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Investigación sobre ciencia ambiental y contaminación (2018) 25:33957–33966 https://

doi.org/10.1007/s11356-018-3325-z

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Acumulación de metales pesados en plantas andinas nativas: herramientas

potenciales para la fitorremediación de suelos en Ancash (Perú)

José Chang Kee1 & María J. Gonzales1 & Olga Ponce1 & Lorena Ramírez1 & Vladimir León2 & Adelia Torres2 & Melissa Corpus2 & Raúl Loayza-
Muro1

Recibido: 16 de noviembre de 2017 / Aceptado: 24 de septiembre de 2018 / Publicado en línea: 2 de octubre de 2018
# Springer-Verlag GmbH Alemania, parte de Springer Nature 2018

Resumen

La contaminación por metales es un problema recurrente en el Perú, causado principalmente por relaves mineros de una actividad minera activa pasada. La
Región Ancash presenta la mayor cantidad de pasivos ambientales, lo que moviliza altos niveles de metales y drenajes ácidos hacia los suelos y fuentes de
agua dulce, lo que representa un riesgo permanente para la salud humana y ambiental. Las especies de plantas nativas que crecen espontáneamente en
suelos naturalmente acidificados y relaves ácidos de minas muestran una tolerancia única a las altas concentraciones de metales y, por lo tanto, son candidatas
potenciales para la fitorremediación del suelo. Sin embargo, se sabe poco sobre su capacidad de propagación y acumulación de metales en condiciones
controladas. En este estudio, nuestro objetivo fue caracterizar nueve especies de plantas nativas, previamente identificadas como potenciales hiperacumuladoras,
de áreas impactadas por relaves mineros en la región Ancash. Las plantas se cultivaron en suelos de mina bajo condiciones de invernadero durante 5 meses,
luego de lo cual se analizó la concentración de Cd, Cu, Ni, Pb y Zn en raíces, brotes y suelos. Se calculó la bioacumulación (BAF) y el factor de translocación
(TF) para determinar la cantidad de cada metal acumulado en las raíces y brotes e identificar qué especies podrían ser más adecuadas para fines de
fitorremediación. Las muestras de suelo contenían alto contenido de Cd (6,50–49,80 mg/kg), Cu (159,50–1187,00 mg/kg), Ni (3,50–8,70 mg/kg), Pb (1707,00–
4243,00 mg/kg) y Zn (909,00–7100,00 mg/kg) concentraciones que excedan los estándares nacionales de calidad ambiental. Después de la exposición a
relaves mineros, las concentraciones de metales en los brotes fueron más altas en Werneria nubigena (Cd, 16,68 mg/kg; Cu, 41,36 mg/kg; Ni, 26,85 mg/kg;
Zn, 1691,03 mg/kg), Pennisetum clandestinum (Pb , 236,86 mg/kg), y Medicago lupulina (Zn, 1078,10 mg/kg). Las concentraciones de metales en las raíces
fueron más altas en Juncus bufonius (Cd, 34,34 mg/kg; Cu, 251,07 mg/kg; Ni, 6,60 mg/kg; Pb, 718,44 mg/kg) y M. lupulina (Zn, 2415,73 mg/kg). kg). El mayor
BAF se calculó para W. nubigena (Cd, 1,92; Cu, 1,20; Ni, 6,50; Zn, 3,50) y J. bufonius (Ni, 3,02; Zn, 1,30); BCF para Calamagrostis recta (Cd, 1,09; Cu, 1,80;
Ni, 1,09), J. bufonius (Cd, 3,91; Cu, 1,79; Ni, 18,36) y Achyrocline alata (Ni, 137; Zn, 1,85); y TF para W. nubigena (Cd, 2,36; Cu, 1,70; Ni, 2,42; Pb, 1,17; Zn,
1,43), A. alata (Cd, 1,14; Pb, 1,94), J. bufonius (Ni, 2,72; Zn , 1.63) y P. clandestinum (Zn, 1.14). Nuestros resultados sugieren que estas especies de plantas
tienen un gran potencial para la fitorremediación de suelos, dada su capacidad para acumular y transferir metales y su tolerancia a ambientes altamente
contaminados por metales en la región andina.

Palabras clave Fitorremediación. Desechos de la minería . Especies de

Editora responsable: Elena Maestri
plantas autóctonas. metales Andes
Material complementario electrónico La versión en línea de este artículo (https://doi.org/
10.1007/s11356-018-3325-z) contiene material complementario, que está disponible para
los usuarios autorizados.
Introducción
* José Chang Kee
[email protected] La contaminación por metales pesados es un problema grave y recurrente
en el Perú, causado principalmente por relaves mineros abandonados y
Raúl Loayza Muro actividades extractivas pequeñas e informales activas (Loayza-Muro, 2016).
[email protected]
En estas áreas, los cuerpos de agua dulce y los suelos se caracterizan por

1
mantener condiciones ácidas y concentraciones tóxicas de Al, As, Cd, Fe,
Laboratorios de Investigación y Desarrollo, Facultad de Ciencias y Filosofía,
Universidad Peruana Cayetano Heredia, Av. Honorio Delgado 430 SMP, Lima, Perú
Mn, Pb y Zn que generalmente exceden los estándares nacionales de
calidad ambiental (EQS) y pueden afectar la biota a través de la
2
Universidad Nacional Santiago Antúnez de Mayolo, Av. Centenario 200, Huaraz, Perú
biomagnificación en la cadena alimentaria (Yupari, 2003). Esta situación
empobrece la calidad del agua y del suelo y plantea un problema permanente.
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riesgo sobre el funcionamiento de los ecosistemas, la producción de reportaron una concentración elevada de As, Fe, Mn y Pb en Calamagrostis
alimentos, las actividades económicas y la salud humana. Un ejemplo ligulata, Ciperus sp. y Juncus imbricatus creciendo en humedales
icónico es La Oroya, en los Andes Centrales, clasificada entre las diez acidificados y relaves mineros en Ancash (Palomino et al. 2008; Bobadilla
ciudades más contaminadas del mundo. En este lugar, una intensa et al. 2013). Similares capacidades de hiperacumulación (TF > 1) se
operación de fundición de plomo que funciona desde 1922 ha elevado los demostraron para Pb y Zn en los brotes de Plantago orbignyana, Lepidium
niveles de As, Cd y Pb en suelos (As > 50, Cd > 1,4, Pb > 70 mg/kg), aire bipinnatifidum, Baccharis latifolia y Sonchus oleraceus (Bech et al. 2012),
(Pb > 1,5 ÿg/m3 ), y fuentes de agua dulce (As > 0.01, Cd > 0.03, Pb, y para Pb en Cortaderia hapalotricha, Trifolium repens y Epilobium
0.01 mg/L), y sangre humana (As > 1, Cd > 0.5, Pb > 5 ÿg/dL) hasta diez denticulatum, lo que indica que estas especies de plantas pueden
veces el EQS nacional (Rodríguez et al. 2009). Hay más de 8000 relaves translocar metales de manera efectiva (Bech et al.
mineros en el país, el mayor número (1250) se encuentra en la región
Centro Norte de Ancash. Muchos de estos pasivos ambientales cubren 2016). En este último estudio también se describió la fitoestabilización
áreas extensas, como en Huancapetí (400 000 m2 ; 8 922 343 N, 225 para Pb en las raíces de Ageratina sp., Achyrocline alata y Taraxacum
439 E), Mesapata (54 500 m2 ; 8 917 804 N, 234 262 E) y Ticapampa officinale que crecen en suelos ricos en metales en Cajamarca.
(150 000 m2 ; 18 L 231 890 E/ 8 920 579 S ) e inciden directamente en la En un estudio previo en suelos contaminados por minas y naturalmente
calidad del río Santa, el sistema más importante de la cuenca del Pacífico acidificados en la Cordillera Blanca y la cuenca del Río Santa en el
(DESA 2002a, b; MINEM 2016). Región Ancash, las especies de plantas nativas Distichia muscoides,
Juncus articus, J. bufonius, Pennisetum clandestinum, Calamagrostis
ligulata, C. glacialis y Huperzia crassa fueron colectadas cerca de
Las técnicas tradicionales de remediación para suelos contaminados Huancapetí, Ticapampa, Santa Rosa de Jangas y Mesapata, todas las
con metales incluyen excavación, entierro, aislamiento de relaves mineros cuales contienen niveles tóxicos de Al, Cd, Cu, Pb y Zn. Después de esta
(Power et al. 2017), estabilización, lixiviación, electrocinética y adición de evaluación, se identificaron varias especies como candidatas potenciales
compuestos químicos para reducir la disponibilidad de metales (Chaney para la fitorremediación debido a su capacidad para crecer en condiciones
et al. 1997; Sahuquillo et al. . 2003). Sin embargo, la mayoría de estas duras de estrés múltiple y para acumular o estabilizar altas concentraciones
técnicas son caras y laboriosas, lo que limita su aplicación. Por el de metales pesados en sus tejidos aéreos y raíces, respectivamente
contrario, la biorremediación con bacterias, hongos y plantas ofrece una (Ñáñez 2016). Por lo tanto, en esta investigación se evaluó la capacidad
alternativa más ecológica, segura y económica desde el punto de vista de acumulación de metales de nueve de estas especies de plantas
de la ingeniería (Kang et al. 2016; Vieira y Stefenon 2017). Entre estas, después de la propagación y exposición a suelos contaminados por minas
la fitorremediación utiliza plantas hiperacumuladoras y tolerantes, en en condiciones de invernadero. La acumulación de Cd, Cu, Ni, Pb y Zn en
asociación con la microbiota del suelo, para translocar metales pesados las raíces y brotes de las plantas se utilizó para determinar los índices BF
a sus partes aéreas o para estabilizarlos en sus raíces, disminuyendo y TF y evaluar su potencial con fines de fitorremediación.
significativamente los niveles de metales (Susarla 2002; Ali et al. 2013),
mejorando las condiciones del suelo . como el contenido de materia
orgánica y la fertilidad, y la reducción de la erosión (Chaney et al. 1997).
Las plantas hiperacumuladoras muestran un factor de translocación de
metales (FT) de brote a raíz de más de uno, mientras que las no materiales y métodos
hiperacumuladoras suelen acumular mayores concentraciones en las
raíces que en los brotes. Estas plantas también muestran un factor de Descripción del lugar
bioacumulación (BAF) superior a uno, que se refiere a la relación entre la
concentración de metales en el En el centro-norte de Perú (región de Ancash), la Cordillera de los Andes
la planta y el suelo (McGrath y Zhao 2003; Sun et al. 2008). comprende dos cadenas montañosas paralelas, la Cordillera Blanca
A pesar de la amenaza permanente de la contaminación por metales oriental fuertemente cubierta de glaciares y la Cordillera Negra occidental,
en los suelos de la región andina del Perú, pocos investigadores han que corren a lo largo del río Santa. Este es el sistema más importante de
explorado el potencial de las plantas nativas de altura para la fitorremediación. la cuenca del Pacífico, fluye hacia el noroeste a lo largo de 300 km y
Las especies nativas pueden ser una opción útil porque se adaptan mejor drena un área total de 12.200 km2 . La Cordillera Blanca contiene
a las condiciones ambientales locales en comparación con las plantas aproximadamente el 70% de los glaciares tropicales del mundo.
introducidas (Yoon et al. 2006). Entre los pocos estudios en esta región,
Bech et al. (2014) reportaron plantas tolerantes a metales con potencial El derretimiento de los glaciares proporciona del 10 al 20% de la descarga
para la fitorremediación, como la especie de pasto Paspalum sp. y anual total del río Santa, con más del 40% durante la estación seca. Por
Eriochloa ramose acumulando concentraciones considerables de As y Cu el contrario, la Cordillera Negra tiene un impacto mínimo en el caudal
y Paspalum racemosum acumulando Cu y Zn. Además, Mullinum base del río Santa. Esta región muestra un clima tropical típico, donde la
spinosum y Bidens cynapiifolia y especies relacionadas pudieron acumular temperatura media anual del aire es menos variable que el rango de
altos niveles de As, Cu y Pb en los brotes (Bech et al. 1997). Otros temperatura diario. Aproximadamente, el 80% de la precipitación ocurre
estudios
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entre octubre y abril en la estación húmeda, cuando el Material biológico

Río Santa recibe altas descargas de agua contaminada
procedente de aguas residuales domésticas sin tratar, mina industrial Se recolectaron individuos de plantas en septiembre de 2015 de áreas
desechos y drenaje ácido de rocas. mineras y suelos naturalmente acidificados ubicados cerca del suelo.
El estudio se llevó a cabo en un invernadero ubicado en sitios de muestreo (Cuadro 1). Se eligieron nueve especies de plantas, de
3433 m sobre el nivel del mar (msnm), en la localidad de Collahuasi acuerdo con reportes previos sobre su capacidad de acumulación de
(Recuay, 227,374 E, 8929733 N) para simular plantas naturales metales y de especies relacionadas (Palomino 2007; Palomino et al.
condiciones de crecimiento. La temperatura dentro del invernadero. 2008; Bobadilla et al. 2013; Ñáñez 2016): Achyrocline alata
osciló entre 5,3 y 15,0 °C, y la humedad entre 43 (Kunth) DC., Calamagrostis recta (Kunth) Trin. Ex Steud.,
y 72%. El invernadero estaba hecho de pilotes de madera y Cortaderia jubata (Lemione) Stapf, Festuca gliceriantha
vigas, rodeadas por una malla verde anti-insectos, y cubiertas Pilg., Juncus bufonius L., Medicago lupulina L., Pennisetum
en plástico agrícola. clandestinum Hochst. Ex Chiov., y Stipa ichu (Ruiz & Pav.)
Kunth y Werneria nubigena Kunth. individuos enteros
(raíces y partes aéreas) fueron seleccionados al azar de parches
Muestras de terreno presentando mayor abundancia. Cada individuo fue colocado en un
bolsa de plástico y transportado al invernadero.
Tres sitios de muestreo (Huancapetí, Mesapata y Santa Rosa
de Jangas) fueron elegidos por sus concentraciones de metales y
impacto en el medio ambiente (Cuadro 1). Huancapetí (Recuay, Propagación y exposición a metales.
8.922.343 N, 225439 E; 4527 m snm) es una mina polimetálica
concesión ubicada en la Cordillera Negra, que inició su La propagación de las plantas se llevó a cabo en un invernadero.
operaciones alrededor de 1950. Las instalaciones de la planta concentradora Determinamos el mejor método de propagación para cada especie entre
procesan Pb, Zn, Ag y Cu, produciendo una gran cantidad de relaves semillas o esquejes (Cuadro 1): A. alata, C. recta, C. jubata, F.
que drenan aguas residuales ácidas al río Santiago y gliceriantha y S. ichu se propagaron mejor a través de semillas,
humedales relacionados. Como consecuencia, precipitados anaranjados mientras que J. bufonius, M. lupulina, P. clandestinum y W.
llamativos y capas incrustadas que comprenden oxihidróxidos de hierro nubigena a través de esquejes. Durante 5 meses, seis individuos
han sofocado por completo el río y los lechos de los humedales, lo que por especie se cultivaron en plástico de 45 divisiones de 50 cm × 30 cm
representa un riesgo para las poblaciones de los pueblos y aldeas río abajo semilleros con una combinación de turba recolectada de las cercanías
(Bobadilla et al. 2013). Mesapata (Recuay, 8.917.804 N; zonas limpias y arena fina (3:1).
234.262 E; 3503 m snm) y Santa Rosa de Jangas Después de 5 meses, los seis individuos crecidos por especie
(Huaraz, 8,960,638 N, 216431 E; 2786 m snm) se encuentran se dividieron en dos grupos de tres individuos cada uno: un
en un fondo de valle plano de la Cordillera Blanca. Estos son grupo inicial, en el que los individuos eran separados y
instalaciones de plantas concentradoras de minerales en funcionamiento desde la década de 1970 almacenados para el análisis de metales, y un grupo de tratamiento, en el que
bajo la administración de la Universidad Nacional los individuos fueron trasplantados a macetas de plástico que contenían
Santiago Antúnez de Mayolo. Ambos producen Pb–Ag, Zn, relaves minerales de Huancapetí, Mesapata o Santa
y concentrados a granel de minerales de Cu, que forman importantes relaves Rosa de Jangas, dependiendo del sitio de recolección de la especie,
depósitos. En cada sitio, se tomaron muestras de suelo de 0 a 20 cm de profundidad. y crecido bajo las mismas condiciones de propagación durante
para el experimento de exposición. 4 meses.

Cuadro 1 Especies de plantas colectadas en Cátac, Huancapetí y Recuay (indicando coordenadas UTM y altitud) y propagadas a través de semillas o esquejes

Especies Sitio de colección Crecimiento Ubicación Altitud (msnm)

Achyrocline alata (Kunth) DC. Mesapata (Cátac) Semillas 8917753 N 234262 E 3572

Calamagrostis recta (Kunth) Trin. Ex Steud. Churana – Yanayacu (Cátac) Semillas 8916799 N 237412 E 3719

Cortaderia jubata (Lemione) Stapf Festuca Mesapata (Cátac) Semillas 8917750 N 234212 E 3568

gliceriantha Pilg. Punta (Huancapetí) Semillas 8916709 N 237470 E 3734

Juncus bufonius L. Mesapata (Cátac) esquejes 8917832 N 234266 E 3570

Medicago lupulina L. Collahuasi (Recuay) esquejes 8929073 N 227374 E 3433

Pennisetum clandestinum Hochst. Ex Chiov. Mesapata (Cátac) esquejes 8917804 N 234303 E 3567

Stipa ichu (Ruiz & Pav.) Kunth Punta (Huancapetí) Semillas 8922343 N 225439 E 4376

Werneria nubigena Kunth Churana – Yanayacu (Cátac) esquejes 8916314 N 238888 E 3578
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33960 Res. de contaminación científica ambiental (2018) 25: 33957–33966

Análisis de plantas y suelos análisis estadístico

Las plantas se separaron en las raíces y partes aéreas (brotes, Se realizó un análisis de varianza (ANOVA) para determinar
tallos y hojas) y lavado con agua del grifo y destilado diferencias estadísticas entre especies para cada metal para la
agua para eliminar los residuos. Después del secado natural durante 1 día, diferentes factores medidos (BAF, BCF y TF) con un nivel de confianza
Las muestras se secaron en horno durante 12 h a 70 °C, se pesaron y de 0,95 (P < 0,05), utilizando Excel 2013 para Windows.
molido en un polvo fino. Las muestras de suelo se secaron en el
mismo camino. Los procedimientos para determinar los metales siguieron
métodos oficiales estándar (USEPA 1994). Cd, Cu, Ni, Pb y Resultados
Las concentraciones de Zn se determinaron inductivamente
espectrometría de emisión óptica de plasma acoplado (ICP OES) Concentración de metales en relaves
utilizando un espectrómetro Varian-Liberty modelo 100A
(Palo Alto, CA, EE. UU.). Se llevó a cabo un control de calidad La concentración de metales en relaves y suelos mineros se muestra en
mediante el análisis de material de referencia certificado para Tabla 2. En todos los casos se consideró alta, ya que excedía
oligoelementos en suelos (Instituto Nacional de Normas y el EQS nacional actual. Por ejemplo, en Huancapetí y
Material de referencia estándar de tecnología 1643d). Las lecturas del Mesapata Cd fueron cinco (6,55 mg/kg) y seis (8,48 mg/kg)
valor estándar (SV) en comparación con el valor nominal veces mayor que el EQS (1,4 mg/kg) para suelo agrícola,
(NV) para cada elemento fueron los siguientes: Cd, 8,7 mg/ respectivamente, mientras que en Santa Rosa de Jangas fue 36 veces
kg (SV)/10 mg/kg (NV); Cu, 4,63 mg/kg (SV)/5,64 mg/ más alto. En el caso del Pb, Huancapetí y Mesapata presentaron 24
kg (NV); Ni, 45,6 mg/kg (SV)/50 mg/kg (NV); pb, (1707,00 mg/kg) y 61 (4243,00 mg/kg) veces mayor que
47 mg/kg (SV)/50 mg/kg (NV); y Zn 10,1 mg/kg la EQS (70 mg/kg), mientras que en Santa Rosa de Jangas,
(SV)/12,5 mg/kg (NV). Los metales antes mencionados fueron excedió el límite máximo de detección (> 5000 mg/kg).
de particular interés debido a sus altas concentraciones reportadas en Considerando también las concentraciones de Cu (1187 mg/kg), Ni
suelos mineros en la región Ancash y su conocida (8.70 mg/kg), y Zn (7100 mg/kg), la Santa Rosa de Jangas
toxicidad ambiental (DESA 2002a, b; MINEM 2016; Los relaves mineros pueden considerarse el sitio más contaminado.
Ñáñez 2016).
Acumulación y translocación de metales en especies vegetales

Análisis de acumulación de metales

Concentraciones de metales en las raíces, brotes y relaves mineros
después del experimento de exposición se muestran en la
El factor de bioconcentración (BCF) (Yoon et al. 2006), el factor de Dato suplementario. Las concentraciones de metales en los brotes fueron
bioacumulación (BAF) (Caille et al. 2005) y el factor de translocación (TF) más alto en promedio en W. nubigena (Cd, 16.68 mg/kg; Cu,
(Zu et al. 2005) se calcularon utilizando 41,36 mg/kg; Ni, 26,85 mg/kg), P. clandestinum (Pb,
las siguientes fórmulas: 236,86 mg/kg), y M. lupulina (Zn, 1078,10 mg/kg).
Las concentraciones promedio de metales en las raíces fueron más altas en J.
Contenido de metales pesados en tejido de brotes
BAF ¼
bufonius (Cd, 34,34 mg/kg; Cu, 251,07 mg/kg; Ni, 6,60 mg/
Contenido de metales pesados en el suelo
kg; Pb, 718,44 mg/kg) y M. lupulina (Zn, 2415,73 mg/kg)
Contenido de metales pesados en el tejido radicular
FCB ¼ (Figura 1). Esto nos permitió determinar la bioacumulación
Contenido de metales pesados en el suelo (BAF), bioconcentración (BCF) y factores translocadores
Concentración de metales pesados en tejido de brotes (TF) para cada especie vegetal (Cuadro 3). A partir de estos índices, A.
VF ¼
Concentración de metales pesados en el tejido radicular

Tabla 2 Concentración de Cd, Cu, Ni, Pb y Zn en suelos mineros y relaves

Si TF > 1, la planta es hiperacumuladora; si TF < 1, es un
(mg/kg), y Estándar Nacional de Calidad Ambiental (EQS) para suelo
fitoestabilizador (Yoon et al. 2006). Una planta es apta para agrícola (mg/kg)
fitorremediación cuando los índices BAF, BCF y TF son > 1
Huancapetí Mesapata Santa Rosa EQS
(Malik et al. 2010; Nazir et al. 2011).
La concentración total de cada metal se calculó mediante Discos compactos 6.55 8.48 49.80 1.4
multiplicando su concentración por el peso seco del cobre 159.90 357.20 1187.00 N/A
brotes y raíces. Para calcular la acumulación total de
Ni 3.50 3.60 8.70 N/A
cada metal al final del experimento, restamos Pb 1707.00 4243.00 > 5000 70
la cantidad inicial de metal de la posterior al período de exposición al zinc 909.00 2087.00 7100.00 N/A
metal para cada especie de planta. Todo el análisis y
Los gráficos se realizaron en Excel 2013. NA indica valores EQS no disponibles para Cu, Ni y Zn
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Res. de contaminación científica ambiental (2018) 25: 33957–33966 33961

Cadmio (Cd) Plomo (Pb)

140 6000

120 5000

100
4000

80
3000

60
2000
40 brotes brotes
1000
Concentración
metales
(mg/
kg)
de

20 Raíces Concentración
metales
(mg/
kg)
de
Raíces

0
0
C.A. California CO FE JU YO EDUCACIÓN FÍSICA ST NOSOTROS
C.A. California CO FE JU YO EDUCACIÓN FÍSICA ST NOSOTROS
-1000
-20

-2000
-40

-60 -3000

-80 -4000

Cobre (Cu) Cinc (Zn)

1000 8000

800 6000

600 4000

400 2000
concentración
(mg/
kg)

brotes brotes

Metal Raíces Concentración

metales
(mg/
kg)
de
Raíces
200 0
C.A. California CO FE JU YO EDUCACIÓN FÍSICA ST NOSOTROS

0 -2000
C.A. California CO FE JU YO EDUCACIÓN FÍSICA ST NOSOTROS

-200 -4000

-400 -6000

Níquel (Ni)
70

60

50

40

30
brotes

Concentración
metales
(mg/
kg)
de
Raíces
20

10

0
C.A. California CO FE JU YO EDUCACIÓN FÍSICA ST NOSOTROS

-10

-20

Fig. 1 Concentración media (± DE) de Cd, Cu, Ni, Pb y Zn en las raíces (PE), S. ichu (ST) y W. nubigena (WE), después de 4 meses de exposición a
y brotes de A. alata (AC), C. recta (CA), C. jubata (CO), F. relaves mineros de Huancapetí, Mesapata o Santa Rosa de Jangas
gliceriantha (FE), J. bufonius (JU), M. lupulina (ME), P. clandestinum

alata, M. lupulina, P. clandestinum, S. ichu y W. nubigena lupulina (1.15), y W. nubigena (4.16) (Fig. 3). valores TF
pueden ser consideradas como especies hiperacumuladoras para la mayoría > 1 para A. alata en Cd (1.14) y Pb (1.32), para
metales, mientras que C. recta, C. jubata, F. gliceriantha y J. J. bufonius en Ni (2.72) y Zn (1.63), y para P. clandestinum
bufonius como fitoestabilizadores. en Zn (1.14), mientras que W. nubigena mostró los valores más altos
Los valores más altos de BAF (> 1) se calcularon para Cd en W. (Cd, 2,36; Cu, 1,7; Ni, 2,42; Pb, 1,17; Zn, 1,43) (Fig. 4).
nubigena (2.36), Ni en J. bufonius (3.02) y W. nubigena
(6.50) y Zn en A. alata (1.23), J. bufonius (1.30) y W.
nubigena (3.50) (Fig. 2). En el caso de FBC, valores > 1 fueron Discusión
calculado para Cd en C. recta (1.09), F. gliceriantha (2.15), y
J. bufonio (3,91); para Cu en C. recta (1.80), J. bufonius (1.79), En esta investigación, determinamos la bioacumulación de metales
y W. nubigena (1,69); para Ni en A. alata (1.37), C. recta niveles en especies de plantas andinas nativas que crecen en suelos
(1.09), J. bufonius (18.36) y W. nubigena (2.77); para Pb afectados por desechos mineros y drenajes de rocas ácidas naturales
en W. nubigena (1.08); y para Zn en A. alata (1.85), M. (ARD) en Perú. Concentraciones de metales en partes aéreas y
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33962 Res. de contaminación científica ambiental (2018) 25: 33957–33966

Tabla 3 Factor de bioconcentración medio (FBC), factor de bioacumulación Andes. Esto contribuye a los resultados anteriores que emplean
(BAF) y los valores del factor de translocación (TF) para Cd, Cu, Pb, Ni y Zn en
Calamagrostis ligulata y Juncus imbricatus para restaurar humedales
A. alata, C. recta, C. jubata, F. gliceriantha, J. bufonius, M. lupulina, P.
clandestinum, S. ichu y W. nubigena, después de 4 meses de exposición a la mía contaminados con drenaje ácido de minas en el mismo
relaves de Huancapetí, Mesapata o Santa Rosa de Jangas región (Bobadilla et al. 2013).
En las zonas altas de la Cordillera Blanca, ricos en sulfuros
Cd Cu Ni Pb zinc
rocas que dominan la Formación Chicama (Fortner et al.

Factor de bioacumulación (BAF) 2011) están expuestos al aire y al agua debido al retroceso de los glaciares.
A. alata 0,48 0,72 0,98 0,22 1.23 Como resultado, los minerales de sulfuro se meteorizan y oxidan fácilmente,
C. recta 0,08 0,08 0,38 0,05 0.11
lo que resulta en la formación de ARD. Concomitante
C. jubata 0,05 0,03 0,07 0,04 0,14
F. gliceriantha J. 0,14 0,07 0,23 0,05 0,19 Las condiciones de pH bajo facilitan la solubilidad de los metales y la
bufonius M. 0,61 0,44 3,02 0,11 1,30 movilización de altas concentraciones de metales a las cabeceras, manantiales,
lupulina 0,17 0,14 0,11 0,06 0,95
arroyos y humedales (Rivera et al. 2008; Burns, 2010;
P. clandestino 0,21 0,40 0,22 0,24 0,72
S. ichu 0,18 0,18 1,00 0,05 0,76 Santofimia et al. 2017). Esta situación se ve acrecentada por el abandono
W. nubigena 1,92 1,20 6,50 0,12 3,50 de relaves de intensas actividades mineras y minerales.
Factor de bioconcentración (FBC) plantas concentradoras distribuidas a lo largo de la región, que contribuyen
A. alata 0,53 0,81 1.F37 V 1,85
C. recta 1,09 1,80 1,09 0,81 0,60 a una elevada conductividad y metal ambiental
C. jubata 0,43 0,24 0,36 0,39 0,49 (Romero et al. 2008). Esto resultó en altas concentraciones de Cu (1187
F. gliceriantha J. 2,15 0,47 0,69 0,34 0,72
mg/kg en Santa Rosa de Jangas), Zn
bufonius M. 3,91 1,79 18,36 0,40 0,71
0,51 0,39 0,54 0,38 1,15
(7100 mg/kg en Santa Rosa de Jangas y 2087 mg/kg en
lupulina P.
clandestinum 0,42 0,60 0,35 0,19 0,53 Mesapata), y Pb (1707 mg/kg en Huancapetí y
S. ichu 0,66 0,52 1,00 0,27 0,88
4243 mg/kg en Mesapata) en suelos, que eran similares a
W. nubigena 0,76 1,69 2,77 1,08 4,16
los reportados en áreas mineras cercanas a nuestros sitios de muestreo
Factor de translocación (TF)
A. alata 1,14 0,87 0,87 1,94 0,77 (Ministerio de Energía y Minas 1998; Romero et al. 2008)
C. recta 0,11 0,06 0,43 0,06 0,19 y en los Andes peruanos (Bech et al. 2012, 2016). En el
C. jubata 0,10 0,16 0,41 0,09 0,37
En el caso del Pb, estos valores superan ampliamente los estándares
F. gliceriantha J. 0,06 0,15 0,29 0,11 0,24
bufonius M. 0,59 0,91 2,72 0,54 1,63 nacionales de calidad ambiental para suelos destinados a la agricultura (70 mg/kg)
lupulina P. 0,55 0,49 0,33 0,25 0,64 y uso industrial (800 mg/kg), lo que sugiere potencial dañino
clandestinum 0,48 0,73 0,67 0,90 1,14
efectos (Ministerio del Ambiente 2017). A pesar de las duras condiciones
S. ichu 0,27 0,31 0,86 0,15 0,79
W. nubigena 2,36 1,70 2,42 1.17 1.43 desafiantes descritas anteriormente, combinadas con
Las bajas temperaturas ambientales y las restricciones de nutrientes
características de los suelos andinos, las especies de plantas pioneras
pueden colonizar áreas contaminadas con AMD y ARD y establecer
raíces permitieron identificar hiperacumuladores y tolerantes comunidades bien adaptadas (Sheoran 2006). A partir de estas
plantas, lo que nos permite sugerir que algunas especies observaciones, seleccionamos nueve especies de plantas como modelo
puede ser utilizado en procesos de fitorremediación destinados a vegetal representativo para evaluar la capacidad de acumulación de metales pesados.
restauración de suelos muy contaminados por metales en altitudes elevadas e identificar posibles candidatos a la fitorremediación.

Fig. 2 Bioacumulación media

(BAF) valores (± SD) para Cd, Cu,
Pb, Ni y Zn en A. alata, C.
recta, C. jubata, F. gliceriantha,
J. bufonius, M. lupulina, P.
clandestinum, S. ichu y W.
nubigena, después de 4 meses de exposición
a los relaves mineros de Huancapetí,
Mesapata o Santa Rosa de
Jangas. Valores por encima de la línea roja
en especies hiperacumuladoras señaladas

Valores de P. después de ANOVA entre especies para cada metal

Discos compactos cobre Ni Pb zinc

F 1.55 4.66 6,90 0.71 2.73

P (<0,05) 0.21 0.0037 0.0016 0,68 0.04

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Res. de contaminación científica ambiental (2018) 25: 33957–33966 33963

Fig. 3 Bioconcentración media

factor (BCF) valores f(± SD) para
Cd, Cu, Pb, Ni y Zn en A. alata,
C. recta, C. jubata, F.
gliceriantha, J. bufonius, M.
lupulina, P. clandestinum, S. ichu,
y W. nubigena, después de 4 meses
exposición a relaves mineros de
Huancapetí, Mesapata o Santa
Rosa de Jangas. Valores por encima de rojo
la línea indica hiperacumulador
especies

Valores de P. después de ANOVA entre especies para cada metal

Discos compactos cobre Ni Pb zinc

F 1.07 0.87 97.13 1.32 4.75

P (<0,05) 0.43 0.56 0.00 0.30 0.003

Las plantas que crecen en suelos contaminados con metales muestran una notable et al. 2013). Hiperacumulación y complejación de metales
capacidad para estabilizar, transferir y trasladar Los mecanismos pueden basarse en péptidos de unión a metales, como
metales, produciéndose una acumulación continua que depende fitoquelatinas y metalotioneínas, que también podrían estar relacionadas con
sobre el crecimiento y la producción de biomasa (Palomino et al. 2008; la desintoxicación y el secuestro vacuolar de sustancias catiónicas.
Suchkova et al. 2010). De hecho, A. alata, J. bufonius y W. metales (Schmidt et al. 2004; Callahan et al. 2006).
nubigena mostró una alta capacidad de bioacumulación de metales La mayoría de las especies de plantas estudiadas aquí acumularon más
en raíces y partes aéreas. Sin embargo, aunque todas las especies de plantas metales en sus raíces que en las partes aéreas (hoja, tallo y
sobrevivieron a la exposición a los suelos mineros, mostraron una reducción brotes), siendo considerados como fitoestabilizadores de Cd, Cu,
crecimiento en comparación con los controles, lo que indica un fuerte estrés Ni, Pb y Zn. Este es el caso de A. alata para Ni y Zn
condiciones producidas por los metales. Esta situación puede darse en (FBC > 1), lo que contrasta con otros resultados que indican su
excluidores de metal cuando su capacidad para restringir la absorción de metal capacidad de translocar As, Cd y Zn de las raíces a la
y/o el almacenamiento raíz se excede debido a la gran disponibilidad de metal brotes en relaves mineros de Cajamarca, en Perú (Bech et al.
en el suelo (Bech et al. 2012). La resistencia de los metales en las plantas 2016). C. recta mostró un perfil similar de bioacumulación y translocación
depende de los mecanismos de restricción de la translocación de metales al (BAF y TF < 1), coincidiendo con
disparar o en la acumulación de metales en forma no tóxica. Calamagrostis epigejos y Calamagrostis arundinacea
El primero es más común para las especies que son sensibles fitoestabilización de Cd (Lehmann y Rebele 2004).
y tolerante a los metales, mientras que la acumulación es la preferida Sin embargo, difirió de los altos niveles de Al y Pb en
estrategia para especies que crecen en suelos contaminados (Trakal dispara Calamagrostis ligulata creciendo en humedales cerca

Fig. 4 Factor de translocación medio

(TF) valores (± SD) para Cd, Cu,
Pb, Ni y Zn en A. alata, C.
recta, C. jubata, F. gliceriantha,
J. bufonius, M. lupulina, P.
clandestinum, S. ichu y W.
nubigena, después de cuatro meses de
exposición a relaves mineros
Huancapetí, Mesapata o Santa
Rosa de Jangas. Valores por encima de rojo
la línea indica hiperacumulador
especies

Valores de P. después de ANOVA entre especies para cada metal

Discos compactos cobre Ni Pb zinc

F 1.67 1.30 2.53 1.41 1.29

p < 0,05 0.18 0.31 0.051 0.26 0.31

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33964 Res. de contaminación científica ambiental (2018) 25: 33957–33966

Relaves mineros de Huancapetí y Mesapata (Bobadilla et al. filtra y ayuda a precipitar e inmovilizar los metales en los suelos (Lock
2013). De manera similar, C. jubata no mostró ninguna capacidad 2006). Otro caso de hiperacumulación fue A. alata con un TF = 1.94 para
particular de bioacumulación o translocación, lo que concuerda con la Pb, lo cual es consistente con hallazgos similares en sitios contaminados
capacidad fitoestabilizadora de Cortaderia toetoe en Nueva Zelanda y en los Andes peruanos (Bech et al. 2016).
Australia para Cu, Fe, Pb y Zn en las raíces (Robinson y Anderson 2007) En estos casos particulares, las plantas expuestas a altas concentraciones
y de Cortaderia seollana en sistemas de humedales para metales (Temel de metales pueden no restringir su acumulación en las partes aéreas, lo
et al. 2017). que resulta de gran interés para la remediación de suelos de metales
La translocación de Pb suele ser pequeña en las plantas, lo que indica objetivo (Bech et al. 2016).
que no hay transferencia de las raíces a los brotes, posiblemente debido En general, nuestros resultados sugieren que la mayoría de las
a la toxicidad del Pb (Yoon et al. 2006). En nuestro estudio, además de especies utilizadas en este estudio son candidatas potenciales para la
un BCF de 2,15 en Cd, F. gliceriantha no mostró ninguna capacidad de fitorremediación, aunque pueden mostrar un desempeño más bajo en
bioacumulación particular, con valores de BAF, BCF y TF por debajo de 1. suelos altamente contaminados y relaves mineros. C. jubata, por ejemplo,
Sin embargo, sí acumuló Pb (Xÿ= 960,31 mg/kg) y Zn (Xÿ= 886,17 mg/ no mostró valores relevantes de BCF, BAF o TF, pero a sus parientes les
kg) en las raíces, mostrando un comportamiento similar al de Festuca fue mejor en suelos menos contaminados (Robinson y Anderson 2007).
rubra para Cu y Mn (Padmavathiamma y Li 2009), lo que ha demostrado Lo mismo se aplica a S. ichu, P. clandestinum o M. lupulina, lo que
ser útil como fitoestabilizador en presencia de cal y lodo rojo (Gray et al., sugiere que las plantas hiperacumuladoras y fitoestabilizadoras pueden
2006) o cenizas volantes (Gajiÿ et al., 2016). Una especie relacionada, funcionar mejor en suelos con bajos niveles de metales, como se ha visto
Festuca arundinaceae, es capaz de acumular Zn y eliminar hidrocarburos para C. ligulata y J. imbricatus en los humedales andinos de Perú (Bobadilla et al. 2013).
aromáticos policíclicos (HAP) de suelos contaminados (Chekol y Vough La selección de especies de plantas apropiadas para fines de
2002; Sun et al. 2011). Nuestros resultados indican un FBC alto de J. fitorremediación es un paso crucial, que depende también de las
bufonius para Cd (3,91), Cu (1,79) y Ni (18,36) como se ve en Junus condiciones ambientales, los niveles de contaminantes, el tipo de suelo
balticus (Almeida et al. 2006), lo que sugiere su uso potencial para la y la capacidad de propagación, entre otros. Aunque los métodos de
remediación basada en la fitoestabilización. El género Juncus ha sido propagación de plantas están bien definidos, este es el primer trabajo
ampliamente estudiado con fines de fitorremediación (Syranidou et al. que describe la propagación exitosa de las especies reportadas aquí en
2017). Juncus effusus se describió como un fitoestabilizador eficiente condiciones de gran altitud. En este estudio, evaluamos la capacidad de
para Pb, Cd y Mg (Najeeb et al. 2009, 2011, 2017) y As (Favas et al. acumulación de metales de nueve especies de plantas andinas nativas
2012), mientras que Juncus subsecundus se utilizó para la reducción de después de la exposición a suelos contaminados de áreas de relaves
PAH en suelos (Zhang et al. 2012). mineros bajo condiciones controladas. Identificamos a A. alata, J.
bufonius, P. clandestinum y W. nubigena como hiperacumuladores y
fitoestabilizadores de metales específicos, lo que indica por primera vez
Según Baker y Brooks (1989), solo A. alata (2468 mg/kg), M. lupulina su capacidad de fitorremediación. Esta información representa una
(2294 mg/kg), P. clandestinum (1032 mg/kg) y S. ichu (1325 mg/kg) herramienta potencial para la recuperación de suelos impactados por
pueden considerarse como hiperacumuladores de zinc, ya que estas residuos mineros en la región andina del Perú.
especies pudieron acumular más que el valor umbral para cualquier
metal (es decir, 1000 mg/kg). P. clandestinum ha sido descrito como un Agradecimientos Este trabajo fue financiado por el Programa Nacional de
Innovación para la Competitividad y Productividad (Innova Perú, contrato n° 162-
buen bioacumulador de Cd en suelos contaminados en Sudáfrica (Okem
PNICP-PIAP-2015). También estamos muy agradecidos al Ing. Zenobio Ospina
et al. 2015), lo cual es compatible con nuestros hallazgos para Zn (TF = Oré por su invaluable ayuda con la propagación de plantas en invernaderos y al
1.14). S. ichu tiene poco uso en fitorremediación; sin embargo, su pariente Dr. Edwin J. Palomino por la organización y logística de campo en Huaraz.
Stipa barbata se ha utilizado en suelos contaminados en Irán con buena
capacidad de bioacumulación de As (Sharifi et al. 2012), mientras que
Stipa hohenackeriana tuvo un desempeño similar para Ni en las raíces y
brotes, y se consideró un hiperacumulador de Cd y Pb (Hassani et al. Referencias
2014). Las especies del género Werneria son escasamente utilizadas
con fines de fitorremediación, siendo el único reporte de una especie en Ali H, Khan E, Sajad MA (2013) Fitorremediación de metales pesados: conceptos
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brotes (Ginocchio et al. 2008). Sin embargo, W. nubigena fue la única
(2006) Comparación del papel del junco marino Scirpus maritimus y el junco
especie vegetal que mostró un TF > 1 para todos los metales, Cd (2,36), marino Juncus maritimus en términos de concentración, especiación y
Cu (1,7), Ni (2,42), Pb (1,17) y Zn (1,43). Por lo tanto, esta especie puede bioacumulación de metales en el sedimento estuarino. Contaminación
ambiental 142:151–159
ser de especial interés para la fitorremediación, ya que se encuentra
ampliamente distribuida en los Andes de altura, especialmente en Baker AJM, Brooks RR (1989) Plantas superiores terrestres que hiperacumulan
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