ISSN 1021-0296

REVISTA NICARAGUENSE
DE ENTOMOLOGIA
N° 115. ________ __ ___ Enero 2017

Diversidad y abundancia de abejas (Hymenoptera:

Apoidea) en agroecosistemas de palma aceitera y pastos
cultivados, en Tabasco, México
Manuel Moreno Jiménez, Saúl Sánchez Soto, Eustolia García López,
Jesús Romero Nápoles, Jessie L. Knowlton, Colin Phifer, David
Flaspohler & Ángel de Jesús Jiménez Méndez.

PUBLICACIÓN DEL MUSEO ENTOMOLÓGICO

ASOCIACIÓN NICARAGÜENSE DE ENTOMOLOGÍA
LEON - - - NICARAGUA
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

La Revista Nicaragüense de Entomología (ISSN 1021-0296) es una publicación

reconocida en la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y
Portugal (Red ALyC) e indexada en los índices: Zoological Record, Entomological
Abstracts, Life Sciences Collections, Review of Medical and Veterinary Entomology
and Review of Agricultural Entomology. Los artículos de esta publicación están
reportados en las Páginas de Contenido de CATIE, Costa Rica y en las Páginas de
Contenido de CIAT, Colombia. Todos los artículos que en ella se publican son
sometidos a un sistema de doble arbitraje por especialistas en el tema.

The Revista Nicaragüense de Entomología (ISSN 1021-0296) is a journal listed in

the Latin-American Index of Scientific Journals. It is indexed in: Zoological Records,
Entomological, Life Sciences Collections, Review of Medical and Veterinary
Entomology and Review of Agricultural Entomology. Reported in CATIE, Costa Rica
and CIAT, Colombia. Two independent specialists referee all published papers.

Consejo Editorial

Jean Michel Maes Fernando Hernández-Baz

Editor General Editor Asociado
Museo Entomológico Universidad Veracruzana
Nicaragua México

José Clavijo Albertos Silvia A. Mazzucconi

Universidad Central de Universidad de Buenos Aires
Venezuela Argentina

Weston Opitz Don Windsor

Kansas Wesleyan University Smithsonian Tropical Research
United States of America Institute, Panama

Miguel Ángel Morón Ríos Jack Schuster

Instituto de Ecología, A.C. Universidad del Valle de
México Guatemala

Julieta Ledezma Olaf Hermann Hendrik

Museo de Historia Natural Mielke
“Noel Kempf” Universidade Federal do
Bolivia Paraná, Brasil

Fernando Fernández
Universidad Nacional de Colombia

_______________
Foto de la portada: Eulaema (Apeulaema) polychroma, recolectada en pastizal en
Tabasco (foto S. Sánchez Soto).

Página 2
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Diversidad y abundancia de abejas (Hymenoptera:

Apoidea) en agroecosistemas de palma aceitera y pastos
cultivados, en Tabasco, México
Manuel Moreno Jiménez1, Saúl Sánchez Soto1, Eustolia García
López1, Jesús Romero Nápoles2, Jessie L. Knowlton3, Colin Phifer3,
David Flaspohler3 & Ángel de Jesús Jiménez Méndez1

RESUMEN
El objetivo del trabajo fue determinar la diversidad y abundancia de abejas silvestres
en agroecosistemas de palma aceitera y pastizales cultivados en una zona
agropecuaria del estado de Tabasco, México. Se realizaron muestreos semanales de
junio a noviembre de 2015 en cuatro plantaciones adultas de palma aceitera y cuatro
áreas de pastizales localizados en los municipios de Jalapa y Tacotalpa, en el sur del
estado. Las abejas fueron capturadas mediante trampas hechas con recipientes de
plástico de varios colores conteniendo agua con detergente. En cada sitio se
utilizaron 10 trampas colocadas sobre una estaca de madera a 1 m del suelo. En total
se capturaron 790 especímenes de abejas pertenecientes a dos familias (Halictidae y
Apidae), 22 géneros y 102 especies morfológicamente distintas. En pastizal se
registraron 20 géneros, 91 especies y 662 especímenes, y en palma aceitera 15
géneros, 40 especies y 128 especímenes. Las especies más abundantes en pastizal
fueron Apis mellifera, Euglossa sp. y Melitoma sp., y en palma aceitera Euglossa sp.,
Augochlora nigrocyanea, y A. mellifera. El índice de Shannon indicó alta diversidad
en riqueza de especies para ambos agroecosistemas, pero la diversidad fue 1.3 veces
mayor en pastizal que en palma aceitera. El coeficiente de similitud de Sorensen
reveló una baja similitud entre ambos agroecosistemas, con 23 especies compartidas.
Se elaboró una curva de acumulación de especies y mediante la ecuación de Clench
se estimaron 143 especies para el pastizal y 74 especies para el agroecosistema de
palma aceitera. La mayor riqueza registrada en el pastizal con respecto a la palma
aceitera se relacionó posiblemente con la cobertura vegetal, el método de atracción
utilizado y la diversidad de plantas con flores que crecen en ambos agroecosistemas.
Se concluye que los dos agroecosistemas son importantes en el mantenimiento de la
diversidad actual de abejas silvestres, contribuyendo así con los servicios
ecosistémicos de polinización en la zona estudiada.

1
Colegio de Postgraduados, Campus Tabasco, México [email protected]
2
Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, México [email protected]
3
Michigan Technological University, School of Forest Resources & Environmental Science,
USA [email protected]

Página 3
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

ABSTRACT
The objective of the study was to determine the diversity and abundance of wild
bees in agroecosystems of oil palm and grasslands in an agricultural area of the state
of Tabasco, Mexico. Weekly samplings from June to November 2015 were carried out
on four adult oil palm plantations and four pasture areas located in the municipalities
of Jalapa and Tacotalpa in the south of this state. The bees were caught using traps
made of plastic containers of various colors containing water with detergent. In each
site 10 traps placed on a wooden stake 1 m above the ground were used. In total, 790
specimens of bees belonging to two families (Halictidae and Apidae), 22 genera and
102 species morphologically distinct were captured. 20 genera, 91 species and 662
specimens were recorded in pasture, and 15 genera, 40 species and 128 specimens
were recorded in oil palm. The most abundant species in pasture were Apis
mellifera, Euglossa sp. and Melitoma sp., and in oil palm were Euglossa sp.,
Augochlora nigrocyanea, and A. mellifera. The Shannon index indicated high diversity
in species richness for both agroecosystems, but the diversity was 1.3 times greater
in pasture than in oil palm. The Sorensen coefficient of similarity revealed a low
similarity between both agroecosystems, with 23 shared species. A species
accumulation curve was elaborated and through the Clench equation, 143 species for
the pasture and 74 species for the oil palm agroecosystem were estimated. The
greatest richness in the pasture with respect to oil palm was possibly related to the
vegetation cover, the attraction method used and the diversity of flowering plants
that grow in both agroecosystems. It is concluded that the two agroecosystems are
important in maintaining the current diversity of wild bees, thus contributing to the
ecosystem services of pollination in the studied area.

INTRODUCCIÓN
Las abejas constituyen un grupo de insectos (Hymenoptera: Apoidea) que contribuyen
al bienestar de la humanidad gracias a los servicios ecológicos y económicos que
proporcionan a través de la polinización de las plantas; representan el principal grupo
de organismos polinizadores, participando en la reproducción sexual de
aproximadamente el 90% de las angiospermas, por lo que son esenciales en la
producción de cultivos, en el mantenimiento de la integración funcional de los
ecosistemas terrestres y en la conservación de la biodiversidad (Kearns & Inouye,
1997; Kearns et al., 1998; Rosado, 2015).

Se conocen alrededor de 20,000 especies de abejas en el mundo (Michener, 2007).

Para México se han reportado cerca de 1830 especies, siendo éste un número
conservador debido a que faltan revisiones taxonómicas y a que existen muchas áreas
que han sido poco estudiadas, como es el caso del estado de Tabasco, donde se
carece de estudios faunísticos de abejas, y para el cual se reportan 34 especies,
número que difiere notablemente de los estados vecinos (Veracruz, Chiapas y
Campeche), donde la cantidad de especies registradas se ubican entre 100 y 300
(Ayala et al., 1996; Ayala, 2015).

Página 4
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

En Tabasco tampoco se han realizado estudios sobre el impacto del cambio del uso
del suelo sobre la diversidad y abundancia de abejas; sin embargo, se sabe que la
transformación de las selvas y humedales en áreas agrícolas y ganaderas
principalmente, ha causado la pérdida de recursos bióticos considerando que a
mediados del siglo pasado su superficie territorial, de 24,661 km 2, se encontraba
cubierta mayormente de selva tropical y que en la época actual solo persisten
alrededor de 100,000 ha de recursos forestales, lo que representa sólo el 4% de la
cobertura vegetal del estado (SEDESPA, 2006).

Con el surgimiento del proceso de expansión horizontal ganadero en Tabasco, a partir

de la década de 1950, se intensificó el crecimiento de áreas de pastizales para la cría
de ganado bovino (Ortíz, 1982), correspondiendo exactamente al ritmo de
destrucción de las áreas selváticas (SEDESPA, 2006). En la actualidad los pastos
constituyen el principal cultivo del estado, ocupando una superficie aproximada de
248,000 ha (SIAP, 2015).

El cultivo de palma aceitera en Tabasco tiene un origen más reciente, quedando

regulado su sistema producto por la Ley de Desarrollo Rural Sustentable (FEC, 2004).
Las primeras plantaciones comerciales se establecieron en el año de 1998 (Castelán
et al., 2010). En la actualidad existen 12,175 ha sembradas (SIAP, 2015); sin
embargo, el potencial agronómico de la palma aceitera en Tabasco indica que existe
una superficie cercana a las 400,000 ha aptas para este cultivo (FEC, 2004).

Aunque la polinización de la palma aceitera y los pastos se realiza básicamente por

insectos del orden Coleoptera y por el viento, respectivamente (Syed, 1984; Friedman
y Harder, 2004), es importante conocer la diversidad y abundancia de abejas que se
encuentran en estos agroecosistemas, con la finalidad de aportar información
relacionada con los servicios ecosistémicos de ambos. Los objetivos de este trabajo
fueron conocer la diversidad y abundancia de abejas en los agroecosistemas de palma
aceitera y pastizales cultivados en una zona agropecuaria de los municipios de Jalapa
y Tacotalpa, Tabasco.

MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio

Se consideraron cuatro plantaciones adultas de palma aceitera y cuatro áreas de

pastizales cultivados para la cría de ganado vacuno, localizados en los municipios de
Jalapa y Tacotalpa, pertenecientes a la subregión La Sierra, ubicada en el sur del
estado de Tabasco (Figura 1, Cuadro 1). El clima en esta subregión es cálido húmedo
con lluvias todo el año, la temperatura media y precipitación acumulada al año
varían de 24 a 28°C, y de 2500 a 4000 mm, respectivamente; la fisiografía está
compuesta por llanuras, lomeríos y serranías; la cobertura vegetal está conformada
principalmente por pastizales, seguida por cultivos agrícolas y selvas (INEGI, 2015).
Los cultivos son diversos, e incluyen maíz (Zea mays), frijol (Phaseolus vulgaris), yuca
(Manihot esculenta), chile (Capsicum annuum), plátano (Musa spp.), papaya (Carica
papaya), naranja (Citrus sinensis), cacao (Theobroma cacao), palma de aceite (Elaeis
guineensis), teca (Tectona grandis), hule (Hevea brasiliensis) y caña de azúcar
(Saccharum spp.) (INEGI, 1996; Álvarez et al., 2016; Anónimo, 2016).

Página 5
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Figura 1. Localización de los sitios de muestreo en Tabasco, México.

Trabajo de campo y laboratorio

Para la selección de sitios se consideró una superficie mínima de 50 ha por cada

plantación de palma aceitera y pastizal (Cuadro 1). Cada plantación estuvo separada
una de otra por una distancia mínima de 1000 m. Dentro de cada plantación se
establecieron dos transectos lineales de 100 m cada uno, con una distancia mínima
de 200 m entre ambos y de 50 m con respecto al borde del cultivo. En cada transecto
se colocaron cinco trampas para la captura de abejas, quedando cada trampa a una
distancia de 25 m, de modo que en cada plantación se utilizaron 10 trampas. Cada
trampa estuvo constituida por cuatro vasos de plástico de 600 ml de capacidad, de
colores diferentes (blanco, amarillo, rojo y azul), los cuales se colocaron juntos con
el fin de simular una flor multicolor (Figura 2), considerando que el color constituye
una de las múltiples características que contribuyen a la complejidad de las señales
florales, las cuales intervienen en la atracción de los polinizadores, provocando en
este caso un estímulo visual (Balamurali et al., 2015). Las trampas se colocaron sobre
una estaca de madera a una altura de 1 m sobre el nivel del suelo (Figura 2).

Página 6
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Como medio de captura, cada vaso contenía aproximadamente 400 ml de agua con
una pequeña cantidad de detergente para romper la tensión superficial. Cada vaso
presentaba cerca del borde tres orificios de 1 cm de diámetro vedados con tela de
malla con el fin de permitir la salida de agua por el exceso debido a las
precipitaciones, e impedir a la vez la salida de los insectos capturados (Figura 2).

Figura 2. Vista superior (A) y vista lateral superior (B) de la trampa

utilizada para la captura de abejas.

Los muestreos se realizaron semanalmente, de junio a noviembre de 2015, sumando

26 muestreos. Los insectos capturados se colocaron en frascos con alcohol al 70%. Las
abejas se montaron en alfileres entomológicos, se identificaron por medio de claves
dicotómicas y descripciones morfológicas (Ayala, 1988, 1999; Bonilla-Gómez y Nates-
Parra, 1992; Nates-Parra y Fernández, 1992; Moure, 2000; Michener, 2007; González
et al., 2009; Bonet, 2016) y quedaron depositadas en la colección entomológica del
Colegio de Postgraduados, Campus Tabasco. La clasificación presentada en este
trabajo corresponde a la de Michener (2007).

Con el fin de contar con una base para la discusión, se caracterizó e identificó la
vegetación de angiospermas en cada plantación de palma aceitera y pastizal,
empleando los métodos utilizados por Lot y Chiang (1990), y Mostacedo y
Fredericksen (2000). Los datos se sistematizaron y analizaron con base en el trabajo
de Gámez et al. (2014) (Los resultados al respecto se publicarán aparte; aquí sólo se
consideró la información básica para la discusión).

Página 7
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Cuadro 1. Superficie y localización de los sitios muestreados en Tabasco,

México.

Agroecosistema Hectáreas Coordenadas Altitud Municipio

Palma aceitera 50 17°46'02" N 14 msnm Jalapa

92°46'23" O

Palma aceitera 63 17°44'51" N 14 msnm Jalapa

92°47'02" O

Palma aceitera 60 17°39'02" N 16 msnm Tacotalpa

92°49'28" O
Palma aceitera 96 17°34'18" N 26 msnm Tacotalpa

92°50'15" O

Pastizal1 64 17°44'30" N 13 msnm Jalapa

92°45'00" O

Pastizal2 120 17°37'21" N 20 msnm Tacotalpa

92°49'15" O
Pastizal2 50 17°34'16" N 21 msnm Tacotalpa

92°47'17" O

Pastizal2 60 17°34'12" N 22 msnm Tacotalpa

92°46'45" O
1
Pasto humidícola [Brachiaria humidicola (Rendle) Schweickerdt] y grama
2
[Digitaria setigera Roth ex Roem. et Schult. Pasto estrella [Cynodon
plectostachyus K. (Schum) Pilger].

Análisis de datos

Se utilizó el índice de entropía de Shannon (H´), el cual mide el grado promedio de

incertidumbre en predecir a que especie pertenecerá un individuo escogido al azar de
una comunidad, asumiendo que los individuos son seleccionados al azar y que todas
las especies están representadas en la muestra (Moreno, 2001; Moreno et al., 2011).
Este índice se transformó a diversidad verdadera mediante su exponencial
(exponencial del índice de Shannon), el cual proporciona una medida basada en la
frecuencia de las especies sin favorecer especies comunes o raras (Jost, 2006).

Página 8
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

La similitud entre ambos agroecosistemas se midió con el coeficiente de similitud de

Sorensen (Is), el cual expresa el grado en el que dos sitios son semejantes por las
especies presentes en ellas, relacionando el número de especies en común con la
media aritmética de las especies en ambos sitios (Magurran, 1988; Moreno, 2001).

Se elaboró una curva de acumulación de especies de abejas, la cual representa el

número de especies acumulado en el inventario en función del esfuerzo de muestreo
realizado. Para ajustar la curva y con ello evaluar la calidad del muestreo se utilizó la
ecuación de Clench, que es el modelo más utilizado debido a que ha presentado buen
ajuste en la mayoría de las situaciones reales y con la mayoría de los taxones,
incluyendo la clase Insecta (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003). El programa
estadístico empleado fue EstimateS Version 9.1.0 (Colwell et al., 2004).

RESULTADOS
En general se capturaron 790 especímenes de abejas de las familias Halictidae y
Apidae. De esta cantidad, solamente 13 especies (12.7%) se pudieron identificar a
nivel de especie y 71 (69.9%) a nivel de género (22 géneros); 18 (17.6%)
morfoespecies no se pudieron identificar; en total se reconocieron 102 especies
morfológicamente distintas. La familia Apidae presentó la mayor riqueza de especies
(77.4%), incluidas las morfoespecies. Los géneros con mayor número de especies
fueron Tetraloniella (17), Melitoma (15), Augochlora (14) y Centris (9), que juntos
representaron el 53.9 % del total de especies (102). La familia Apidae también
presentó la mayor abundancia de individuos, principalmente de los géneros Melitoma
(164), Tetraloniella (133), Apis (115) y Euglossa (106), que en conjunto representaron
el 65.5 % de todos los individuos capturados; igualmente, Apis mellifera fue la
especie con mayor cantidad de individuos capturados (Cuadro 2).

Cuadro 2. Abejas silvestres registradas en agroecosistemas de palma

aceitera y pastos cultivados en Tabasco, México.
Taxón Pasto Palma Total
Halictidae
Halictinae
Halictini
Halictus sp. 1 0 1
Lasioglossum sp. 0 1 1
Sphecodes sp. 1 1 0 1
Sphecodes sp. 2 0 1 1
Augochlorini
Augochlora (Augochlora) smaragdina Friese, 1917 0 1 1
Augochlora (Augochlora) nigrocyanea Cockerell, 1897 25 21 46
Augochlora sp. 1 8 5 13
Augochlora sp. 2 3 0 3
Augochlora sp. 3 2 1 3

Página 9
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Augochlora sp. 4 0 1 1
Augochlora sp. 5 4 3 7
Augochlora sp. 6 2 1 3
Augochlora sp. 7 1 2 3
Augochlora sp. 8 1 0 1
Augochlora sp. 9 1 0 1
Augochlora sp. 10 2 5 7
Augochlora sp. 11 0 1 1
Augochlora sp. 12 1 0 1
Augochlora sp. 13 0 1 1
Augochlora sp. 14 1 0 1
Augochlorella sp. 3 5 8
Caenaugochlora sp. 6 3 9
Temnosoma sp. 0 1 1
Apidae
Xylocopinae
Xylocopini
Xylocopa (Megaxylocopa) frontalis (Olivier, 1789) 2 0 2
Xylocopa sp. 15 3 18
Ceratinini
Ceratina sp. 1 15 0 15
Ceratina sp. 2 2 0 2
Ceratina sp. 3 1 0 1
Ceratina sp. 4 1 0 1
Nomadinae
Nomadini
Nomada (Micronomada) texana Cresson, 1872 1 0 1
Apinae
Apini
Apis mellifera Linnaeus, 1758 106 9 115
Exomalopsini
Exomalopsis (Exomalopsis) similis similis Cresson, 1865 2 0 2
Tapinotaspidini
Paratetrapedia sp. 1 2 7 9
Paratetrapedia sp. 2 0 2 2
Emphorini
Melitoma sp. 1 52 7 59
Melitoma sp. 2 6 1 7
Melitoma sp. 3 43 3 46
Melitoma sp. 4 1 0 1
Melitoma sp. 5 16 0 16

Página
10
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Melitoma sp. 6 14 0 14
Melitoma sp. 7 7 0 7
Melitoma sp. 8 5 1 6
Melitoma sp. 9 1 0 1
Melitoma sp. 10 1 0 1
Melitoma sp. 11 1 0 1
Melitoma sp. 12 2 0 2
Melitoma sp. 13 1 0 1
Melitoma sp. 14 1 0 1
Melitoma sp. 15 1 0 1
Eucerini
Tetraloniella sp. 1 27 1 28
Tetraloniella sp. 2 32 0 32
Tetraloniella sp. 3 36 0 36
Tetraloniella sp. 4 9 0 9
Tetraloniella sp. 5 4 1 5
Tetraloniella sp. 6 3 1 4
Tetraloniella sp. 7 5 1 6
Tetraloniella sp. 8 2 0 2
Tetraloniella sp. 9 1 0 1
Tetraloniella sp. 10 1 0 1
Tetraloniella sp. 11 1 0 1
Tetraloniella sp. 12 0 1 1
Tetraloniella sp. 13 1 0 1
Tetraloniella sp. 14 1 0 1
Tetraloniella sp. 15 3 0 3
Tetraloniella sp. 16 2 0 2
Tetraloniella sp. 17 2 0 2
Morfoespecie 1 2 3 5
Morfoespecie 2 2 0 2
Morfoespecie 3 0 1 1
Morfoespecie 4 1 0 1
Morfoespecie 5 0 2 2
Morfoespecie 6 1 0 1
Morfoespecie 7 1 1 2
Morfoespecie 8 3 0 3
Morfoespecie 9 1 0 1
Morfoespecie 10 2 0 2
Morfoespecie 11 2 1 3
Morfoespecie 12 3 2 5
Morfoespecie 13 1 0 1

Página
11
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Morfoespecie 14 1 0 1
Morfoespecie 15 1 0 1
Morfoespecie 16 1 0 1
Morfoespecie 17 1 0 1
Morfoespecie 18 1 0 1
Centridini
Centris sp. 1 2 0 2
Centris sp. 2 2 0 2
Centris sp. 3 1 0 1
Centris sp. 4 3 0 3
Centris sp. 5 1 0 1
Centris sp. 6 3 1 4
Centris sp. 7 2 0 2
Centris sp. 8 1 1 2
Centris sp. 9 6 0 6
Euglossini
Euglossa sp. 84 22 106
Eulaema (Apeulaema) cingulata (Fabricius, 1804) 1 1 2
Eulaema (Apeulaema) polychroma (Mocsáry, 1899) 11 0 11
Eulaema sp. 1 0 1
Eufriesea concava (Friese, 1899) 6 0 6
Meliponini
Scaptotrigona pectoralis (Dalla Torre, 1896) 1 0 1
Trigona (Trigona) corvina Cockerell, 1913 6 0 6
Trigona (Trigona) fuscipennis (Friese, 1900) 14 2 16
Nannotrigona perilampoides (Cresson, 1878) 2 0 2
Total 662 128 790

En pastizal se registraron 20 géneros, 91 especies y 662 especímenes, mientras que

en palma aceitera se registraron 15 géneros, 40 especies y 128 especímenes (Cuadro
2). Las especies más abundantes en pastizal fueron A. mellifera (106), Euglossa sp.
(84) y Melitoma sp.1 (52), mientras que en palma aceitera fueron Euglossa sp. (22),
Augochlora (Augochlora) nigrocyanea (21) y A. mellifera (9) (Cuadro 2).

Página
12
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Índice de Shannon y diversidad verdadera

El valor del índice de entropía de Shannon obtenido para el agroecosistema de

pastizal (H´= 3.39) y para el agroecosistema de palma de aceite (H´= 3.08) sugiere
alta diversidad en riqueza de especies de abejas en ambos agroecosistemas
(Margalef, 1998); sin embargo, la diversidad fue 1.3 veces mayor en pastizal con
respecto a la palma aceitera, lo que se obtuvo dividiendo el valor de la diversidad de
orden 1 del pastizal (29.8) entre el valor de la diversidad de orden 1 de la palma
aceitera (21.8) (Cuadro 3). Estos valores de diversidad de orden 1 indican que el
pastizal y la palma aceitera tienen, respectivamente, una diversidad igual a la que
tendría una comunidad teórica de 29.8 y 21.8 especies efectivas de abejas, donde
todas ellas tuvieran la misma abundancia (Moreno et al., 2011).

Cuadro 3. Abundancia, índice de Shannon, equitatividad y diversidad

verdadera de abejas en agroecosistemas de palma aceitera y pastos
cultivados en Tabasco, México.
Índice Diversidad verdadera
Agroecosistema Abundancia Equitatividad
Shannon Orden 0 Orden 1
Pastizal 168 3.39 75.15 91 29.8
Palma 128 3.08 83 40 21.81

Coeficiente de similitud de Sorensen

El coeficiente de similitud de Sorensen (Is) fue de 34.6%, lo que indica una baja
similitud entre ambos agroecosistemas, con 23 especies compartidas; la disimilitud
fue de 65.4%, es decir, la mayoría de las especies no se compartieron. Las especies
compartidas fueron Augochlora spp. (7), Melitoma spp. (4), Tetraloniella spp. (4),
Centris spp. (2), Caenaugochlora sp., A. mellifera, Eulaema (Apeulaema) cingulata,
Trigona (trigona) fuscipennis, Xylocopa sp. y Paratetrapedia sp. (Cuadro 2).

Curva de acumulación de especies

La curva de acumulación de especies de abejas para el pastizal y palma aceitera se

presenta en la Figura 3. Con la aplicación de la ecuación de Clench el valor del
coeficiente de determinación (R2) presentó buen ajuste a la curva en ambos
agroecosistemas (Cuadro 4); sin embargo, en palma aceitera el valor fue más cercano
a 1 (R2= 0.992185), lo que representa un mejor ajuste. La cantidad de especies
estimadas para el pastizal fue 143 y para palma aceitera 74 (Cuadro 4). La pendiente
al final de la curva tuvo un valor de 0.004 para la palma aceitera y de 0.011 para el
pastizal, lo que significó que en ambos agroecosistemas se logró un inventario
bastante completo y altamente fiable, ya que ambos valores son menores de 0.1
(Jiménez-Valverde y Hortal, 2003).

Página
13
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Cuadro 4. Especies estimadas de abejas (asíntota) en agroecosistemas de

palma aceitera y pastos cultivados mediante la aplicación de la ecuación de
Clench (R2 = coeficiente de determinación; a, b = parámetros de la
función).
Agroecosistema R2 a b Asíntota
Pastizal 0.989206 9.494208 0.066273 143
Palma aceitera 0.992185 3.225112 0.043278 74

95
90
85 Palma aceitera
80
Acumulación de especies

75
70 Pastizal
65
60
55
50
45
40
35
30
25
20
15
10
5
0
0 5 10 15 20 25 30
Número de muestreos

Figura 3. Curva de acumulación de especies de abejas en agroecositemas

de palma aceitera y pastos cultivados, en Tabasco, México.

DISCUSIÓN
Las 102 especies de abejas silvestres aquí reportadas superan la cantidad registrada
previamente para el estado de Tabasco, que es de 33 especies (Ayala et al., 1996;
Ayala, 2015). Es probable que la diversidad sea mucho mayor considerando que en
dicho estado existen otros agroecosistemas y ecosistemas naturales que no han sido
estudiados, y que en el vecino estado de Veracruz se han registrado cerca de 300
especies (Ayala et al., 1996; Ayala, 2015); se sugiere realizar estudios al respecto,
utilizando diversas técnicas de recolecta (Reyes-Novelo et al., 2009).
Las especies nativas que no se reportan para el estado de Tabasco en el trabajo de
Ayala et al. (1996), y por lo tanto constituyen nuevos registros para dicho estado son:
Augochlora (Augochlora) smaragdina, A. (Augochlora) nigrocyanea, Xylocopa
(Megaxylocopa) frontalis, Nomada (Micronomada) texana, Exomalopsis (Exomalopsis)
similis similis, E. (Apeulaema) cingulata, Eulaema (Apeulaema) polychroma,
Eufriesea concava y Scaptotrigona pectoralis.

Página
14
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

Los resultados coinciden con los de otros estudios en los que se reporta a la familia
Apidae como la más rica en especies y con mayor cantidad de individuos (Smith-Pardo
y González, 2007; Ramírez, 2012; Hayes, 2015; Razo, 2015; Bonet, 2016; Meléndez et
al., 2016). A esta familia pertenece la mayor cantidad de especies de abejas
registradas en México y en el mundo (Bonet, 2016). Aunque solamente se obtuvieron
especies de Apidae y Halictidae, en ambientes húmedos del neotrópico se ha
encontrado que estas familias presentan la mayor riqueza de géneros y especies con
relación a otras familias de Apoidea registradas en ellos, incluyendo pastizales, donde
Apis mellifera ha sido la especie más abundante (Smith-Pardo y González, 2007;
Bonet, 2016).

Tomando en cuenta que la composición de las comunidades de abejas nativas en

ambientes neotropicales varía con el tiempo (Reyes-Novelo et al., 2009; Meléndez et
al., 2016) y que el período de muestreo correspondió básicamente a la época lluviosa
(Moguel y Molina, 2000), se esperaría que la riqueza de especies en ambos
agroecosistemas fuese mayor a la riqueza observada y estimada en este trabajo, por
lo que sugiere dar seguimiento al mismo abarcando todas las épocas del año,
empleando diversas técnicas de recolecta y con mayor esfuerzo de muestreo.
Con ello, probablemente se incrementaría la riqueza de Apidae y Halictidae, porque
además de ser las familias más diversas y abundantes en los trópicos, incluyen
especies que pueden ser estacionales (Smith-Pardo y González, 2007).

La mayor riqueza de especies y géneros registrada en el pastizal con respecto al

agroecosistema de palma aceitera, se relacionó posiblemente con la cobertura
vegetal, ya que el pastizal constituye un agroecosistema abierto con vegetación baja,
mientras que las plantaciones adultas de palma aceitera constituyen un ambiente
sombrío con vegetación cerrada, similar a un ecosistema boscoso (Sánchez, 2000). Se
sabe que la mayor riqueza de especies de abejas corresponde a áreas desérticas
(Ayala et al., 1996; Reyes-Novelo et al., 2009) donde la vegetación es abierta (Rojas,
2006); sin embargo, en estas áreas la riqueza de especies también se relaciona con la
anidación de abejas solitarias en el suelo, la cual es favorecida porque el suelo
permanece seco la mayor parte del año (Ayala et al., 1996; Reyes-Novelo et al.,
2009). La diferencia numérica en la diversidad y abundancia de abejas entre ambos
agroecosistemas probablemente también estuvo asociada al método de atracción
utilizado, el cual se basó en el color, de modo que las trampas eran más visibles para
las abejas en el pastizal que en las plantaciones adultas de palma aceitera, pues
aquel constituye un agroecosistema despejado y con mayor incidencia de luz solar, lo
cual influye directamente en la visión y detección del color por las abejas (Balamurali
et al., 2015). Tal vez por ello es que dicho método es el más eficiente para la
captura de mayor cantidad de individuos en zonas áridas (Ramírez et al., 2014). Sin
embargo, la mayor riqueza y abundancia en el pastizal estuvo posiblemente más
relacionada con la mayor diversidad de plantas con flores existentes en este
agroecosistema, en el cual se encontraron 75 especies, mientras que en palma
aceitera se hallaron 42 especies de angiospermas. La diversidad y abundancia de
abejas, tanto en ecosistemas naturales como en ecosistemas agrícolas, dependen en
gran medida de su respuesta a los aromas florales, lo que a su vez depende de la
diversidad vegetal existente en los mismos (Raguso, 2004; Pacini et al., 2008;
Balamurali et al., 2015). Al respecto, Smith-Pardo y González (2007) determinaron la
diversidad de abejas en estados sucesionales de un bosque tropical húmedo en
Colombia, y encontraron mayor diversidad de especies en el pastizal que en el bosque

Página
15
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

tropical, a pesar de que este último presentó alta diversidad vegetal y riqueza
estructural. Los autores sugirieron que no existió una relación directa entre la
riqueza de abejas y la edad de la sucesión, y que la baja diversidad y riqueza de este
grupo de insectos en el bosque estudiado pudo deberse a sesgos en los métodos de
captura; asimismo, comentaron que los espacios abiertos, como el pastizal, donde la
vegetación es baja y abundan plantas en floración, son lugares favorables para este
grupo de insectos.

Por otra parte, si bien en el presente trabajo se consideró una distancia mínima de
1000 m entre un sitio de estudio y otro, es probable que la similitud en riqueza de
especies también sea baja entre una plantación adulta de palma aceitera y un
pastizal adyacente, pues de acuerdo con Herrera (1988) y Minckley et al. (1999) la
fauna de abejas puede ser diferente incluso en sitios contiguos; y aunque dicha
riqueza sea mayor en los pastizales no quiere decir que éste sea más importante que
las plantaciones de palma aceitera, ya que ambos pueden ofrecer recursos
específicos relacionados con la anidación y la alimentación de estos insectos.

Por lo anterior, a pesar de la pérdida excesiva de vegetación nativa que sufrió el

estado de Tabasco (SEDESPA, 2006), la cual posiblemente tuvo impactos
considerables sobre la fauna de abejas (Reyes-Novelo et al., 2009), se considera que
los pastizales y las plantaciones de palma aceitera participan de manera importante
en el mantenimiento de la diversidad actual de estos organismos, y por consiguiente,
contribuyen en los servicios ecosistémicos de polinización en la zona estudiada (Zeme
et al., 2015).

AGRADECIMIENTOS

A la Fundación Nacional de Ciencias de los Estados Unidos (NSF) por el apoyo

financiero a través del Programa PIRE; a los propietarios de los sitios de estudio por
su colaboración al permitir la realización del estudio, y al Dr. Jean-Michel Maes por
sus observaciones que mejoraron la presentación del trabajo.

BIBLIOGRAFÍA
ÁLVAREZ G.C., VERA G. & RAMOS D.E. (2016) Vulnerabilidad y patrimonio biocultural
en Tacotalpa, Tabasco. Política y Cultura, 45: 211-239.
ANÓNIMO (2016) Plan Municipal de Desarrollo 2013-2015. H. Ayuntamiento
Constitucional de Jalapa, Tabasco.
http://www.jalapatabasco.gob.mx/pdf/PMD_Jalapa_2013-2015.pdf.
AYALA R. (1988) Abejas silvestres (Hymenoptera: Apoidea) de Chamela, Jalisco,
México. Folia Entomológica Mexicana, 77: 395-493.
AYALA R. (1999) Revisión de las abejas sin aguijón de México (Hymenoptera: Apidae:
Meliponini). Folia Entomológica Mexicana, 106: 1-123.
AYALA R. (2015) Diversidad de abejas silvestres en México. Universidad Nacional
Autónoma de México.
http://www.biocomp.org.br/iabinptn/documents/Brazil_Workshop/ayala.pdf.

Página
16
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

AYALA R., GRISWOLD T.L. & YANEGA D. (1996) Apoidea (Hymenoptera). pp. 423-
464. En: Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: hacia una
síntesis de su conocimiento. Llorente J.E., García A.N. & González E. (eds.).
Universidad Nacional Autónoma de México. México, D.F. 660 p.
BALAMURALI G.S., KRISHNA S. & SOMANATHAN H. (2015) Senses and signals:
evolution of floral signals, pollinator sensory systems and the structure of plant–
pollinator interactions. Current Science, 108(10): 1852-1861.
BONET M.E. (2016) Biodiversidad de abejas (Hymenoptera: Apoidea) de la flora
acompañante en un cafetal con manejo rústico y ecológico de la región subcaribeña
(México, Mesoamérica). Tesis de Doctorado. Universidad Complutense de Madrid.
España. 578 p.
BONILLA-GÓMEZ M.A. & NATES-PARRA G. (1992) Abejas euglosinas de Colombia
(Hymenoptera: Apidae) I. Claves ilustradas. Caldasia, 17(1): 149-172.
CASTELÁN M., SALGADO S. & PALMA D. (2010) Fertilización NPK en la palma de
aceite, pp. 25-53. En: Palma Africana en Tabasco: Resultados de investigación.
Velasquez J.R. & Gómez A. (eds.). Universidad Juárez Autónoma de Tabasco.
Villahermosa, Tabasco. 228 p.
COLWELL R.K., MAO C.X. & CHANG J. (2004) Interpolating, extrapolating, and
comparing incidence-based species accumulation curves. Ecology, 85: 2717-2727.
FEC (2004) Plan rector del sistema producto palma de aceite de Tabasco 2004 - 2014.
Fomento Económico de Chiapas.
http://www.comexpalma.org/web_comex/imgs/plan_rector_tabasco.pdf.
FRIEDMAN J. & HARDER L.D. (2004) Inflorescense arquitecture and wind pollination
in six grass species. Functional Ecology, 18: 851-860.
GÁMEZ A., GOUVEIA M., ÁLVAREZ W. & PÉREZ H. (2014) Flora arvense asociada a un
agroecosistema tipo conuco en la comunidad de Santa Rosa de Ceiba Mocha en el
estado de Guárico. Bioagro, 26(3): 117-182.
GONZÁLEZ V.H., GONZÁLEZ M.M. & CUELLAR Y. (2009) Notas biológicas y
taxonómicas sobre los abejorros del maracuyá del género Xylocopa (Hymenoptera:
Apidae, Xylocopini) en Colombia. Acta Biológica Colombiana, 14(2): 31-40.
HAYES J. (2015) Abejas silvestres (Hymenoptera: Apoidea) en la neblina: análisis de
la diversidad, interacciones y potencial para miel en un remanente de bosque
nublado. Independent Study Project (ISP) Collection. Paper 2269.
http://digitalcollections.sit.edu/isp_collection/2269.
HERRERA C.M. 1988. Variation in mutualisms: the spatio-temporal mosaic of a
pollinator assemblage. Biological Journal of the Linnean Society 35: 95-125.
INEGI (1996) La agricultura en Tabasco. Instituto Nacional de Estadística y Geografía.
http://internet.contenidos.inegi.org.mx/contenidos/productos/prod_serv/contenido
s/espanol/bvinegi/productos/historicos/1329/702825112899/702825112899_2.pdf
INEGI (2015) Anuario estadístico y geográfico de Tabasco 2015. Instituto Nacional de
Estadística y Geografía.
http://www.diputados.gob.mx/sedia/biblio/usieg/mapas/tab_map.pdf.
JOST L. (2006) Entropy and diversity. Oikos, 113(2): 363-375.
JIMÉNEZ-VALVERDE A. & HORTAL J. (2003) Las curvas de acumulación de especies y
la necesidad de evaluar la calidad de los inventarios biológicos. Revista Ibérica de
Aracnología, 8: 151–161.
KEARNS C.A. & INOUYE D.W. (1997) Pollinators, flowering plants, and conservation
biology. Bioscience, 47(5): 297-307.

Página
17
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

KEARNS C.A., INOUYE D.W. & WASER N.M. (1998) Endangered mutualisms: the
conservation of plant-pollinator interactions. Annual Review of Ecology and
Systematics, 29: 83-112.
LOT A. & CHIANG F. (1990) Manejo de herbario. Administración y manejo de
colecciones, técnicas de recolección y preparación de ejemplares botánicos. Consejo
Nacional de la Flora de México, A.C. México. 142 p.
MAGURRAN A.E. (1988) Ecological diversity and its measurement. Princeton
University Press. New Jersey. 179 pp.
MARGALEF R. (1998) Ecología. Ediciones Omega, S.A. Barcelona, España. 951 p.
MICHENER C.D. (2007) The bees of the world. The Johns Hopkins University Press.
Baltimore. 953 p.
MELÉNDEZ E., AYALA R. & DELFÍN H. (2016) Temporal variation in native bee
diversity in the tropical sub-deciduous forest in the Yucatan Peninsula, Mexico.
Tropical Conservation Science, 9(2): 718-734.
MINCKLEY R.L., CANE J.H., KERVIN L. & ROULSTON T.H. (1999) Spatial
predictability and resource specialization of bees (Hymenoptera: Apoidea) at a
superabundant, widespread resource. Biological Journal of the Linnean Society, 67:
119-147.
MOGUEL O. & MOLINA J.F. (2000) La precipitación pluvial en Tabasco y Chiapas.
Kuxulkab, 5(10): 1-8.
MORENO C.E. (2001) Métodos para medir la biodiversidad. M&T–Manuales y Tesis SEA,
vol. 1. Zaragoza. 84 p.
MORENO C.E., BARRAGÁN F., PINEDA E. & PAVÓN N.P. (2011) Reanálisis de la
diversidad alfa: alternativas para interpretar y comparar información sobre
comunidades ecológicas. Revista mexicana de biodiversidad, 82(4): 249-1261.
MOSTACEDO B. & FREDERICKSEN T.S. (2000) Manual de métodos básicos de
muestreo y análisis en ecología vegetal. BOLFOR. Santa Cruz, Bolivia. 87 p.
MOURE J.S. (2000) As espécies do
gênero Eulaema Lepeletier, 1841 (Hymenoptera,
Apidae, Euglossinae). Acta Biol. Par., Curitiba 29: 1-70.
NATES-PARRA G. & FERNÁNDEZ F. (1992) Abejas de Colombia II claves preliminares
para las familias, subfamilias y tribus (Hymenoptera: Apoidea). Acta Biológica
Colombiana, 7: 55-89.
ORTÍZ C. (1982) La producción de ganado bovino en Tabasco y norte de Chiapas.
Revista de Geografía Agrícola, 3: 117-134.
PACINI E., VIEGI L. & FRANCHI G.G. (2008) Types, evolution and significance of plant
animal interactions. Rendiconti Lincei Scienze Fisiche e Naturali, 19(1): 75-101.
RAGUSO R.A. (2004) Flowers as sensory billboards: progress towards an integrated
understanding of floral advertisement. Current Opinion in Plant Biology, 7(4): 434-
440.
RAMÍREZ L. (2012) Abejas nativas (Hymenoptera: Apoidea: Antophila) asociadas a la
vegetación del estado de Nuevo León, México. Tesis de Doctorado, Universidad
Autónoma de Nuevo León. San Nicolás de los Garza, N.L. 72 p.
RAMÍREZ L., ALANÍS G., AYALA R., VELAZCO C. & FAVELA S. (2014) El uso de platos
trampa y red entomológica en la captura de abejas nativas en el estado de Nuevo
León, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 30(3): 508-538.
RAZO A.E. (2015) Abejas silvestres (Hymenoptera: Apoidea: Antophila) y sus
interacciones con la flora de la Sierra de Quila, Tecolotlán, Jalisco. Tesis de Maestría.
Universidad de Guadalajara. Zapopan, Jalisco. 129 p.

Página
18
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

REYES-NOVELO E., MELÉNDEZ V., DELFÍN H. & AYALA R. (2009) Abejas silvestres
(Hymenoptera: Apoidea) como bioindicadores en el neotrópico. Tropical and
Subtropical Agroecosystems, 10: 1-13.
ROJAS O.E. (2006) Zona xérica, dominios árido y semiárido. Universidad de
Concepción. http://www2.udec.cl/~ocrojas/zona_xerica.pdf.
ROSADO, M.A. (2015) Polinizadores y biodiversidad. Asociación Española de
Entomología, Jardín Botánico Atlántico y Centro Iberoamericano de la Biodiversidad.
España. http://apolo.entomologica.es/cont/materiales/informe_tecnico.pdf.
SÁNCHEZ S. (2000) Vertebrados silvestres registrados en una parcela de palma
aceitera en Tabasco, México. ASD Oil Palm Papers, 20: 17-18.
SIAP (2015) Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Secretaría de
Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación.
http://www.siap.gob.mx/cierre-de-la-produccion-agricola-por-estado/.
SEDESPA (2006) Áreas naturales protegidas de Tabasco. Secretaría de Desarrollo
Social y Protección del Medio Ambiente, Gobierno del Estado de Tabasco.
Villahermosa, Tabasco, México. 28 p.
SMITH-PARDO A. & GONZÁLEZ V.H. (2007) Diversidad de abejas (Hymenoptera:
Apoidea) en estados sucesionales del bosque húmedo tropical. Acta Biológica
Colombiana, 12(1): 43-55.
SYED R.A. (1984) Los insectos polinizadores de la palma africana. Palmas, 5: 19-64.
ZEME S., ENTRAIGAS I. & VARNI M. (2015) Análisis de los servicios ecosistémicos en
un pastizal natural de la Pampa Deprimida Bonaerense. Contribuciones Científicas
GAEA, 27: 161-174.

Página
19
 Revista Nicaragüense de Entomología. Número 115. 2017.

La Revista Nicaragüense de Entomología (ISSN 1021-0296) es una publicación de

la Asociación Nicaragüense de Entomología, aperiódica, con numeración consecutiva.
Publica trabajos de investigación originales e inéditos, síntesis o ensayos, notas
científicas y revisiones de libros que traten sobre cualquier aspecto de la
Entomología, Acarología y Aracnología en América, aunque también se aceptan
trabajos comparativos con la fauna de otras partes del mundo. No tiene límites de
extensión de páginas y puede incluir cuantas ilustraciones sean necesarias para el
entendimiento más fácil del trabajo.

The Revista Nicaragüense de Entomología (ISSN 1021-0296) is a journal of the

Nicaragua Entomology Society (Entomology Museum), published in consecutive
numeration, but not periodical. RNE publishes original research, monographs, and
taxonomic revisions, of any length. RNE publishes original scientific research, review
articles, brief communications, and book reviews on all matters of Entomology,
Acarology and Arachnology in the Americas. Comparative faunistic works with fauna
from other parts of the world are also considered. Color illustrations are welcome as
a better way to understand the publication.

Todo manuscrito para RNE debe enviarse en versión electrónica a:

(Manuscripts must be submitted in electronic version to RNE editor):

Dr. Jean Michael Maes (Editor General, RNE)

Museo Entomológico, Asociación Nicaragüense de Entomología
Apartado Postal 527, León, NICARAGUA
Teléfono (505) 2311-6586
[email protected]
[email protected]

Costos de publicación y sobretiros.

La publicación de un artículo es completamente gratis.

Los autores recibirán una versión pdf de su publicación para distribución.

Página
20