Mudancasclimaticascobertura Vasquez 2021

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

Vagner Lacerda Vasquez

MUDANÇAS CLIMÁTICAS E COBERTURA FLORESTAL PARA PRIMATAS


ENDÊMICOS DA MATA ATLÂNTICA

Natal – RN
2021
MUDANÇAS CLIMÁTICAS E COBERTURA FLORESTAL PARA PRIMATAS
ENDÊMICOS DA MATA ATLÂNTICA

Por

Vagner Lacerda Vasquez

Dissertação apresentada ao Programa de


Pós-Graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, como parte
das exigências para obtenção do título de
Mestre em Ecologia.

Orientadora: Profª. Drª. Míriam Plaza Pinto

Natal – RN
2021
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - ­Centro de Biociências - CB

Vasquez, Vagner Lacerda.


Mudanças climáticas e cobertura florestal para primatas
endêmicos da Mata Atlântica / Vagner Lacerda Vasquez. - Natal,
2021.
53 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do


Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em
Ecologia.
Orientadora: Profa. Dra. Míriam Plaza Pinto.

1. Unidades de Conservação - Dissertação. 2. Hotspot -


Dissertação. 3. MaxEnt - Dissertação. 4. Adequabilidade de habitat
- Dissertação. I. Pinto, Míriam Plaza. II. Universidade Federal do
Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSCB CDU 502.1

Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351


VAGNER LACERDA VASQUEZ

MUDANÇAS CLIMÁTICAS E COBERTURA FLORESTAL PARA PRIMATAS


ENDÊMICOS DA MATA ATLÂNTICA

Dissertação apresentada ao Programa de


Pós-Graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, como parte
das exigências para obtenção do título de
Mestre em Ecologia.

PARECER:

BANCA EXAMINADORA:

___________________________________
Profª. Drª. Míriam Plaza Pinto (Orientadora)
Universidade Federal do Rio Grande do Norte

___________________________________
Prof. Dr. Guilherme Ortigara Longo
Universidade Federal do Rio Grande do Norte

___________________________________
Prof. Dr. Sidney Feitosa Gouveia
Universidade Federal de Sergipe

Natal – RN
2021
Dedico a você que está lendo.
Agradecimentos

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal


de Nível Superior – Brasil (CAPES) – Código de Financiamento 001.

Gostaria de agradecer:
Universidade: Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq);
à Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN); ao Centro de Biociências (CB); e ao
Programa de Pós-graduação em Ecologia (PPGECO: todos os docentes, discentes e
servidores). Às pessoas que contribuíram (e ainda estão contribuindo) com este trabalho, em
especial: Guilherme Longo, Marília Lion, Marina Fonseca e Sidney Gouveia.
Amigos: Os amigos de verdade sabem quando a amizade é sincera. Se você sabe, é porque é
meu amigo. Aos amigos sinceros, fica aqui o meu agradecimento. À todos os participantes do
grupo de estudo da professora Míriam Plaza Pinto (Adri, Jéssica e Ariston). Obrigado pelo
apoio pelo companheirismo, risadas e desabafos ao longo deste período difícil que estamos
passando. Em especial à Míriam. Sem exageros, você foi essencial para a realização deste
trabalho. Me sinto um privilegiado por ter você por perto nessa trajetória.
Família: Aos meus pais, José Wagner e Maria de Fátima, por todo apoio, suporte e amor
dedicados. Amo vocês! Ao meu irmão Vítor (e sua família Mari e Ana Mu), sempre presente,
mesmo distante. Ao meu irmão Vinícius (e sua família Lívia, Elisa e Isadora). Aos meus
amores Amanda (“Sa' yju mbyrykjá ícha”), Virgulino e José Albino (in memoriam). Sempre
ao meu lado para o que der e vier. Vocês tornam a minha vida melhor. Amo vocês!
SUMÁRIO

Resumo ……………………………………………………………………………………... 7

Abstract …………………………………………………………………………………….. 8

1. Introdução ……………………………………………………………………………….. 9

2. Material e Métodos ……………………………………………………………………... 13

2.1. Área de estudo ………………………………………………………………….. 13

2.2. Registros de ocorrência das espécies, dados climáticos e modelos de


adequabilidade de habitat …………………………………………………………... 14

2.3. Cobertura florestal ……………………………………………………………... 17

2.4. Adequabilidade nas unidades de conservação ………………………………… 18

3. Resultados ……………………………………………………………………………….. 19

3.1. Cobertura florestal ……………………………………………………………... 19

3.2. Adequabilidade nas unidades de conservação ………………………………… 22

4. Discussão ………………………………………………………………………………… 24

5. Referências bibliográficas ……………………………………………………………… 28

6. Material suplementar …………………………………………………………………... 39

7. Referências das imagens dos primatas (Figura MS1) ………………………………... 53


Resumo: A Mata Atlântica possui área de aproximadamente 130 milhões de hectares e se
estende por toda a costa do Brasil. Este bioma é essencial à conservação dos primatas, grupo
de mamíferos com maior proporção de espécies ameaçadas de extinção. Os principais fatores
de ameaça para essas espécies são a perda de habitat e as mudanças climáticas. Neste
contexto, buscamos responder duas perguntas neste trabalho: (i) qual a proporção de cobertura
florestal nas distribuições geográficas das espécies de primatas da Mata Atlântica atuais e
previstas para o futuro? e (ii) as unidades de conservação são eficientes para representar áreas
climaticamente adequadas às espécies de primatas da Mata Atlântica considerando os climas
atual e futuro? Para responder a primeira pergunta, calculamos a cobertura florestal nas
regiões exclusivas da distribuição atual das espécies, regiões de interseção entre distribuição
atual e futura e regiões exclusivas da distribuição prevista para as espécies no futuro. Para a
segunda, comparamos a adequabilidade climática atual e futura para primatas da Mata
Atlântica dentro nas unidades de conservação com aquela dentro das distribuições. A rede
atual de unidades de conservação representa valores de adequabilidade mais altos em
comparação às distribuições das espécies. Em cenários climáticos futuros houve uma redução
geral nos valores de adequabilidade, o que possivelmente está relacionado à savanização das
florestas tropicais, e não houve diferença entre a adequabilidade representada por unidades de
conservação e aquela nas distribuições. Regiões de interseção entre as distribuições atual e
futura e regiões exclusivas do futuro apresentaram maior proporção de cobertura florestal em
relação às regiões exclusivas da distribuição atual. Esse resultado era esperado por causa do
deslocamento já documentado de espécies de regiões de baixas altitudes para regiões de altas
altitudes, onde existe um viés de maior seleção de áreas protegidas e de localização de áreas
de preservação permanente. Nossos resultados demonstram que as unidades de conservação
se mostrarem eficientes em conservar áreas mais adequadas no presente, contudo, haverá uma
redução de áreas climaticamente adequadas às espécies de primatas da Mata Atlântica no
futuro. Em consequência, essas espécies podem precisar se dispersar para áreas
climaticamente mais adequadas. Apesar de a maior parte das distribuições geográficas
previstas para o futuro dessas espécies será composta por matriz, o que pode dificultar a
dispersão, as áreas de interseção entre as distribuições atuais e futuras apresentaram uma
maior cobertura florestal. Isso pode tornar os esforços de conservação nessas regiões mais
eficientes para as espécies tanto no tempo atual quanto nas projeções de alterações climáticas
futuras. Para evitar a perda dessas espécies são necessários esforços conjuntos que busquem
reduzir a emissão de gases estufa, a incorporação das consequências da crise climática sobre a
biodiversidade nas estratégias de conservação e garantir políticas públicas que impeçam o
desmatamento e, principalmente, restaurem de áreas desmatadas. Além disso, também é
importante assegurar a manutenção, a ampliação e a gestão das unidades de conservação,
principalmente dentro das áreas de interseção entre as distribuições geográficas atuais e
previstas para o futuro das espécies de primatas da Mata Atlântica.

Palavras-chave: Hotspot; MaxEnt; Adequabilidade de habitat; Unidades de Conservação.

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Abstract: The Atlantic Forest covers approximately 130 million hectares and extends over
the entire Brazilian coast. This biome is essential for conserving primates, the mammals with
the largest proportion of endangered species. The main threats to these species are habitat loss
and climate change. Here, we addressed two questions: (i) what is the proportion of forest
cover within current and future geographic ranges of Atlantic Forest primates? and (ii) are the
currently protected areas efficient in representing climatically suitable areas for Atlantic
Forest primates considering current and future climates? To answer the first question, for each
species, we calculate their respective forest cover in the exclusive region of the current
geographic range, in the intersection region between the current and future geographic ranges,
and in the exclusive region of the expected geographical range predicted to the future. For the
second question, we compared the current and future climatic suitability for Atlantic Forest
primates within currently protected areas. The current network of protected areas represents
higher suitability values ​compared to species geographic ranges. There was a general
reduction in the suitability values in future climate scenarios, which is possibly related to the
savanization of tropical forests, and there was no difference between the suitability
represented by protected areas and that in the geographic ranges. Regions of intersection
between current and future geographic ranges and exclusive regions to the future showed a
higher proportion of forest cover than exclusive regions to the current geographic range. This
result was expected because of the already documented displacement of species from low
altitudes areas to high altitudes areas, where there is a bias towards a greater protected areas
selection and the location of permanent preservation areas (literal translation). Our results
demonstrate that, although the protected areas are efficient in conserving more suitable areas
in the present, there will be a reduction in areas climatically suitable for the Atlantic Forest’s
primate species in the future. As a result, these species may need to disperse to more
climatically suitable areas. Although most of the geographic ranges foreseen for the future for
these species will be composed by matrix, which can make dispersion difficult, the areas of
intersection between the current and future geographic ranges presented a greater forest
coverage. This can make conservation efforts in these regions more efficient for species both
at present and in projections of future climate change. To avoid the loss of these species, joint
efforts are necessary to reduce the emission of greenhouse gases, incorporate the
consequences of the climate crisis on biodiversity into conservation strategies, and guarantee
public policies that prevent deforestation and restore deforested areas. In addition, it is also
necessary to seek the maintenance, expansion, and management of protected areas, especially
within the regions of intersection between current and future geographic ranges for the
primates of the Atlantic Forest.

Keywords: Hotspot; MaxEnt; Habitat suitability; Protected areas.

8
1. Introdução

A distribuição geográfica de uma espécie pode ser definida como o conjunto de


localizações geográficas que seus membros ocupam dentro de um período de tempo (Lenoir
& Svenning, 2013). A distribuição é limitada pelas condições e recursos ambientais aos quais
a espécie está submetida, ou seja, tanto por fatores bióticos quanto abióticos (Brown &
Lomolino, 2006; Anderson & Raza, 2010; Lenoir & Svenning, 2013). O clima é considerado
uma parte importante do nicho das espécies, funcionando como um filtro ecológico na
determinação da persistência de uma espécie em um determinado local (Pecl et al., 2017;
Lenoir & Svenning, 2014), e por isso influenciando os limites de suas distribuições
geográficas (Lenoir & Svenning, 2014). O clima não é estático (IPCC, 2018) e a Terra já
passou por diversas mudanças climáticas ao longo do tempo geológico (Brown & Lomolino,
2006; IPCC 2018). As mudanças no clima podem alterar as distribuições geográficas,
levando-as à expansão, à retração ou ao deslocamento (Pecl et al., 2017; Sales et al., 2017;
Virkkala et al., 2008; Hickling et al., 2006; Lima et al., 2019). Uma espécie poderá persistir se
o clima for adequado para ela (Waller et al., 2017). Caso as condições não sejam adequadas
ou mudem, a espécie poderá migrar para locais mais propícios (Sales et al., 2017), ou mesmo
ser extinta caso a migração não seja possível (Waller et al., 2017; Thuiller et al., 2005).

A crise climática tem causado grandes mudanças na distribuição de organismos (Pecl


et al., 2017; Lima et al., 2019). O somatório entre a emissão de gases de efeito estufa pelas
atividades antrópicas e o aumento populacional humano vem acelerando e intensificando as
mudanças climáticas (Pecl et al., 2017). Atualmente, a temperatura média global está,
aproximadamente, 1,0°C acima dos níveis pré-industriais (1850-1900, intervalo de tempo que
representa as temperaturas pré-industriais) (IPCC, 2018). A temperatura da Terra nunca
aumentou a uma velocidade tão rápida quanto nos últimos 70 anos (IPCC, 2018; Steffen et al.
2015). O aumento acelerado da temperatura global traz impactos ao meio ambiente e à
economia, inclusive através da influência nas distribuições geográficas das espécies (Pecl et
al., 2017). A modificação dessas distribuições geográficas altera a composição das
comunidades e as interações ecológicas (Pecl et al., 2017; Vitousek et al., 1997). Algumas
consequências documentadas dessas alterações são perda de biodiversidade, distúrbios no
funcionamento dos ecossistemas, perda de serviços ecossistêmicos, redução do bem-estar
9
humano (Pecl et al., 2017; Vitousek et al., 1997; La Notte et al., 2017) e deslocamento de
distribuições geográficas das espécies terrestres para áreas de maior altitude e maiores
latitudes, com condições climáticas mais parecidas com as encontradas nas distribuições
atuais (Lenoir & Svenning, 2013).

Os crescimentos da população humana, das cidades, da produção agropecuária e


industrial trazem avanços à sociedade, mas, ao mesmo tempo, alteram o ambiente no qual
estamos inseridos através da conversão de áreas de habitat natural para outros tipos de uso do
solo (Vitousek et al., 1997). Essa perda de habitat natural pode aumentar a fragmentação das
paisagens e o isolamento das manchas (Fahrig, 2003). O habitat fragmentado e com manchas
isoladas torna a paisagem propícia à persistência de algumas espécies generalistas e afeta
negativamente muitas outras espécies, principalmente aquelas especialistas em habitats
florestais (Fahrig, 2003; Beca et al., 2017). Esses efeitos negativos ocorrem através da
redução na disponibilidade de recursos e da diminuição das taxas de crescimento
populacionais, podendo ocorrer extinções locais (Fahrig, 2003; Alcocer-Rodrıíguez et al.,
2020). Além disso, o isolamento das manchas pode impedir que as dispersões ocorram e
reduzir o fluxo gênico dessas populações isoladas (Fahrig, 2003). A conversão de áreas de
habitat natural para outros tipos de uso do solo acarreta na perda de diversidade, seja de
espécies, funcional ou genética (Fahrig, 2003), reduz a estocagem de carbono, a ciclagem de
nutrientes (Bello et al., 2015; Wolf et al. 2013), influenciando o funcionamento dos
ecossistemas (Monkay et al., 2014) e a disponibilidade de serviços ecossistêmicos (Fahrig,
2003; Lamy et al., 2016). A perda e fragmentação de habitat têm impactos negativos
especialmente sobre espécies dependentes de habitats florestais como os primatas
(Alcocer-Rodrıíguez et al., 2020).

Primatas é o grupo de mamíferos com maior proporção de espécies ameaçadas de


extinção (Estrada et al., 2017; Estrada et al., 2018; IUCN, 2018). Das 504 espécies de
primatas do mundo, aproximadamente 60% delas estão classificadas em algum nível de
ameaça, de acordo com a União Internacional para Conservação da Natureza (IUCN –
International Union for Conservation of Nature), e aproximadamente 75% possuem
populações em declínio (Estrada et al., 2017). As principais ameaças aos primatas são perda
de habitat, comércio ilegal, doenças infecciosas e mudanças climáticas, algumas das quais
10
podem agir de maneira sinérgica (Graham et al., 2016; Estrada et al., 2017). Com as
mudanças climáticas é esperado que as distribuições geográficas de algumas espécies de
primatas sejam alteradas e/ou se desloquem (Lima et al., 2019; Lima et al. em prep.), mas a
viabilidade dessas alterações, incluindo a dispersão, dependerá da própria disponibilidade de
habitat ao longo das distribuições e no entorno. É previsto que o efeito sinérgico das
mudanças climáticas e das mudanças no uso da terra irão degradar a configuração da
paisagem para algumas espécies de primatas (Gouveia et al., 2016). A perda de habitat e a
fragmentação levam as populações de primatas ao declínio em fragmentos pequenos e
isolados, causam efeitos genéticos e sociais negativos, restrição de recursos alimentares, e
maior exposição à caça e doenças (Almeida-Rocha et al., 2017).

Os primatas são considerados espécies bandeira e podem ser eficientes como espécies
guarda-chuva (Estrada et al., 2017). Além disso, os primatas são importantes dispersores de
sementes e por isso têm papel importante na regeneração florestal e na manutenção da
biodiversidade das áreas que habitam (Estrada et al., 2017; Da Silva et al., 2015). A maioria
dos primatas possui hábito florestal de terras baixas tropicais e úmidas (Estrada et al., 2017) e
necessitam de alta diversidade de árvores, majoritariamente perenes, com dossel alto e denso,
para suprir suas necessidades ecológicas como alimentação, refúgio e reprodução (Chapman
& Peres, 2001). A conservação dos primatas resulta na necessidade de conservação de
habitats que são propícios para diversas outras espécies de animais e plantas (Estrada et al.,
2017). Por isso, o planejamento de estratégias para conservar as espécies de primatas pode ser
eficiente para manutenção de remanescentes e restauração de ambientes fragmentados como a
Mata Atlântica.

A Mata Atlântica é uma floresta tropical considerada hotspot de biodiversidade (sensu


Myers et al. 2000). Este bioma vem sofrendo com a fragmentação desde o período da
colonização do Brasil (Ribeiro et al., 2009). Atualmente, estima-se que restam apenas 12,4%
de sua cobertura vegetal original (SOS MATA ATLÂNTICA & INPE, 2019). Além disso, a
Mata Atlântica também é considerada um hotspot de exposição e vulnerabilidade climática
para as espécies de primatas (Graham et al., 2016), devido à alta riqueza de espécies, muitas
ameaçadas de extinção, e os impactos das mudanças climáticas globais sobre esse bioma
esperados nos próximos anos (Graham et al., 2016). Entre as 171 espécies de primatas que
11
ocorrem na região Neotropical, 102 delas, distribuídas em 17 gêneros, ocorrem no território
brasileiro (Estrada et al., 2017). Dessas espécies, 39% estão ameaçadas de extinção e 48%
com populações em declínio (Estrada et al., 2018). Entre essas espécies, encontram-se
gêneros inteiros que estão ameaçados de extinção, como Brachyteles e Leontopithecus
(IUCN, 2018). O somatório entre estado de conservação da Mata Atlântica, estado de
conservação dos primatas e a riqueza do grupo no bioma, a torna uma região importante para
investigações e ações para conservação dos primatas.

A modelagem de adequabilidade de habitat é uma ferramenta que tem contribuído para


o entendimento de como o clima ajuda a moldar a distribuição das espécies, seja para
distribuições geográficas atuais ou para predições de distribuições futuras (Calixto-Pérez et
al., 2018; Elith et al., 2006). Esse tipo de modelagem analisa as relações entre a ocorrência de
espécies e variáveis ambientais, e projeta superfícies que descrevem a adequabilidade de um
determinado local para uma espécie alvo (Hijmans et al., 2005; Bucklin et al., 2015). A
modelagem de adequabilidade de habitat é usada em investigações sobre os efeitos das
mudanças climáticas antropogênicas sobre as distribuições geográficas e na criação de
estratégias de conservação que visam mitigar os efeitos dessas mudanças na persistência das
espécies (Angelieri et al., 2016; Pearson, 2010).

Dentre as principais estratégias de conservação para mitigar os efeitos antrópicos


deletérios à biodiversidade, áreas destinadas à conservação das espécies passaram a ser
implementadas em todo o mundo (Rodrigues et al., 2004). Porém, podem existir vieses na
seleção dessas áreas protegidas, majoritariamente localizadas em regiões com maiores
altitudes, íngremes e distantes de estradas e cidades (Joppa & Pfaff, 2009). No Brasil, esse
tipo de área protegida é chamado de unidade de conservação (UC). As unidades de
conservação exercem um papel central na conservação da biodiversidade, na proteção de
espécies ameaçadas e na proteção das comunidades tradicionais, seus conhecimentos e cultura
(Brasil, 2000). As unidades de conservação são organizadas em dois grupos, as unidades de
conservação de proteção integral, nas quais apenas é permitido o uso indireto dos seus
recursos naturais, e as unidades de conservação de uso sustentável, cujo objetivo é integralizar
a conservação da natureza com o uso sustentável de parte dos seus recursos naturais (Brasil,
2000). Outro exemplo de áreas protegidas no Brasil são as Áreas de Proteção Permanente
12
(APP). As APPs têm como objetivo preservar os recursos hídricos, a paisagem, a estabilidade
geológica e a biodiversidade, facilitar o fluxo gênico de fauna e flora, proteger o solo e
assegurar o bem-estar das populações humanas (Brasil, 2012). Historicamente a escolha das
áreas protegidas foi feita de maneira ad hoc (Pressey et al., 1993; Pressey et al., 1994).
Atualmente, embora existam exercícios de priorização espacial para conservação que
incorporam informações importantes da biodiversidade (e.g. Dória & Dobrovolski, 2021;
Magris et al., 2021; Portugal et al., 2019; MMA, 2004; MMA, 2007; MMA, 2016), muitas
vezes a criação de unidades de conservação é prejudicada por questões políticas e econômicas
(Metzger et al., 2010; Martinelli, 2011; Tollefson, 2011). Além disso, os possíveis efeitos das
mudanças climáticas sobre a biodiversidade podem ser incorporados na definição de áreas
para conservação (e.g. Mendoza-Ponceacet al., 2020).

Considerando o estado de conservação dos primatas da Mata Atlântica e sua


importância para conservação de primatas, as reduções e/ou deslocamentos das distribuições
geográficas dessas espécies com as mudanças climáticas, os efeitos que as características da
paisagem podem ter sobre os processos de colonização/re-colonização, pretendemos
investigar: (i) qual a proporção de cobertura florestal nas distribuições geográficas atuais e
previstas para o futuro das espécies de primatas da Mata Atlântica? e (ii) as unidades de
conservação são eficientes para representar áreas climaticamente adequadas às espécies de
primatas da Mata Atlântica considerando os climas atual e futuro? Esperamos que (i) as
distribuições geográficas das espécies previstas para o futuro estarão localizadas em áreas
com maior cobertura florestal, uma vez que o deslocamento esperado para áreas de maior
altitude abrangerá locais com viés de criação de áreas protegidas e nos quais a manutenção de
habitats também acontece via áreas de preservação permanente; ii) considerando que as
unidades de conservação estão em locais de maior altitude (Joppa & Pfaff, 2009; Pinto &
Grelle, 2009), esperamos que estas áreas protegidas representem maiores valores de
adequabilidade no futuro que no presente, já que espécies florestais terão suas distribuições
alteradas para regiões com maiores altitudes (Lenoir & Svenning, 2013).

2. Material e Métodos

2.1. Área de estudo

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A Mata Atlântica possui área de aproximadamente 130 milhões de hectares (SOS
MATA ATLÂNTICA & INPE, 2019) e se estende por toda a costa do Brasil, além de ocupar
também parte do Paraguai e o nordeste da Argentina (MMA, 2018) (Figura 1). A grande
amplitude latitudinal (abrangendo desde 0º até, aproximadamente, 30º Sul) e altitudinal da
Mata Atlântica possibilitou a ocorrência de variadas formações florestais nativas como
Floresta Ombrófila Densa, Floresta Ombrófila Mista (Mata de Araucárias), Floresta
Ombrófila Aberta, Floresta Estacional Semidecidual, e Floresta Estacional Decidual, além de
diversos ecossistemas associados como manguezais, vegetação de restingas, campos de
altitude, brejos interioranos e enclaves florestais do Nordeste (Oliveira-Filho, 2009). A Mata
Atlântica é considerada hotspot de diversidade mundial, ou seja, região que apresenta alto
endemismo de plantas vasculares e menos de 70% de sua vegetação remanescente (Myers et
al., 2000), também é hotspot de alta vulnerabilidade em relação às mudanças climáticas, à
modificação no uso e degradação da terra e à adequação de futura distribuição das 100
espécies exóticas invasoras mais prejudiciais à biodiversidade do mundo (Bellard et al.,
2014). Primatas deste bioma também possuem alta vulnerabilidade frente às mudanças
climáticas e, por isso, a região é importante para a conservação desse grupo de mamíferos
(Graham et al., 2016; Estrada et al., 2017; Estrada et al., 2018).

Figura 1. Mapa dos limites geopolíticos do Brasil (em cinza escuro) sobreposto à Mata Atlântica brasileira (em
verde). Mapa adaptado a partir do mapa dos limites do Brasil do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística
(IBGE, 2021) e do mapa dos biomas brasileiros do Ministério do Meio Ambiente (MMA, 2020).

2.2. Registros de ocorrência das espécies, dados climáticos e modelos de adequabilidade de

14
habitat

Utilizamos neste trabalho as espécies de primatas com mais de 50% de sua


distribuição geográfica (IUCN, 2020) dentro do bioma Mata Atlântica (MMA, 2020). Um
total de 18 espécies (69% das 26 espécies de primatas que possuem alguma parte de suas
distribuições geográficas dentro da Mata Atlântica) corresponderam a esse critério: Alouatta
belzebul, Alouatta guariba, Brachyteles arachnoides, Brachyteles hypoxanthus, Callicebus
coimbrai, Callicebus melanochir, Callicebus personatus, Callithrix aurita, Callithrix
flaviceps, Callithrix geoffroyi, Callithrix kuhlii, Leontopithecus caissara, Leontopithecus
chrysomelas, Leontopithecus chrysopygus, Leontopithecus rosalia, Sapajus flavius, Sapajus
nigritus e Sapajus robustus (Figura MS1). Os dados de ocorrência das espécies foram
adquiridos de duas fontes: a) levantamento de dados de ocorrência da literatura em toda a
extensão de ocorrência das espécies (conforme Lima et al., 2019); e b) data paper com
compilação de dados de primatas na abrangência do bioma Mata Atlântica (Culot et al.,
2018). Deste último foram removidos dados com informações imprecisas, como por exemplo,
áreas onde a espécie é exótica, ou quando o ponto era referente a um indivíduo híbrido, ou
quando não havia informação sobre o local da coleta do dado.

Construímos modelos de adequabilidade de habitat para cada uma das espécies-alvo


deste trabalho utilizando as variáveis climáticas atuais (Fick & Hijmans, 2017) do banco de
dados do Worldclim – Global Climate (versão 2.1, com resolução espacial de 2.5 arc minutos,
Tabela MS1) organizadas em uma extensão espacial que abrangia todos os registros de
ocorrência das espécies-alvo com um buffer de 50 km. A seleção das variáveis climáticas para
construção dos modelos foi feita através da análise do fator de inflação da variância (Variance
Inflation Factor – VIF; Quinn & Keough, 2002) utilizando 10.000 pixels selecionados
aleatoriamente (utilizando a rotina disponível em:
https://github.com/oliveirab/R-codes/blob/master/vif_func.R). A variável com maior VIF foi
excluída, o VIF foi recalculado, e o procedimento repetido até que restasse apenas variáveis
preditoras com VIF inferior a três (Zuur et al., 2010, Tabela MS1). Os modelos de
adequabilidade de habitat foram construídos através do algoritmo de máxima entropia
utilizando o programa MaxEnt 3.3.3k (Phillips et al., 2006; Elith et al., 2011) implementado
no software R (R Core Team, 2020). O MaxEnt apresentou melhor desempenho na
15
modelagem de adequabilidade de habitat quando comparado a outros 16 diferentes algoritmos
(Elith et al., 2006) e alta precisão preditiva, mesmo na construção de modelos com poucos
registros de ocorrência (Wisz et al., 2008). A avaliação dos modelos de adequabilidade de
habitat foi feita através do critério de informação de Akaike corrigido (AIC – Akaike
Information Criterion), juntamente com valores aceitáveis (> 0,7) da área sob a curva ROC
(AUC – Area Under the ROC Curve). O AIC mede a complexidade e ajuste dos modelos
(Muscarella et al., 2014; Burnham & Anderson, 2004). O AUC utiliza dados de teste de
validação do MaxEnt para medir o rendimento do modelo (Elith et al., 2006).

Para projetar os modelos de adequabilidade de habitat para o futuro, usamos as


mesmas variáveis climáticas utilizadas na construção dos modelos no tempo atual para o
intervalo de tempo entre os anos de 2081 a 2100, usando sete Modelos de Circulação Geral
Atmosfera-Oceano (Atmosphere-Ocean General Circulation Model – AOGCMs:
BCC-CSM2-MR, CanESM5, CNRM-CM6-1, CNRM-ESM2-1, IPSL-CM6A-LR, MIROC6,
MIROC-ES2L, MRI-ESM2-0) nos quatro cenários de emissão de gases estufa (Shared
Socio-economic Pathways – SSP) disponíveis no WorldClim. Para cada cenário foi feito o
modelo médio considerando todos os AOCGMs. Esses cenários variam entre dois cenários
otimistas — SSP1-2.6, SSP2-4.5 —, que consideram que haverá uma redução nas emissões de
gases estufa no futuro, com maior velocidade de redução no cenário SSP1-2.6; até dois
cenários mais pessimistas — SSP3-7.0 e SSP5-8.5 —, que consideram que haverá um
aumento nas emissões de gases estufa no futuro, com maior velocidade de aumento no cenário
SSP5-8.5 (CarbonBrief, 2020).

A modelagem de adequabilidade resultou em cinco superfícies de adequabilidade de


habitat para cada uma das espécies, uma para o clima atual e uma para cada um dos cenários
de emissão de gases estufa (SSP1-2.6, SSP2-4.5, SSP3-7.0 e SSP5-8.5). A superfície de
adequabilidade de habitat atual foi recortada pela distribuição geográfica da espécie (definida
pela IUCN (2020)). Incluímos nas projeções a possibilidade de dispersão das espécies,
conforme Hidasi-Neto et al. (2019). A distância de dispersão (DD) das espécies (em metros),
conforme Bowman et al. (2002), foi calculada a partir da área de vida média (dados de
Galán-Acedo e colaboradores (2019)) da seguinte forma:

16
DD = 40 * √(área de vida média)

A DD é relativa a uma geração. Por isso, para cada espécie, precisamos multiplicar a
DD pelo número de gerações em 105 anos para obter a distância máxima de dispersão nesse
intervalo (DMD105) (105 anos = 1985 a 2090, intervalo de tempo entre os dados climáticos
atuais e futuros do Worldclim). O número de gerações foi obtido dividindo 105 anos pelo
tempo de geração (em anos, obtido em Pacifici et al. (2013)) de cada espécie. As superfícies
de adequabilidade de habitat futuras foram recortadas por uma área que representa a
distribuição geográfica da espécie (definida pela IUCN (2020)), somada a um buffer
representando a sua respectiva DMD105.

2.3. Cobertura florestal

Para a construção dos mapas de distribuição geográfica, as superfícies de


adequabilidade de habitat de cada espécie foram transformadas em mapas binários de
distribuição (onde zero representa ausência e um representa presença) utilizando como limiar
o 10º percentil dos valores de adequabilidade. Os mapas de distribuição geográfica do tempo
atual foram sobrepostos aos mapas de distribuição geográfica previstos para o futuro
(cenários, SSP2-4.5 SSP5-8.5) e definidas três regiões: região exclusiva atual, região
exclusiva do futuro e região de interseção entre as distribuições atual e futura (Figura MS2).

Utilizamos os mapas com os dados de uso do solo do MapBiomas (2020) para


reclassificar a paisagem em duas categorias, cobertura florestal e matriz. Definimos como
cobertura florestal as categorias de florestas nativas (incluindo florestas ombrófila densa,
aberta e mista, floresta estacional semidecidual e decídua, e formação pioneira) e áreas de
mangue (categorias 3, 4, e 5 do mapa de uso do solo do MapBiomas; Tabela MS2), e todas as
outras categorias foram classificadas como matriz (seguindo Lemes et al., 2020). Calculamos
a proporção da cobertura florestal na região exclusiva atual, na região exclusiva do futuro e na
região de interseção entre as distribuições atual e futura para cada uma das 18 espécies. O
número de pixels classificados como cobertura florestal em cada região foi contabilizado
(usando a função getValues() do pacote raster (Hijmans et al., 2020)), no software R, e então
calculamos a área da cobertura florestal (CF):

17
𝐶𝐹 = 𝑛𝑝𝑖𝑥𝑒𝑙𝑠 × 0, 09

onde, npixels representa o número de pixels categorizados como cobertura florestal, e 0,09 a
área, em hectares, do pixel (a resolução do MapBiomas é de 30 metros). Apenas para as
espécies A. guariba e S. nigritus, que possuem distribuições geográficas grandes, calculamos
a cobertura florestal utilizando a ferramenta r.report disponível no QGIS (QGIS.org, 2021).
Verificamos se a proporção da cobertura florestal diferiu entre as três regiões definidas através
de um teste de Friedman (um equivalente não paramétrico da ANOVA em blocos) (código do
R publicado em
https://www.r-statistics.com/2010/02/post-hoc-analysis-for-friedmans-test-r-code). Utilizamos
as proporções de cobertura florestal das 18 espécies como variável dependente, as regiões
amostradas (região exclusiva do atual, região exclusiva do futuro e interseção) como variável
independente e as espécies como blocos.

2.4. Adequabilidade nas unidades de conservação

Para avaliarmos a eficiência das unidades de conservação em capturar áreas


climaticamente adequadas às espécies de primatas da Mata Atlântica atualmente e em
cenários de mudanças climáticas, comparamos os valores de adequabilidade resultantes das
superfícies de adequabilidade de habitat do modelo com os valores de adequabilidade dentro
de unidades de conservação de proteção integral e de uso sustentável (Figura MS3). Os mapas
(formato shapefile) das unidades de conservação foram obtidos no sítio do Ministério do Meio
Ambiente (MMA, 2020). Os valores de adequabilidade de habitat foram obtidos para cada um
dos cinco cenários climáticos (atual, SSP1-2.6, SSP2-4.5, SSP3-7.0 e SSP5-8.5) e, para cada
uma das 18 espécies de primatas, calculamos a mediana das distribuições de frequência de
adequabilidade para caracterizar a tendência central dessas distribuições. Usamos o teste de
Friedman para verificar se há diferença de adequabilidade entre as unidades de conservação e
as superfícies de adequabilidade de habitat resultantes dos modelos. Utilizamos as medianas
da adequabilidade como variável dependente, as regiões amostradas (superfícies de
adequabilidade de habitat, unidades de conservação, unidades de conservação de proteção
integral e unidades de conservação de uso sustentável) como variável independente e as
espécies como blocos.

18
3. Resultados

3.1. Cobertura florestal das distribuições atuais e futuras

A proporção de cobertura florestal na área da distribuição geográfica exclusiva do


clima atual (média = 0,201; mediana = 0,182; 1º e 3º quartis = 0,125 e 0,255) foi menor do
que as proporções de cobertura florestal na área da distribuição geográfica exclusiva do clima
futuro (média = 0,344; mediana = 0,348; 1º e 3º quartis = 0,163 e 0,436) e na interseção entre
as distribuições atual e futura (média = 0,360; mediana = 0,334; 1º e 3º quartis = 0,248 e
0,473) (Tabela 1, Figura 2) de primatas da Mata Atlântica na comparação entre o clima atual e
o clima futuro no cenário SSP2.4-5. Não houve diferença na proporção de cobertura florestal
entre a área exclusiva do futuro e a interseção entre as distribuições atual e futura nesse
cenário (Tabela 1, Figura 2). O mesmo padrão foi encontrado na comparação entre o clima
atual e o clima futuro no cenário SSP5.8-5. A proporção de cobertura florestal na área da
distribuição geográfica exclusiva do clima atual (média = 0,259; mediana = 0,210; 1º e 3º
quartis = 0,189 e 0,297) foi menor do que as proporções de cobertura florestal na área da
distribuição geográfica exclusiva do clima futuro média = 0,392; mediana = 0,386; 1º e 3º
quartis = 0,177 e 0,549) e na interseção entre as distribuições atual e futura (média = 0,369;
mediana = 0,399; 1º e 3º quartis = 0,165 e 0,523) (Tabela 1, Figura 2).

Tabela 1. Teste de Friedman para a hipótese nula de que não há diferença nas proporções de cobertura florestal
entre as áreas da distribuição geográfica exclusiva do atual (EA), as áreas da distribuição geográfica exclusiva do
futuro (EF), e entre a área de interseção entre as distribuições geográficas atual e futura (INT) das espécies de
primatas da Mata Atlântica. A proporção de cobertura florestal foi a variável dependente, as regiões amostradas
foram as variáveis independentes (EA, EF e INT) e as espécies foram os blocos.

Friedman A posteriori (valor de P das comparações


Cenário par-a-par)

maxT P EA - INT EA - EF EF - INT

SSP2-4.5 3,38 < 0,01 < 0,01 0,02 0,78

SSP5-8.5 3,04 < 0,01 < 0,01 0,03 0,86

19
Figura 2. Proporção de cobertura florestal dentro da região exclusiva da distribuição atual (EA, verde), da região
exclusiva da distribuição futura (EF, cinza) e da região de interseção entre as distribuições atual e futura (INT,
roxo) de espécies de primatas da Mata Atlântica. Boxplot: a caixa representa o primeiro e o terceiro quartil, a
linha dentro da caixa representa a mediana, os bigodes se estendem a +/- 1,58 * (amplitude
interquartil) / √n e os círculos representam os outliers.

A proporção de cobertura florestal na região exclusiva da distribuição atual foi menor


do que na região exclusiva da distribuição futura e na interseção entre as distribuições atual e
futura para nenhuma espécie (Figuras 4 e 5, Tabela MS3 e MS4). A proporção de cobertura
florestal foi maior na região exclusiva da distribuição futura para seis espécies considerando o
cenário SSP2-4.5 (B. arachnoides foi 80% maior; B. hypoxanthus 42%; C. geoffroyi 37%; L.
chrysopygus 51%; S. flavius 35%; e S. robustus 35%; Figura 3, Tabela MS3), e na interseção
entre as distribuições atual e a futura para oito espécies (A. guariba foi 36% maior; C.
coimbrai 27%; C. melanochir 42%; C. personatus 31%; C. aurita 40%; C. flavius 56%; L.
caissara 93%; e S. nigritus 36%; Figura 3, Tabela MS3). As proporções de cobertura florestal
foram iguais na região exclusiva da distribuição futura e na interseção, e maiores que na
região exclusiva da distribuição atual, para as espécies A. belzebul e C. kuhlii (16% e 49%,
respectivamente), e foram iguais na região exclusiva da distribuição atual e na interseção, e
maiores do que na região exclusiva da distribuição futura para a espécie L. chrysomelas (47%)

20
(Figura 3, Tabela MS3). A cobertura florestal foi maior do que 50% em algumas das regiões
amostradas apenas para as espécies B. arachnoides, C. flaviceps e L. caissara (Figura 3,
Tabela MS3). A proporção de cobertura florestal no cenário SSP5-8.5, em geral, não
apresentou grande variação em comparação ao cenário SSP2-4.5. Apenas as regiões de
interseção entre as distribuições atual e futura das espécies C. kuhlii e L. chrysomelas que
tiveram maior cobertura florestal (94% e 69%, respectivamente; Figura 3, Tabela MS4), e a
espécie L. chrysopygus que não apresentou interseção entre as distribuições atual e futura
(Figura 3, Tabela MS4). Não houve distribuição futura para as espécies C. flaviceps (cenário
SSP5-8.5) e L. rosalia (cenários SSP2-4.5 e SSP5-8.5) após o processo de binarização do
modelo de adequabilidade habitat, ou seja, os modelos previram apenas valores baixos de
adequabilidade para essas espécies nesses cenários de mudanças climáticas (Tabela MS4).

Figura 3. Proporção de cobertura florestal dentro da região exclusiva da distribuição atual (EA: verde), da região
exclusiva da distribuição futura (EF: cinza) e da região de interseção entre as distribuições atual e futura (INT:
roxo) de espécies de primatas da Mata Atlântica (eixo vertical da esquerda). Área em hectares da distribuição
geográfica das espécies definida pela IUCN (2020) (eixo vertical da direita). As espécies de primatas estão
agrupadas em famílias (Atelidae: Alouatta e Brachyteles; Pitheciidae: Callicebus; Callitrichidae: Callithrix e
Leontopithecus; e Cebidae: Sapajus) e organizadas em ordem alfabética considerando o gênero e o epíteto. Abel:
A. belzebul; Agua: A. guariba; Bara: B. arachnoides; Bhyp: B. hypoxanthus; Ccoi: C. coimbrai; Cmel: C.

21
melanochir; Cper: C. personatus; Caur: C. aurita; Cfla: C. flaviceps; Cgeo: C. geoffroyi; Ckuh: C. kuhlii; Lcai:
L. caissara; Lchm: L. chrysomelas; Lchp: L. chrysopygus; Lros: L. rosalia; Sfla: S. flavius; Snig: S. nigritus; e
Srob: S. robustus. * Não houve distribuição futura para a espécie.

3.2. Adequabilidade nas unidades de conservação

As unidades de conservação representaram valores de adequabilidade de habitat para


primatas maiores do que os valores disponíveis nas superfícies de adequabilidade habitat
considerando o clima atual, porém não há diferença nos valores medianos de adequabilidade
capturados por categoria de unidade de conservação, de proteção integral e de uso sustentável
(Superfície de adequabilidade de habitat: média = 0,392; mediana = 0,399; 1º e 3º quartis =
0,306 e 0,458; UC: média = 0,543; mediana = 0,602; 1º e 3º quartis = 0,398 e 0,662; UCPI:
média = 0,574; mediana = 0,580; 1º e 3º quartis = 0,486 e 0,717; UCUS: média = 0,546;
mediana = 0,588; 1º e 3º quartis = 0,475 e 0,694) (Figura 4; Tabela 2). As unidades de
conservação representam valores medianos de adequabilidade que não diferiram das
superfícies de adequabilidade nos cenários SSP2-4.5 (Superfície de adequabilidade de habitat:
média = 0,233; mediana = 0,159; 1º e 3º quartis = 0,071 e 0,247; UC: média = 0,252; mediana
= 0,132; 1º e 3º quartis = 0,081 e 0,441; UCPI: média = 0,261; mediana = 0,137; 1º e 3º
quartis = 0,058 e 0,505; UCUS: média = 0,252; mediana = 0,188; 1º e 3º quartis = 0,068 e
0,422) e SSP5-8.5 (Superfície de adequabilidade de habitat: média = 0,142; mediana = 0,082;
1º e 3º quartis = 0,037 e 0,133; UC: média = 0,167; mediana = 0,064; 1º e 3º quartis = 0,020 e
0,266; UCPI: média = 0,151; mediana = 0,041; 1º e 3º quartis = 0,010 e 0,253; UCUS: média
= 0,165; mediana = 0,076; 1º e 3º quartis = 0,022 e 0,257) (Figura 4, Tabela 2). Assim como
no clima atual, os valores medianos de adequabilidade não diferiram entre as categorias de
unidades de conservação (UC, UCPI e UCUS) nos cenários futuros SSP2-4.5 e SSP5-8.5
(Figura 4; Tabela 2). A adequabilidade de habitat para primatas da Mata Atlântica projetada a
partir de dados climáticos atuais foi maior do que aquela projetada considerando cenários
climáticos futuros (Figura 4). Quanto pior o cenário de mudanças climáticas, menor a
mediana da distribuição de frequência da adequabilidade dos modelos gerados para as
espécies de primatas (Figura 4).

22
Figura 4. Mediana dos valores de adequabilidade das espécies de primatas da Mata Atlântica nas superfícies de
adequabilidade de habitat (SAH), nas unidades de conservação (UC), e especificamente nas categorias de
unidades de conservação de proteção integral (UCPI) e de uso sustentável (respectivamente: SAH, UC, UCPI e
UCUS, em escalas de tons cinzas). Os valores de adequabilidade obtidos de modelos de adequabilidade de
habitat construídos para primatas da Mata Atlântica considerando o clima atual e dois cenários de mudanças
climáticas (SSP2-4.5 e SSP5-8.5). Boxplot: a caixa representa o primeiro e o terceiro quartil, a linha dentro da
caixa representa a mediana, os bigodes se estendem a +/- 1,58 * (amplitude interquartil) /
√n e os círculos representam os outliers. * p < 0,001.

Tabela 2. Teste de Friedman para a hipótese nula de que não há diferença nas medianas dos valores de
adequabilidade (variável dependente) entre as superfícies de adequabilidade (SAH), as unidades de conservação
(UC), e especificamente as unidades de conservação de proteção integral (UCPI) e de uso sustentável (UCUS)
no clima atual e nos cenários de mudanças climáticas.

Friedman A posteriori (valor de P das comparações par-a-par)


Região
maxT p UC - UCPI - UCUS - UCPI - UCUS - UCUS -
SAH SAH SAH UC UC UCPI

Atual 3,53 < 0,01 < 0,01 < 0,01 < 0,01 0,97 0,99 0,88

SSP1-2.6 0,27 0,99 − − − − − −

SSP2-4.5 0,67 0,91 − − − − − −

SSP3-7.0 0,60 0,93 − − − − − −

SSP5-8.5 0,53 0,95 − − − − − −

Os valores de adequabilidade não foram altos nas superfícies de adequabilidade de


habitat projetadas considerando cenários futuros de mudanças climáticas para a maioria das
espécies (Figura MS4). Apenas os modelos gerados para as espécies A. belzebul (medianas
dos cenários variaram entre 0,4 e 0,6), C. melanochir (medianas variaram entre 0,4 e 0,6), L.
caissara (medianas variaram entre 0,4 e 0,8) e L. rosalia (medianas variaram entre 0,4 e 0,7)
23
ainda conseguiram capturar alguns poucos valores de adequabilidade altos disponíveis no
cenário futuro (Figura MS4). As unidades de conservação se mostraram eficientes em
representar valores mais altos de adequabilidade para a maioria das espécies, apenas no
cenário climático atual (Figura MS4). Apesar da adequabilidade ter reduzido nos cenários
futuros de mudanças climáticas, em geral, as unidades de conservação se mantiveram
eficientes em capturar valores altos de adequabilidade disponíveis, se analisarmos cada
espécie (Figura MS4).

4. Discussão

Nossos resultados indicam que a cobertura florestal disponível dentro das distribuições
geográficas dos primatas da Mata Atlântica previstas para o futuro e na interseção entre as
distribuições atuais e futuras será maior do que a região exclusiva atual. Essas distribuições
geográficas representam locais com maior adequabilidade climática para essas espécies. Por
outro lado, também demonstraram o efeito forte que a crise climática está exercendo sobre os
primatas da Mata Atlântica, reduzindo a disponibilidade de habitat climaticamente adequado
para esses organismos. A maior proporção de cobertura florestal nas regiões projetadas para o
futuro e na interseção entre as regiões atuais e futuras deve estar associada à mudança espacial
prevista dos locais de maior adequabilidade climática de espécies de regiões de baixas
altitudes para regiões de maior altitude (Lenoir & Svenning, 2013). Essas regiões de maiores
altitudes possuem condições climáticas mais parecidas com as condições que essas espécies
encontram dentro de suas distribuições geográficas atuais (Lenoir & Svenning, 2013) e se
encontram em áreas que possuem um viés histórico na seleção de áreas protegidas e
destinadas à conservação da biodiversidade, como as unidades de conservação (Joppa & Pfaff,
2009), ou áreas de preservação permanente, que são menos alteradas (Brasil, 2012).

Considerando que as regiões com maior adequabilidade climática de grande parte das
espécies de primatas endêmicas da Mata Atlântica irão se deslocar espacialmente, essas
espécies precisarão se dispersar para novas áreas. A possibilidade e a viabilidade do processo
de dispersão dependem da existência de fragmentos ou corredores de habitat (Gálan-Acedo et
al., 2019; Arroyo-Rodríguez et al., 2020). Portanto, a manutenção e a restauração dos
remanescentes florestais nas regiões de interseção entre as distribuições geográficas

24
climaticamente adequadas atual e futura é essencial para a manutenção das populações atuais
e a possível dispersão entre as distribuições geográficas atuais e futuras. Para que as espécies
consigam se dispersar naturalmente, é importante que as áreas de interseção contemplem as
condições e recursos necessários às espécies e, consequentemente, a implementação de
políticas públicas que assegurem essas áreas (Massara et al., 2016; Alcocer- Rodríguez, et al.,
2020).

A cobertura florestal nas distribuições (atual, futura e na interseção entre essas duas)
dos primatas da Mata Atlântica é, em geral, baixa. Algumas espécies terão grande proporção
de cobertura florestal presentes na região exclusiva da distribuição atual, principalmente, B.
arachnoides, L. caissara e L. chrysomelas, sendo que as duas primeiras estão classificadas
como criticamente ameaçadas e a terceira como em perigo pela IUCN (2020). Isso significa
que para muitas uma grande proporção de cobertura florestal estará disponível em regiões
previstas pelos modelos como climaticamente inadequadas para essas espécies no futuro.
Além disso, as duas espécies de Leontopithecus possuem distribuições geográficas pequenas,
principalmente L. caissara, e uma redução na cobertura florestal poderá afetar a sobrevivência
das populações dessas espécies, visto que a maioria dos primatas necessita de alta diversidade
de árvores, majoritariamente perenes, com dossel alto e denso, para suprir suas necessidades
ecológicas como alimentação, refúgio e reprodução (Estrada et al., 2017; Alcocer-Rodrígez et
al., 2020; Chapman & Peres, 2001). É importante destacar que não houve distribuição futura
para as espécies C. flaviceps e L. rosalia após o processo de binarização do modelo de
adequabilidade habitat. Isso significa que os modelos previram apenas valores baixos de
adequabilidade para essas espécies nesses cenários de mudanças climáticas, o que pode
dificultar ainda mais os planos e ações de conservação para essas espécies. Contudo, vale
ressaltar a importância de se fazer avaliações dos efeitos das mudanças climáticas e de seu
sinergismo com a perda de habitat para essas espécies separadamente. É possível que modelos
construídos em outra extensão (Vasquez et al. 2021), bem como outras tomadas de decisões
na construção dos modelos ajudem a indicar regiões essenciais para manutenção dessas
espécies no futuro.

De forma geral, as unidades de conservação conseguiram capturar os valores mais


altos de adequabilidade no cenário climático atual e no cenário futuro, apesar da redução da
25
adequabilidade nesse último. A maior frequência em valores mais baixos de adequabilidade
projetada no futuro pode ser explicada pelo processo de savanização das florestas tropicais
que é esperado em decorrência das mudanças climáticas (Sales et al., 2020; Marimon et al.,
2014). O processo de savanização irá diminuir o habitat disponível das espécies especialistas
de florestas tropicais (como os primatas), que serão substituídas por espécies ocupantes e
especialistas de habitat de savana (Sales et al., 2020; Graham et al., 2016). Dessa forma,
embora as unidades de conservação representem regiões com valores relativamente altos de
adequabilidade atualmente, a redução das áreas climaticamente adequadas relacionada à crise
climática coloca em risco a representação e proteção de locais climaticamente adequados para
os primatas da Mata Atlântica no futuro. Esse cenário é preocupante, principalmente levando
em consideração as espécies dos gêneros Brachyteles e Leontopithecus, que já possuem
populações em declínio (Talebi et al., 2019; Kierlulff et al., 2020; Rezende et al., 2020;
Ruiz-Miranda et al., 2019). Esses dois gêneros, além de serem endêmicos da Mata Atlântica,
são compostos por espécies classificadas pela IUCN como ameaçadas (Brachyteles
arachnoides, Leontopithecus chrysomelas, Leontopithecus chrysopygus e Leontopithecus
rosalia) ou criticamente ameaçadas (Brachyteles hypoxanthus e Leontopithecus caissara) de
extinção (Talebi et al., 2019; Kierlulff et al., 2020; Rezende et al., 2020; Ruiz-Miranda et al.,
2019).

A capacidade das unidades de conservação em capturar os valores mais altos de


adequabilidade reforça a importância dessas áreas protegidas como uma estratégia de
conservação fundamental para a persistência das espécies. As unidades de conservação
representam habitats adequados para 90% das espécies de primatas da Mata Atlântica
considerando o clima atual (as exceções foram S. flavius e C. geoffroyi, que possuem alta
frequência em valores baixos de adequabilidade). Considerando cenários climáticos
projetados para o futuro (principalmente nos cenários otimistas de mudanças climáticas), as
unidades de conservação representam habitats adequados para quatro espécies (A. belzebul, C.
melanochir, L. caissara e L. rosalia). Entretanto, os resultados reforçam que a crise climática
está reduzindo a disponibilidade de regiões climaticamente adequadas para os primatas da
Mata Atlântica. Também reforça a importância de levarmos em consideração os efeitos das
mudanças climáticas para a biodiversidade na seleção de áreas prioritárias à conservação. Um
exemplo de como isso pode ser feito é através do uso da modelagem de adequabilidade de
26
habitat (Hannah et al. 2020; Ferrari et al. 2018; Vasconcelos & Prado, 2019), que ajuda na
compreensão de como o clima ajuda a moldar a distribuição, atuais e futuras, das espécies
(Calixto-Pérez et al., 2018; Elith et al., 2006). A limitação do avanço das mudanças climáticas
a 2°C e conservação de 30% da área terrestre poderiam reduzir pela metade o risco de
extinção das espécies em comparação com um cenário de mudanças climáticas descontrolado
e sem um aumento nas áreas protegidas (Hannah et al. 2020).

Ecossistemas altamente fragmentados, como a Mata Atlântica que possui apenas


12,4% de sua cobertura florestal original, afetam a persistência e a sobrevivência das espécies
de primatas (Arroyo-Rodríguez et al., 2020). A perda de hábitat é um dos fatores que mais
ameaçam as espécies de primatas (Estrada et al., 2013), sendo responsável pela contração das
distribuições das populações, que declinam em pequenos fragmentos, podendo levá-las à
extinção (Estrada et al., 2017). Além disso, habitats fragmentados podem potencializar os
efeitos deletérios das mudanças climáticas nas espécies (Moritz & Agudo, 2013). Por isso,
seria interessante avaliar a conectividade dos fragmentos dentro das distribuições atuais e
projetadas para futuro, bem como entre essas distribuições. Além de ser uma métrica da
paisagem importante para os primatas (Gálan-Acedo et al., 2019; Arroyo-Rodríguez et al.,
2020), forneceria uma avaliação mais completa em relação ao estado da paisagem dentro das
distribuições geográficas e a viabilidade de mudanças em suas distribuições geográficas atuais
para novas distribuições futuras considerando as interseções. Também permitiria avaliar as
potenciais mudanças espaciais dessas espécies, que podem afetar a composição das
comunidades às quais elas estão inseridas.

Nossos resultados demonstram como os efeitos deletérios das mudanças climáticas


irão afetar as espécies de primatas da Mata Atlântica. Para evitar a perda dessas espécies, das
quais aproximadamente 89% se encontram em algum nível de ameaça da IUCN (2020), são
necessários esforços conjuntos que busquem assegurar a manutenção, a ampliação e a gestão
das unidades de conservação (Hannah et al., 2020), reduzir a emissão de gases estufa (CBD
Secretariat, 2020; Griscom et al., 2017), a incorporação das consequências da crise climática
sobre a biodiversidade nas estratégias de conservação (e.g. Dória & Dobrovolski, 2021;
Magris et al., 2021; Portugal et al., 2019; MMA, 2004; MMA, 2007; MMA, 2016) e garantir
políticas públicas que impeçam o desmatamento e que realizem a restauração de áreas
27
desmatadas (CBD Secretariat, 2020; Griscom et al., 2017). Caso contrário, podemos perder as
espécies de primatas da Mata Atlântica que prestam um importante papel ecológico através da
dispersão de sementes (Estrada et al., 2017; Da Silva et al., 2015) e para as quais os esforços
de conservação resultam na conservação indireta de habitats que são propícios para diversas
outras espécies de animais e plantas (Estrada et al., 2017).

5. Referências bibliográficas

Alcocer‐Rodríguez, M., Arroyo‐Rodríguez, V., Galán‐Acedo, C., Cristóbal‐Azkarate, J.,


Asensio, N., Rito, K. F., Hawes, J. E., Veà, J. J. & Dunn, J. C. (2020). Evaluating
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primate. Animal Conservation,
https://doi-org.ez18.periodicos.capes.gov.br/10.1111/acv.12648
Almeida-Rocha, J. M. D., Peres, C. A. & Oliveira, L. C. (2017). Primate responses to
anthropogenic habitat disturbance: A pantropical meta-analysis. Biological
Conservation, 215, 30–38. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2017.08.018
Anderson, R.P. & Raza, A. (2010). The effect of the extent of the study region on GIS models
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38
6. Material Suplementar (MS)

Neste material suplementar estamos apresentando uma prancha com as espécies-alvo


deste trabalho, uma tabela contendo as variáveis de temperatura e precipitação adquiridas da
base de dados do WorldClim - Global Climate Data e outra com as classes de uso do solo do
MapBiomas, duas figuras exemplificando procedimentos para a coleta de dados. Além disso,
também apresentamos os resultados da captura de adequabilidade de habitat obtidos de
modelos construídos para primatas da Mata Atlântica considerando o clima atual e o cenário
de mudanças climáticas e a captura de adequabilidade de habitat dentro das unidades de
conservação (unidades de proteção integral de uso sustentável e independente da
classificação); e duas tabelas apresentando a área em hectares e a proporção da cobertura
florestal dentro das distribuições geográficas construídas considerando cenários climáticos
atual e futuro (para os cenários de emissão de gases estufa SSP2-4.5 e SSP5-8.5) para as
espécies de primatas endêmicos da Mata Atlântica. As referências de todas as imagens
utilizadas no Material Suplementar estão listadas no final desta seção.

39
Figura MS1. Espécies de primatas com mais de 50% de sua distribuição geográfica (IUCN,
2020) dentro do bioma Mata Atlântica (MMA, 2020) utilizadas como grupo-alvo neste
estudo. A categoria de ameaça de extinção (IUCN, 2020) de cada uma das espécies está
representada no canto superior de suas respectivas imagens (LC: pouco preocupante; NT:
quase ameaçada; VU: vulnerável; EN: em perigo; e CR: criticamente em perigo). As fontes
das imagens estão citadas no final desta seção.

40
Tabela MS1: Variáveis de temperatura e precipitação adquiridas da base de dados do WorldClim - Global
Climate Data. * Variáveis ambientais utilizadas na construção dos modelos de adequabilidade de habitat.

Código das variáveis Variáveis

Bio1 Temperatura média anual

Bio2 * Média da amplitude diurna da temperatura (média mensal * (temperatura máxima -


temperatura mínima))

Bio3 Isotermalidade (Bio2/Bio7) * 100

Bio4 Sazonalidade da temperatura (desvio padrão * 100)

Bio5 Temperatura máxima do mês mais quente

Bio6 Temperatura mínima do mês mais frio

Bio7 Amplitude da temperatura anual (Bio5 - Bio6)

Bio8 * Temperatura média do quartil mais úmido

Bio9 * Temperatura média do quartil mais seco

Bio10 Temperatura média do quartil mais quente

Bio11 Temperatura média do quartil mais frio

Bio12 Precipitação anual

Bio13 * Precipitação do mês mais úmido

Bio14 Precipitação do mês mais seco

Bio15 Sazonalidade da precipitação * (coeficiente de variação)

Bio16 Precipitação do quartil mais úmido

Bio17 Precipitação do quartil mais seco

Bio18 * Precipitação do quartil mais quente

Bio19 * Precipitação do quartil mais frio

41
Figura MS2. Exemplo de mapas das distribuições geográficas atual (em verde) e futura (em
cinza) e da área de interseção entre as distribuições atual e futura (em roxo) para a espécie
Callicebus coimbrai. Os pixels escuros representam os remanescentes florestais obtidos
através da reclassificação do mapa de uso do solo do MapBiomas. Foto de C. coimbrai: João
Pedro Souza. ICMBio/CPB - Banco de imagens. Disponível em:
https://www.icmbio.gov.br/cpb/index.php/component/phocagallery/1/detail/26-guigo-calliceb
us-coimbrai.

42
Tabela MS2: Classes de uso do solo do mapa do MapBiomas.

Classe

Formação Florestal

Floresta Natural Foramação Savânica


Classe 1 Floresta
Mangue

Floresta Plantada

Campo Alagado e
Área Pantanosa

Formação Campestre
Formação Natural não
Classe 2 Apicum
Florestal
Afloramento Rochoso

Outras Formações não


Florestais

Pastagem

Soja

Cana
Lavoura Temporária
Agricultura
Outras Lavouras
Classe 3 Agropecuária
Temporárias

Lavoura Perene

Mosaico de
Agricultura e
Pastagem

Praia e Duna
Infraestrutura Urbana

Infraestrutura Urbana
Classe 4 Área não Vegetada
Mineração

Outras Áreas não


Vegetadas

Rio, Lago e Oceano


Classe 5 Corpos D'água
Aquicultura

Classe 6 Não Observado

43
Figura MS3. Na primeira linha, na figura central temos a superfície de adequabilidade de
habitat (SAH) modelada considerando o clima atual da espécie Sapajus nigritus. Em
vermelho (em todas as figuras), a distribuição geográfica da espécie definida pela IUCN
(2020). Na figura à direita na parte superior, estão sobrepostos os shapefiles das unidades de
conservação de proteção integral (em cinza) e das unidades de uso sustentável (em preto)
sobre a superfície de adequabilidade de habitat. Na parte inferior da imagem temos a
superfície de adequabilidade recortada pelos shapefiles das unidades de conservação
independente da classificação; no centro, a superfície de adequabilidade recortada pelos
shapefiles das unidades de conservação de proteção integral; e, por fim, recortada pelas
unidades de conservação uso sustentável. Foto de S. nigritus: Eloísa Neves. ICMBio/CPB -
Banco de imagens. Disponível em:
https://www.icmbio.gov.br/portal/faunabrasileira/estado-de-conservacao/7277-mamiferos-sap
ajus-nigritus-nigritus-macaco-prego.

44
Tabela MS3: Cobertura florestal (hectares) e proporção de cobertura florestal dentro da região exclusiva da
distribuição atual (EA), da região exclusiva da distribuição futura (EF; cenário SSP2-4.5) e da região de
sobreposição entre as distribuições atual e futura (INT) de espécies de primatas da Mata Atlântica. As espécies
de primatas estão organizadas por ordem alfabética considerando o gênero e o epíteto. * Não há distribuição
geográfica para essa espécie no cenário SSP2-4.5.

Exclusivo do atual (EA) Exclusivo do futuro (EF) Interseção (INT)


Espécie
Área (ha) Área (%) Área (ha) Área (%) Área (ha) Área (%)
A. belzebul 12.693 9,83% 390.274 16,03% 213.469 15,96%
A. guariba 7.395.030 24,13% 14.635.540 35,64% 2.440.657 16,30%
B. arachnoides 921.650 49,14% 2.376,372 60,06% 899.476 79,96%
B. hypoxanthus 1.219.500 19,03% 1.025.649 31,14% 1.984.723 42,46%
C. coimbrai 56.795 12,77% 499.689 27,31% 294.587 16,02%
C. melanochir 5.178 5,60% 2.299.334 41,59% 921.636 28,87%
C. personatus 1.360.337 18,96% 781.743 30,99% 274.256 27,41%
C. aurita 1.416.203 27,34% 2.933.932 39,56% 401771 34,84%
C. kuhlii 383.280 29,40% 136.270 55,58% 0 0,00%
C. geoffroyi 742.831 14,17% 954.173 27,09% 2.635.403 37,37%
C. flaviceps 71.869 10,78% 937.535 49,14% 1.114.853 49,36%
L. caissara 0 0,00% 21.864 93,02% 197.344 83,47%
L. chrysomelas 493.187 46,62% 350.947 47,28% 947.721 43,62%
L. chrysopygus 752.332 16,83% 388.427 24,80% 21.926 50,97%
L. rosalia 77.240 22,75% * * * *
S. flavius 4.231 25,52% 261.072 16,98% 1.453.710 35,01%
S. nigritus 5.828.540 17,40% 13.433.773 35,61% 3.435.712 23,38%
S. robustus 133.268 12,52% 1.035.674 15,34% 2.654.154 34,83%

45
Tabela MS4: Cobertura florestal (hectares) e proporção de cobertura florestal dentro da região exclusiva da
distribuição atual (EA), da região exclusiva da distribuição futura (EF; cenário SSP5-8.5) e da região de
sobreposição entre as distribuições atual e futura (INT) de espécies de primatas da Mata Atlântica. As espécies
de primatas estão organizadas por ordem alfabética considerando o gênero e o epíteto. * Não há distribuição
geográfica para essa espécie no cenário SSP5-8.5.

Espécie Exclusivo do atual (EA) Exclusivo do futuro (EF) Interseção (INT)

Área (ha) Área (%) Área (ha) Área (%) Área (ha) Área (%)
A. belzebul 33.913 11,27% 369.054 16,31% 211.657 15,85%
A. guariba 10.873.766 26,22% 11.156.804 36,88% 1.645.469 14,89%
B. arachnoides 2.236.373 55,76% 1.061.649 58,31% 175.245 75,58%
B. hypoxanthus 1.818.582 20,45% 426.567 52,60% 180.235 60,40%
C. coimbrai 255.939 21,55% 300.544 27,66% 180.311 14,96%
C. melanochir 23.231 7,94% 2.281.280 42,82% 623.341 37,01%
C. personatus 1.736.291 19,68% 405.789 46,56% 29.029 23,57%
C. aurita 3.161.552 30,78% 1.188.582 51,16% 23.782 61,48%
C. kuhlii 519.551 33,54% * * * *
C. geoffroyi 1.098.466 18,96% 598.538 20,14% 1.902.091 36,11%
C. flaviceps 374.321 22,48% 635.083 69,86% 940.026 51,21%
L. caissara 438 63,14% 21.426 93,92% 157.466 90,58%
L. chrysomelas 801.426 46,12% 42.709 68,52% 522.839 55,23%
L. chrysopygus 1.140.759 18,90% 0 0,00% 10.445 53,95%
L. rosalia 77.240 22,75% * * * *
S. flavius 2.048 13,66% 263.255 17,11% 5.938.820 50,94%
S. nigritus 10.958.144 20,49% 8.304.168 46,76% 3.129.490 23,33%
S. robustus 359.466 13,09% 809.476 15,96% 2.156.962 40,22%

46
Figura MS4: Adequabilidade nos modelos construídos para cada uma das espécies de
primatas da Mata Atlântica (SAH) considerando o clima atual e quatro cenários de mudanças
climáticas (SSP1-2.6, SSP2-4.5, SSP3-7.0 e SSP5-8.5) e adequabilidade representada dentro
das unidades de conservação independente de sua classificação (UC), unidades de
conservação de proteção integral (UCPI) e unidades de conservação de uso sustentável
(UCUS). Boxplot: a caixa representa o primeiro e o terceiro quartil, a linha dentro da caixa
representa a mediana, os bigodes representam os valores mínimo e máximo dentro de um
intervalo de confiança de aproximadamente 95% e os círculos representam os outliers.

47
48
49
50
51
7. Referências das imagens dos primatas (Figura MS1)

Alouatta belzebul (2021). Por Sidnei Dantas - Flickr, CC BY 2.0,


https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=26980116. Download on: February
23th, 2020
Alouatta guariba (2021). Por Miguel Rangel Jr. - Obra do próprio, CC BY-SA 3.0,
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Brachyteles arachnoides (2021). Por Sinara Conessa - Flickr, CC BY 2.0,
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Brachyteles hypoxanthus (2021). Por Bart vanDorp - Flickr, CC BY 2.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=25084399. Download on: February
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Callicebus coimbrai (2021). Por João Pedro Souza. ICMBio/CPB - Banco de imagens,
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Callicebus melanochir (2021). Por Jacek Kisielewski, CC BY-SA 3.0,
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Callicebus personatus (2021). Por Karol Marques - Flickr, CC BY 2.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=25071483. Download on: February
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Callithrix aurita (2021). Por Jack Hynes - Obra do próprio, CC BY-SA 3.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=25751289. Download on: February
23th, 2020
Callithrix flaviceps (2021). Por Peter Schoen - Flickr, CC BY-SA 2.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=23826246. Download on: February
23th, 2020
Callithrix geoffroyi (2021). Por Paulo B. Chaves - Flickr, CC BY 2.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=20602673. Download on: February
23th, 2020
Callithrix kuhlii (2021). Por Kenny Ross - Flickr, CC BY-SA 2.0,
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Leontopithecus caissara (2021). Por Celso Margraf. ICMBio/CPB - Banco de imagens,
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Leontopithecus chrysomelas (2021). Por Hans Hillewaert, CC BY-SA 3.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=15944495. Download on: February
23th, 2020
Leontopithecus chrysopygus (2021). Por Alan Hill - Flickr, CC BY-SA 2.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=25301244. Download on: February
23th, 2020
Leontopithecus rosalia (2021). Por Jeroen Kransen - Flickr, CC BY-SA 2.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=24931426. Download on: February
23th, 2020
Sapajus flavius (2021). Por Miguel Rangel Jr. - Obra do próprio, CC BY-SA 3.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=25496581. Download on: February
23th, 2020
Sapajus nigritus (2021). Por Kenny Ross - Flickr, CC BY-SA 2.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=25349374. Download on: February
23th, 2020
Sapajus robustus (2021). Por Linda Reader - Flickr, CC BY 2.0,
https://commons.wikimedia.org/w/index.php?curid=27010601. Download on: February
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