., 2008; Olivero- Verbel et al., 2008). Los autores desean agradecer a la Universidad de Cartagena, Programa de Apoyo
Además de la presencia de contaminantes en el agua que pueden ser absorbidos por a Grupos de Investigación y Programas de Doctorado (2017-2019). Isabel Clara Acosta-
MP, otros factores, como el envejecimiento y la lixiviación de aditivos, pueden estar Coley cuenta con el patrocinio de Colciencias (647/2014). Un agradecimiento especial al
afectando la respuesta biológica (Koelmans et al., 2013, 2014; Rochman et al., 2013) . Prof. Jesús de la Rosa (Universidad de Huelva, España) que proporcionó el análisis
SEM, y también a Maidelen Lozano-Guerrero, Adriana Quintana-Canabal y Milan Acosta-
Coley por su ayuda durante la recolección de muestras.
En términos de expresión génica, los MP secundarios de Cartagena sobreexpresaron
sod-4, mtl-2 y gst-1 en C. elegans, mientras que solo los gránulos de plástico de
Cartagena indujeron significativamente mtl-2 (Fig. 7). Acosta-Coley et al. (2019) informaron Referencias
que las SMP de la Bahía de Cartagena estaban cargadas con diferentes metales, lo que
puede explicar la inducción de mtl-2. Los desechos plásticos en forma de MP secundarios Acosta-Coley, I., Olivero-Verbel, J., 2015. Pellets de resina microplástica en una playa tropical urbana en Colombia.
Reinar. Monitorear Evaluar. 187, 435.
también transportan complejos cócteles de contaminantes, en particular oligoelementos,
Acosta-Coley, I., Mendez-Cuadro, D., Rodriguez-Cavallo, E., de la Rosa, J., Olivero-Verbel, J., 2019. Elementos
que pueden inducir genes relacionados con el estrés, como gst-1 (Tejeda-Benitez et al., traza en microplásticos en Cartagena: un punto crítico para la contaminación plástica en el Caribe.
2016). Como se ha dicho, la degradación de MP conduce a partículas más pequeñas que Contaminación de marzo. Toro. 139, 402–411.
Allard, P., Kleinstreuer, NC, Knudsen, TB, Colaiacovo, MP, 2013. Una plataforma de detección de C. elegans
podrían ser ingeridas por organismos comúnmente consumidos por humanos, afectando
para la evaluación rápida de la alteración química de la función de la línea germinal. Reinar. Perspectiva
también su estado de salud. de Salud. 121, 717–724.
Anbalagan, C., Lafayette, I., Antoniou-Kourounioti, M., Haque, M., King, J., Johnsen, B., Baillie, D., Gutiérrez, C.,

Es bastante interesante señalar que todos los impactos que se muestran aquí, en Martin, JA, de Pomerai, D. ., 2012. Nematodos transgénicos como biosensores del estrés por metales en
muestras de agua intersticial del suelo. Ecotoxicología 21, 439–455.
particular los debidos a los gránulos de plástico, serían totalmente evitables si la fuente,
Anbalagan, C., Lafayette, I., Antoniou-Kourounioti, M., Gutiérrez, C., Martin, JR,
las fábricas de plástico, controlaran la liberación de estos materiales implementando Chowdhuri, DK, De Pomerai, DI, 2013. Uso de cepas transgénicas GFP reporteras del nematodo
mejores prácticas de gestión. Es solo determinación y una verdadera voluntad de Caenorhabditis elegans para investigar los patrones de respuesta al estrés inducidos por pesticidas y por
extractos orgánicos de suelos agrícolas. Ecotoxicol 22, 72–85.
funcionar como corporaciones responsables.
En cuanto a los MP secundarios, es necesario promover amplias campañas de educación Andrady, AL, 2011. Microplásticos en el medio ambiente marino. Contaminación de marzo. Toro. 62,
1596-1605.
para evitar el ingreso de plástico de la tierra a los ríos y finalmente al mar. Esta no es la
Arango, C., Dorado, J., Guzmán, D., Ruíz, JF, 2012. Climatología trimestral de Colombia. Instituto de
última frontera, ya que la contaminación plástica no tiene límites y será transportada a
Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales de Colombia. IDEAM, Bogotá.
los sitios de acumulación de la zona, como las raíces de los manglares (Ivar do Sul y
Costa, 2014), el mar abierto y el planeta entero (Van Sebille , 2015; Van Sebille et al., ASTM, Sociedad Estadounidense de Pruebas y Materiales, 2014. E 2172-01. Guía estándar para realizar pruebas
de laboratorio de toxicidad en suelos con el nematodo Caenorhabditis elegans.
2015). También es muy recomendable que las oficinas ambientales en Colombia
Sociedad Estadounidense de Pruebas y Materiales, Pensilvania.
intensifiquen sus esfuerzos para controlar el mal manejo de los desechos plásticos que Atwood, EC, Falcieri, FM, Piehl, S., Bochow, M., Matthies, M., Franke, J., Carniel, S., Sclavo, M., Laforsch, C.,
conducen a la generación de MP secundarios (Jambeck et al., 2015), promoviendo Siegert, F., 2019. Acumulación costera de partículas microplásticas emitidas por el río Po, norte de Italia:
comparación de la teledetección y el modelado hidrodinámico con colecciones de muestras in situ.
especialmente la creación de vertederos (Saez y Urdaneta, 2014). , aumentando los
Contaminación de marzo. Toro. 138, 561–574.
programas de recolección y reciclaje de desechos, y enfatizando la educación ambiental
en todos los niveles para intensificar la conciencia pública a lo largo de las comunidades Auta, HS, Emenike, CU, Fauziah, SH, 2017. Distribución e importancia de los microplásticos en el medio

de las cuencas hidrográficas, en particular los niños. ambiente marino: una revisión de las fuentes, el destino, los efectos y las posibles soluciones. Reinar. En
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Microplástico en un macro alimentador de filtro: ballena jorobada Megapteranovaeangliae. Mar.
Este es el primer estudio de análisis cuantitativo de MP en el Caribe colombiano, por
contaminar Toro. 95, 248–252.
lo que debe ser considerado como línea base para futuras investigaciones. Se Bouwmeester, H., Hollman, PC, Peters, RJ, 2015. Impacto potencial en la salud de la
muestrearon cuatro playas diferentes a lo largo de la costa durante diferentes estaciones Micro y nanoplásticos liberados al medio ambiente en la cadena de producción de alimentos humanos:
experiencias de la nanotoxicología. Reinar. ciencia Tecnología 49, 8932–8947.
climáticas, evaluando gránulos de plástico y MP secundaria. La propagación y la cantidad
Boyd, WA, Smith, MV, Co, CA, Pirone, JR, Rice, JR, Shockley, KR, Freedman, JH, 2016. Efectos sobre el desarrollo
de MP que se encuentran en las playas de la costa caribeña de Colombia sugieren que de los productos químicos de fase I y fase II de ToxCast™ en Caenorhabditis elegans y las respuestas
este contaminante es una amenaza importante para la vida silvestre. La principal fuente correspondientes en el pez cebra , ratas y conejos.
Reinar. Perspectiva de Salud. 124, 586–593.
de pellets en el Caribe es la Bahía de Cartagena, que alberga fábricas de plástico que
Browne, MA, Dissanayake, A., Galloway, TS, Lowe, DM, Thompson, RC, 2008.
manejan MP primarios. El plástico microscópico ingerido se traslada al sistema circulatorio del mejillón, Mytilus edulis (L). Reinar.
La contaminación por microplásticos descrita aquí sugiere una gestión deficiente de los ciencia Tecnología 42, 5026–5031.
Cardique & AGD, 2006. Registro de las actividades de desarrollo de la franja costera de la parte continental de la
gránulos de plástico por parte de las fábricas, además de una falta de compromiso para
Bahía de Cartagena - Departamento de Bolívar. Corporación Autónoma Regional del Canal del Dique
proteger el medio ambiente. Por otro lado, los principales ríos colombianos, como el
(Cardique) & Fundación Alta Gestión Para el Desarrollo (AGD), Cartagena de Indias, Cartagena, Colombia.
Magdalena, están permanentemente sujetos a la contaminación plástica y los organismos
ambientales encargados de controlar el tema, hacen poco por proteger el recurso. Los CEDEC, 2016. Informe económico de los municipios de la jurisdicción de la Cámara de Comercio de Cartagena,
2016. Cámara de Comercio de Cartagena, Cartagena, Colombia.
MP secundarios en las playas del Caribe colombiano reflejan la falta de políticas de
reciclaje, educación ambiental y el desconocimiento de las implicaciones de la presencia Chapron, L., Perú, E., Engler, A., Ghiglione, JF, Meistertzheim, AL, Pruski, AM,
de desechos plásticos en el medio ambiente. Claramente, se requiere el compromiso de Lartaud, F., 2018. Los macro y microplásticos afectan el crecimiento, la alimentación y el comportamiento de
los corales de agua fría. ciencia Rep. 8, 15299.
las fábricas de plástico y los ciudadanos para reducir la entrada de gránulos en mar
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Los datos complementarios de este artículo se pueden encontrar en línea en https://

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I. Acosta-Coley, et al. Boletín de contaminación marina 146 (2019) 574–583

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