Reproducción del pez erizo, Diodon holocanthus

(Pisces: Diodontidae) en la plataforma continental

del Pacífico Central Mexicano
Gabriela Lucano-Ramírez, Edith Peña-Pérez, Salvador Ruiz-Ramírez, Jorge Rojo-Vázquez &
Gaspar González-Sansón
Departamento de Estudios para el Desarrollo Sustentable de Zonas Costeras, Universidad de Guadalajara. V. Gómez
Farias 82, San Patricio-Melaque, Jalisco, México. 48980, Jalisco, México. Tel: (052-315) 3556330, Fax (052 315)
3556331; [email protected], [email protected], [email protected],
[email protected]

Recibido 03-ii-2010. Corregido 12-X-2010. Aceptado 14-xi-2010.

Abstract: Reproduction of the Spiny Puffer, Diodon holocanthus (Pisces: Diodontidae) in the continental
shelf of Mexican Central Pacific. Diodon holocanthus is an important economic and ecological species of the
demersal fish community, caught as bycatch from local shrimp fishery. The reproductive biology of this long-
spine porcupinefish has not yet been described, and reproductive season, the sex ratio, length distribution, length
at first gonad maturity, and the gonad macro and microscopic features are described. A total of 400 organisms,
ranging from 5.0 to 40.3cm (average 18.4cm) total length, were caught from the continental shelf of the Central
Mexican Pacific, from December 1995 and December 1998. Sex ratio was 1:0.86 females to males (n=253).
The length at which 50% of the individuals showed maturing gonads was 19.7cm for females and 20.1cm for
males. Length of the smallest organism with ripe gonads was 12.2cm for females and 13cm for males. Four
gonadal maturation stages were found in both sexes, and five oocyte development phases were identified. The
oocyte development pattern is of asynchronous type, which means the species can reproduce several times a
year. Testicle development is lobular type, as in most teleost fishes. Monthly mean values of the gonad-somatic
index suggest the reproduction activity peaks in June, and September-December. Rev. Biol. Trop. 59 (1): 217-
232. Epub 2011 March 01.

Key words: reproduction, Diodontidae, balloonfish, gonadal maturation, sex ratio.

La familia Diodontidae consta de dos menos dispersos (Bussing & López 1994).
géneros y 15 especies que se caracterizan por Estas especies prefieren sitios planos abundan-
ser peces de talla pequeña a moderada (12 a tes en vegetación, arrecifes coralinos y áreas
30cm), cuerpo robusto, cabeza grande y obtusa, de mangle (Randall 1967, Nagelkerken & Dor-
mandíbulas transformadas en un pico consti- enhbosch 2000, Patton 2009). Se conoce que
tuido por un sólo diente en cada mandíbula, Diodon holocanthus Linnaeus 1758, al igual
aberturas branquiales sin opérculo, piel sin que otros peces e invertebrados marinos, puede
escamas típicas y el cuerpo cubierto de espinas contener una sustancia neurotóxica de origen
muy fuertes (Allen & Robetson 1994, Bussing bacteriano en la piel y órganos denominada
& López 1994). Los peces erizo habitan mares tetrodotoxina (Chen & Chou 1998).
tropicales y templados, son comunes en aguas Las especies de la familia Diodontidae
costeras someras y en ocasiones penetran en aparecen en listados ictiofaunísticos del Pacífi-
aguas salobres y dulces. Generalmente, son co mexicano en donde su abundancia se reporta
solitarios o forman pequeños grupos más o como baja o escasa (Ramírez-Hernández &

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Carrillo-González 1961, Ramírez-Hernández (19° 21’ N, 105° 01’ W) hasta Cuyutlán en el
& Páez-Barrera 1964, Van Der Heiden & Fin- estado de Colima (18°55’ N, 104° 07’ W). La
dley 1988, Acal & Arias 1990, Galván-Magaña línea de la costa es irregular y presenta tres
et al. 1996). En la plataforma continental de los accidentes importantes, constituidos por Bahía
estados de Jalisco y Colima, en México, se han de Tenacatita, Bahía de Navidad y el grupo
realizado algunos estudios de carácter general de bahías Manzanillo-Santiago, el resto de la
sobre los recursos de fondos blandos y rocosos, línea costera está formada por zonas arenosas
en donde la familia Diodontidae, está repre- relativamente extensas y poco protegidas en
sentada con tres especies: Chilomycterus reti- donde se localizan las playas Cuitzmala, El
culatus (Linneaus 1758), D. hystrix Linnaeus Coco, Tepalcates y Cuyutlán (González-Sansón
1758 y D. holocanthus (Aguilar-Palomino et et al. 1997).
al. 1996, González-Sansón et al. 1997, Aguilar-
Palomino et al. 2001, Lucano-Ramírez et al. Recolecta de muestras. Mensualmente,
2001a, Rojo-Vázquez et al. 2001). Raymundo- de diciembre de 1995 a diciembre de 1998, se
Huizar & Chiapa-Carrara (2000) realizaron un llevaron a cabo muestreos nocturnos a bordo
estudio sobre la alimentación de D. histrix y D. del Barco de Investigación Pesquera V (BIP V),
holocanthus, y concluyeron que las dos espe- propiedad de la Universidad de Guadalajara.
cies presentan un espectro trófico compuesto El BIP V tiene 12m de eslora y está equipado
por 79 y 61 entidades alimenticias, respectiva- para la pesca de arrastre de camarón con redes
mente, entre los cuales abundan los bivalvos, por ambas bandas. Los arrastres se realizaron
gasterópodos y braquiuros. Fujita et al. (1997) con redes camaroneras tipo semiportuguesa,
describieron las características histológicas de abertura de trabajo en la boca de 6.9m, altura
los ovarios y el ciclo de reproducción anual de de relinga de 1.15m y tamaño de malla estirada
D. holocanthus, en Okinawa, Japón. en el copo de 38mm. La duración promedio de
Muchas de las investigaciones ictiológicas cada arrastre fue de 30 minutos, a una veloci-
se enfocan el estudio de los recursos pesqueros dad media de dos nudos.
de importancia comercial y no se está dando Los individuos de D. holocanthus fueron
suficiente atención a especies que se capturan, separados del resto de la fauna capturada y
pero que su destino no es el consumo directo, y para su ubicación taxonómica se siguió la des-
que pueden ser aprovechadas con menor inten- cripción de Allen & Robertson (1994). De cada
sidad debido a la facilidad de captura; sucede individuo se registró la longitud total (LT) en
lo mismo, con las especies que no poseen valor centímetros (±0.1cm) y el peso total (PT) en
económico, sin embargo tienen una función gramos (±0.1g). Los ejemplares se disectaron
ecológica importante en los ecosistemas coste- para extraer las gónadas y se obtuvo el peso de
ros (Martínez 1988). las mismas (PG) en gramos (±0.1g), y el peso
A pesar de que D. holocanthus se captura de los organismos sin gónada (Psg) en gramos
de manera regular en la pesca de arrastre no (±0.1g). Se registró el sexo y se estimó el
hay estudios biológicos sobre esta especie. El estadio de maduración de la gónada mediante
presente trabajo tiene como objetivo principal la observación macroscópica, tomando como
el analizar los principales aspectos reproduc- referencia la clasificación cualitativa de Holden
tivos y poblacionales de la especie Diodon & Raitt (1975) modificada por Santos-Martínez
holocanthus que es capturado en la plataforma (1989). Las gónadas fueron etiquetadas y pre-
continental del Pacífico central mexicano. servadas en formol neutro al 10% para su pos-
terior procesamiento histológico.
MATERIALES Y MÉTODOS El procesamiento histológico consistió en
la deshidratación con alcohol etílico en con-
Área de estudio. La zona de estudio inclu- centración creciente, inclusión en parafina,
ye desde Punta Farallón en el estado de Jalisco obtención de cortes de 6mm y tinción con

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hematoxilina-eosina. Se realizaron observacio- comparaciones múltiples de Tukey (Zar 1996).
nes con un microscopio de luz Axiostar Plus Todas las pruebas se realizaron con nivel de
(Zeiss). Para la descripción microscópica del significación de 0.05.
ovario se tomaron como referencia los trabajos
realizados por Yamamoto & Yamazaki (1961),
RESULTADOS
Cerisola (1984), Peralta-Carranco (1991) y
Lucano-Ramírez et al. (2001c). Para la descrip- Talla y composición por sexo. Se reco-
ción microscópica del testículo se utilizaron los lectaron en total 400 individuos de D. holo-
trabajos realizados por Hyder (1969) y Lucano- canthus, los cuales presentaron una amplitud
Ramírez (1998). Se obtuvieron mediciones de de tallas entre 5.0 y 40.4cm y la talla promedio
los ovocitos con una Cámara Digital Motic fue de 18.5±0.35cm; la mayor frecuencia de
acoplada al microscopio y conectada a una individuos se encontró en la marca de clase de
computadora. 11.0cm. Los organismos a los cuales no se les
Se calculó el índice gonadosomático (IGS)
identificó el sexo presentaron longitud prome-
de cada individuo mediante la expresión pro-
dio de 12.9±0.39cm (longitud mínima y máxi-
puesta por Rodríguez-Gutiérrez (1992):
ma de 5.0cm y 29.0cm respectivamente) Las
hembras presentaron una longitud total míni-
IGS = (PG/Psg) * 100 (1)
ma de 8.0cm, una máxima de 40.4cm y prome-
dio de 21.4±0.49cm; mientras que los machos
donde: PG es el peso de la gónada, Psg es el
presentaron talla mínima de 7.3cm, máxima de
peso del pez sin gónada
35.1cm y promedio de 22.4±0.60cm (Fig. 1).
Se analizó la proporción sexual conside-
El ANDEVA mostró que no existió diferencia
rando la muestra total, anual y por clase de
longitud. Las probables diferencias entre sexos significativa entre la talla promedio de hembras
se analizaron mediante la prueba de Ji2 (Zar y machos (F1, 251=2.964, P=0.086).
1996).
Para estimar la longitud total en donde el No fue posible identificar el sexo a 147
50% de los individuos se encontraban maduros individuos; del resto se identificaron 136 hem-
sexualmente (L50), se ajustó la ecuación logísti- bras (54%) y 117 machos (46%), lo que resulta
ca a la fracción de peces maduros que presenta- una proporción sexual de 1:0.86 (hembras por
ron gónadas en los estadios de desarrollo II, III machos); esta diferencia no fue estadística-
y IV de acuerdo a la escala de Holden & Raitt mente significativa (Ji2=1.03, P>0.05) respecto
(1975) modificada por Santos-Martínez (1989), de la proporción teórica esperada 1:1. En el
y se procedió según la expresión análisis de la proporción de sexos por año
(Cuadro 1), solo en 1995 se encontró diferencia
PL = 1 / [1+e (ax+b) ] (2) estadística significativa. La proporción sexual
por clase de longitud (Cuadro 2), no presentó
donde: PL es el porcentaje de individuos madu- diferencia estadística significativa. Los tres
ros a la longitud x, a y b son parámetros de la aspectos analizados señalan que la proporción
ecuación de regresión (Echeverría 1987). de sexos de D. holocanthus está en equilibrio.
Mediante el programa STATGRAPHICS
7.0 se realizaron diferentes análisis de varianza Descripción macroscópica de los esta-
(ANDEVA), en donde se comparó el diámetro dios de desarrollo de las gónadas. En D.
de los ovocitos para los distintos meses y fases holocanthus, los ovarios y los testículos se
de desarrollo, la longitud promedio por sexo y disponen longitudinalmente al cuerpo, forman
las variaciones del IGS promedio mensual de estructuras pareadas (lóbulos) a manera de
hembras y machos. Cuando se rechazó la hipó- sacos y de tamaño aproximadamente similar;
tesis nula del ANDEVA, se empleó la prueba de los lóbulos se fusionan en la región próxima al

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 80
70
60

Frecuencia
50
40
30
20
10
0
5 8 11 14 17 20 23 26 29 32 35 38 41

Longitud total (cm)

H=21.4cm M=22.4cm In=12.9cm

Fig. 1. Distribución de frecuencias de tallas de hembras y machos de D.

holocanthus en la costa de Jalisco y Colima, México. H=hembras, M=machos y
In=indeterminados.
Fig. 1. Length frequency distribution of males and females of D. holocanthus
caught in the coast of Jalisco and Colima, Mexico. H=females, M=males and
In=indeterminate.

CUADRO 1
Proporción sexual anual de D. holocanthus

Table 1
Annual sex ratio of D. holocanthus

Proporción Valor de Difiere de

Año No P
H:M Ji2 calculado 1:1
95 27 0.29 7.25 SI <0.05
96 68 0.70 1.77 NO >0.05
97 73 0.97 0.00 NO >0.05
98 85 1.23 0.96 NO >0.05

CUADRO 2
Proporción sexual por clase de talla de D. holocanthus

TABLE 2
Sex ratio by lenght class of D. holocanthus

Marca de clase (cm) No H:M Ji2 Dif. P

7.0-12.9 22 1.2 0.04 NO >0.05
13.0-15.9 23 0.53 1.56 NO >0.05
16.0-18.9 31 0.47 3.22 NO >0.05
19.0-21.9 53 0.89 0.07 NO >0.05
22.0-24.9 42 0.5 4.02 SI <0.05
25.0-27.9 39 1.29 0.41 NO >0.05
28.0-30.9 29 1.63 1.24 NO >0.05
31.0-42.9 14 1.33 0.07 NO >0.05

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orificio urogenital y se encuentran suspendidos robustos, firmes y turgentes al tacto, de color
en posición anterior a la vejiga natatoria. blanco nacarado, y presentaron líquido esper-
mático cuando se les aplicó ligera presión.
Hembras: Inmaduro (I). Los individuos Desovado (IV). La longitud promedio de los
con gónadas inmaduras presentaron una longi- organismos fue de 25.9±0.97cm y peso pro-
tud promedio de 15.0±0.70cm y un peso prome- medio de 718.7±43.84g, en las gónadas el
dio de 192.6±23.86g; las gónadas presentaron peso promedio fue de 8.9±1.39g. Los testículos
peso promedio de 0.6±0.09g. En los ovarios se mostraron flacidez, color cremoso pardo y con
observó una coloración rosa traslúcida y no se restos de líquido espermático. En todos los
observaron huevos a simple vista. Desarrollo estadios, la capa externa del testículo fue lisa.
(II). Los organismos en este estadio alcanzaron
un promedio en la longitud de 20.2±0.71cm y Descripción de las fases de ovoci-
de peso de 414.7±31.17g. El peso promedio tos. Hembras: Fase 1. Ovocitos Cromatina
de los ovarios fue de 7.8±1.86g, y coloración Nucléolo (CN). El área del citoplasma se apre-
rojiza, fue posible distinguir algunos hueve- cia reducida comparativamente con el núcleo,
cillos a simple vista. Maduro (III). Los ejem- dentro del cual, se observaron nucléolos; el
plares de este estadio en promedio midieron diámetro promedio de estos ovocitos fue de
23.4±0.82cm y pesaron 612.7±47.63g. Las 58.6±0.62µm. Fase 2. Ovocitos en Perinucleó-
gónadas fueron de mayor tamaño que en los lo (OP). El diámetro promedio de estos ovo-
demás estadios, alcanzaron un peso prome- citos fue de 89.3±1.46µm; en la periferia del
dio de 40.2±8.58g. Los ovarios fueron de núcleo se observaron algunos nucléolos; el área
color naranja amarillento con vasos sanguí- del citoplasma se incrementó respecto de los
neos superficiales visibles; se observaron los ovocitos de la fase anterior. Fase 3. Ovocitos
huevos a simple vista. Desovado (IV). Las con Vesículas Vitelinas (VV). En los ovocitos
hembras presentaron una longitud promedio de se observó menor cantidad de nucléolos en el
25.4±0.76cm y un peso de 640.6±59.29g. Las núcleo que en aquellos de la fase anterior; se
gónadas desovadas alcanzaron un peso prome- incrementó el área del citoplasma y en el mismo
dio de 7.6±0.88g. Los ovarios mostraron una se presentaron vesículas vitelinas, las cuales
coloración rosa pálido y se observaron restos señalan el inicio de la formación del vitelo pri-
de huevos. Los ovarios presentaron la super- mario; estos ovocitos alcanzaron un diámetro
ficie rugosa y aspecto de sacos relativamente promedio de 214.6±5.27µm. Fase 4. Ovocitos
vacíos. en Vitelogénesis Primaria (VP). Los ovocitos
en esta fase presentaron un diámetro promedio
Machos: Inmaduro (I). La longi- de 467.6±16.96µm; en el núcleo se observaron
tud promedio de los machos en este esta- algunos nucléolos; se incrementó notablemente
dio, fue de 15.6±0.63cm y peso promedio de la superficie del citoplasma, en donde se identi-
186.4±28.81g. El peso promedio de las góna- ficaron vesículas vitelinas y glóbulos de vítelo.
das fue de 0.5±0.08g. Los testículos fueron de Fase 5. Ovocitos en Vitelogénesis Secundaria
color blanco transparente. Desarrollo (II). Los (VS). En esta fase el diámetro promedio de los
organismos, mostraron un promedio de talla y ovocitos fue de 687.5±8.01µm; se identificaron
peso de 22.8±0.95cm y 496.6±60.94g, respec- algunos nucléolos en el núcleo; nuevamente se
tivamente. El peso promedio de las gónadas observó un incremento sustancial en el área
fue de 2.8±0.31g. Los testículos presentaron del citoplasma y se observó gran cantidad de
un color blanco cremoso. Maduro (III). Los glóbulos de vítelo.
organismos de este estadio, mostraron talla Se observó un aumento en el diámetro de
promedio de 26.5±0.71cm y peso promedio de los ovocitos según pasan las diferentes fases
754.2±44.31g. Las gónadas alcanzaron peso de desarrollo (progresión de la ovogénesis).
promedio de 21.6±2.29g. Los testículos fueron En la fase cromatina nucléolo se encontró el

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promedio mínimo (58.6±0.62µm) y el prome- ovocitos en vitelogénesis primaria (VP) con
dio máximo (687.5±8.01µm) se presentó en la diámetro promedio de 558.4±51.74µm (Fig.
fase, vitelogénesis secundaria. A medida que 2b). Maduro o Estadio III. En este estadio se
avanza el desarrollo de los ovocitos, el diáme- observaron las cinco fases de desarrollo de ovo-
tro de los mismos se incrementa claramente. citos: ovocitos cromatina nucléolo (CN) con un
El ANDEVA mostró que el incremento en el diámetro promedio de 67.3±2.27µm; ovocitos
diámetro difiere de manera significativa entre en perinucléolo (OP) de diámetro promedio
las distintas fases desarrollo de los ovocitos (F4, 109.8±5.04µm; ovocitos con vesículas vitelinas
1910=3751.127, P=0.001). (VV) de 243.7±8.42µm de diámetro promedio;
Microscópicamente, se observa que el ovocitos en vitelogénesis primaria (VP) con
ovario está envuelto por una capa de tejido diámetro promedio de 484.7±19.24µm y vite-
muscular o túnica ovárica. Debajo de ésta se logénesis secundaria (VS) de 711.8±7.51µm
forman los sacos ovígeros o lamelas, en donde de diámetro promedio (Fig. 2c). Desovado o
se desarrollan los ovocitos. Entre los ovocitos Estadio IV. Se presentaron las siguientes fases
se encuentran fibras de tejido conectivo, vasos ovocitos: ovocitos cromatina nucléolo (CN) de
sanguíneos y epitelio germinal. Dentro del ova- 65.3±0.95µm como diámetro promedio; ovo-
rio se observaron diferentes fases de madura- citos en perinucléolo (OP) con diámetro de
ción de ovocitos, lo cual indica que los ovocitos 110.2±3.65µm; ovocitos con vesículas vitelinas
tienen un patrón de desarrollo asincrónico. (VV) de diámetro promedio de 208.5±6.95µm;
Microscópicamente, en el testículo se ovocitos en vitelogénesis primaria (VP) con
observó una membrana que lo rodea, la túni- un diámetro promedio de 309.1±22.10µm y
ca albugínea. Hacia el centro de la gónada ovocitos en vitelogénesis secundaria (VS) de
se distinguen septos de tejido intersticial que 565.5±21.17µm de diámetro promedio (Fig. 2d).
divide los lóbulos y dentro de éstos se obser-
van los cistos, en su interior se lleva a cabo la Machos: Inmaduro o Estadio I. En los
espermatogénesis. Cuando se forman los esper- testículos de este estadio la túnica albugínea
matozoides, estos migran hacia el conducto es delgada. El tejido intersticial se encuentra
principal del testículo para ser liberados. Por en todo el testículo, pero es más abundante en
la distribución que presentan los cistos en el la parte central. En la parte media del testículo
interior del testículo, el patrón de organización se observan los lóbulos dentro de los cuales
es de tipo lobular. se ubican los cistos. (Fig. 3a). En desarrollo o
Estadio II. La túnica albugínea es delgada, el
Descripción microscópica de los estadios tejido intersticial que se observa en el centro
de madurez de D. holocanthus. Hembras: del testículo es de menor cantidad que en el
Inmaduro o Estadio I. En este estadio se pre- estadio anterior debido a la presencia de peque-
sentaron las tres primeras fases de desarrollo ños grupos de espermatozoides. Se distingue
de los ovocitos: ovocitos cromatina nucléolo una mayor cantidad de cistos en diferente grado
(CN) con diámetro promedio de 53.3±1.32µm; de desarrollo celular (Fig. 3b). Maduro o Esta-
ovocitos en perinucléolo (OP) teniendo diá- dio III. La túnica albugínea es más gruesa. La
metro promedio de 75.5±1.81µm y ovocitos cantidad del tejido intersticial es menor, debido
con vesículas vitelinas (VV) de 166.6±8.93µm a la gran concentración de espermatozoides que
de diámetro (Fig. 2a). En desarrollo o Estadio se observan. Los lóbulos presentan cistos en
II. Se observaron las siguientes fases de ovo- diferente grado de desarrollo celular, algunos
citos: ovocitos cromatina nucléolo (CN) con cistos se encuentran abiertos y vacíos debido
diámetro promedio 53.7±0.94µm; ovocitos en a la migración de los espermatozoides hacia el
perinucléolo (OP) con diámetro promedio de conducto principal (Fig. 3c). Desovado (IV).
92.3±2.25µm; ovocitos con vesículas viteli- Túnica albugínea delgada. El tejido intersticial
nas (VV) con diámetro de 218±12.98µm, y es de mayor cantidad debido a la liberación o

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Fig. 2. Cortes de ovarios de D. holocanthus en distintos estadios de madurez mostrando las diferentes fases de desarrollo
de los ovocitos. (A) Ovario inmaduro. (B) Ovario en desarrollo. (C) Ovario maduro. (D) Ovario desovado. Ovocitos en
cromatina nucléolo (CN), ovocitos en perinucléolo (OP), ovocitos con vesículas vitelinas (VV), ovocitos en vitelogénesis
primaria (VP) y ovocitos en vitelogénesis secundaria (VS). Técnica hematoxilina-eosina. 50X.
Fig. 2. Sections of ovarios of D. holocanthus in different stages of maturity showing the different phases of development
of the oocytes. (A) Inmature ovary. (B) Ovary in development. (C) Mature ovary. (D) Ovary spawn. Chromatin nucleolar
oocytes (CN), Perinucleolar oocyte (OP), Yolk vesicles oocytes (VV). Primary yolk oocyte (VP) and Secondary yolk oocyte
(VS). Hematoxylin-eosin stain. 50X.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 217-232, March 2011 223
Fig. 3. Corte de testículo de D. holocanthus en distintos estadios de madurez. (A) Testículo inmaduro. (B) Testículo en
desarrollo. (C) Testículo maduro. (D) Testículo desovado. Túnica (T), Tejido intersticial (TI), Cistos (CI), grupos de
espermatozoides (EZ). Técnica hematoxilina-eosina 100X.
Fig. 3. Sections of testicle of D. holocanthus in different stages of maturity. (A) Inmature testicle. (B) Testicle in
development. (C) Mature testicle. (D) Testicle spawn. Tunica (T), Interstitial tissue (TI), Cyst (CI), spermatozoa (EZ).
Hematoxylin-eosin satín. 100X.

224 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 217-232, March 2011
desove de los espermatozoides. Se observan en el mes de enero (53.8%) y el menor porcen-
pocos cistos con diferente desarrollo celu- taje ocurrió en diciembre (9.1%), este estadio
lar. Aún se observan algunos espermatozoides se observó en casi todos los meses de muestreo
agrupados en el conducto principal del testículo (excepto febrero). Desarrollo (II): A inicio de
(Fig. 3d). año se registraron porcentajes importantes de
organismos en este estadio, pero no fue hasta
Variación del índice gonadosomático. Se junio que alcanzó su mayor porcentaje (80%) y
observó que tanto en hembras como en machos, en noviembre se presentó el menor porcentaje
en los primeros meses del año, los valores del (15.4%). Maduro (III): Este estadio alcanzó
IGS se presentaron bajos, en junio ocurrió un su mayor porcentaje a finales de año a partir
incremento en ambos sexos, posteriormente en del mes de octubre (66.6%), le siguió el mes
julio y agosto el IGS disminuyó en hembras y de Noviembre (61.5%) y el menor porcentaje
machos. En las hembras, el IGS se incrementa se observó en marzo (5%) (Fig. 5a). Desova-
en septiembre y presenta el valor máximo en do (IV): En el mes de febrero se observó el
octubre. En los meses de noviembre y diciem- porcentaje más alto (100%) y en el mes de
bre el IGS disminuyó pero los valores no fue- noviembre se presentó el porcentaje más bajo
ron tan bajos como a inicios del año. Para los (7.7%) (Fig. 5a). Las hembras con ovarios
machos, el IGS se observó alto de septiembre maduros se presentaron en junio y de septiem-
a diciembre, aunque se presentó una ligera dis- bre a diciembre.
minución en octubre, pero ésta no es tan baja en
comparación como se observó a inicios del año Variación mensual de los estadios de
(Fig. 4). Se compararon mediante un ANDE- madurez gonádica: Machos: Inmaduro (I): El
VA los valores mensuales del IGS de ambos mayor porcentaje de este estadio se presentó en
sexos y tanto en las hembras (F10, 118=6.324, el mes de enero (100%) y el menor porcentaje
P=0.001), como en los machos (F10, 88=8.243, se observó en octubre (7.1%); en febrero se
P=0.001), se presentaron diferencias significa- presentó un 50% de este estadio, y en el resto
tivas entre los mes del año su presencia fue escasa. Desarrollo
(II): El mayor porcentaje de este estadio ocu-
Variación mensual de los estadios de rrió en el mes de agosto (66.7%), el menor se
madurez gonádica: Hembras. Inmaduro (I): observó en octubre (7.1%) y su presencia en
El mayor porcentaje de este estadio se presentó el resto del año fue menor. Maduro (III): Este

12

10
Índice gonadosomático

0
E F M M J J A S O N D

Hembras Machos

Fig. 4. Variación mensual del índice gonadosomático (media±E.S.) de hembras (A) y machos (B) de D. holocanthus.
Fig. 4. Monthly variation in the gonadosomatic index (median±S.E.) of females (A) and males (B) of D. holocanthus.

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 A 100

80

Porcentaje de madurez 60

40

20

0
E F M M J J A S O N D

B 100

80
Porcentaje de madurez

60

40

20

0
E F M M J J A S O N D

Inmaduro Desarrollo Maduro Desovado

Fig. 5. Porcentaje de los estadios de madurez gonádica de hembras (A) y machos (B) de D. holocanthus en los diferentes
meses de muestreo.
Fig. 5. Percentage of the stages of maturity gonadic of female (A) and male (B) of D. holocanthus in the different months
of sampling.

estadio alcanzó el 100% en septiembre, en los diámetro promedio de los ovocitos para cada
siguientes tres meses el porcentaje disminuyó uno de los estadios de madurez de las distintas
a 85.7%, 83.3% y 75%, respectivamente; en fases de desarrollo encontradas. En general,
el mes de agosto se registró el porcentaje más se aprecia que a medida que se incrementó el
bajo (33.3%). Desovado (IV): Este estadio se desarrollo de la gónada, mayor fue el diámetro
presentó en cinco meses, el mayor porcentaje de los ovocitos. No se observó una clara dife-
(42.8) se encontró en marzo, mientras que el rencia en el diámetro de los ovocitos en las tres
menor se observó en mayo (11.1%) (Fig. 5b). primeras fases de desarrollo (CN, OP y VV)
Los machos con testículos maduros se presen- de los cuatro estadios de desarrollo gonadal
taron de junio a diciembre. (inmaduro, en desarrollo, maduro y desovado).
Se nota de forma clara, que los ovocitos de
Diámetro promedio de los ovocitos en las últimas dos fases son mas grandes (VP y
diferentes fases: En el Cuadro 3 se presenta el VS), los cuales se presentaron en los ovarios

226 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 217-232, March 2011
 CUADRO 3
Diámetro promedio de los ovocitos encontrados en cada uno de los estadios de madurez gonádica
de las fases de desarrollo de D. holocanthus

TABLE 3
Diameter average of the oocytes found in each of the stage of gonadic maturity in different stages
of development of D. holocanthus

Estadio Fase ovocitos No. Media

Inmaduro Cromatina nucleolo 195 53.3±1.3
Perinucleolo 166 75.5±1.8
Vesículas vitelinas 40 166.6±8.9
Desarrollo Cromatina nucleolo 310 53.8±0.9
Perinucleolo 154 92.3±2.3
Vesículas vitelinas 62 218.0±13.0
Vitelogénesis primaria 64 432.4±22.6
Maduro Cromatina nucleolo 69 67.3±2.3
Perinucleolo 45 109.8±5.0
Vesículas vitelinas 74 243.7±8.4
Vitelogénesis primaria 98 484.7±19.2
Vitelogénesis secundaria 229 711.8±7.5
Desovado Cromatina nucleolo 289 65.4±0.9
Perinucleolo 47 110.2±3.7
Vesículas vitelinas 50 208.5±6.9
Vitelogénesis primaria 69 309.1±12.6
Vitelogénesis secundaria 123 565.5±12.1

de mayor desarrollo (en desarrollo, maduro y CUADRO 4

desovado). Comparación múltiple de Tukey del diámetro promedio de
los ovocitos encontrados en cada uno de
Los diámetros promedio mayores se pre- los meses de muestreo
sentaron en los meses de junio y octubre. El
ANDEVA mostró diferencia estadística signi- TABLE 4
ficativa en el diámetro de los ovocitos en los Multiple comparison of Tukey’s test for the average
diameter of the oocytes found in each of
diferentes meses (F 8, 1906=55.534, P=0.001). the months of sampling
La prueba de comparación múltiple de Tukey,
agrupó los diámetros mensuales de los ovocitos Mes No. Promedio (μm) Grupos
en cinco grupos diferentes, entre los cuales, los Enero 161 79.5 X
meses de junio y octubre presentaron los mayo- Marzo 279 91.3 X
res diámetros (Cuadro 4). Julio 302 146.8 X
Mayo 199 153.0 X
Talla promedio de maduración sexual Diciembre 315 228.6 X
(L50): El 50% de las hembras de D. holocan- Septiembre 147 236.0 X
thus alcanzó la madurez sexual a los 19.7cm de Noviembre 298 260.7 X
longitud total (Fig. 6a). A su vez se determinó Junio 79 347.8 X
que el 50% de los machos alcanzó la madurez Octubre 135 479.9 X

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Fig. 6. Porcentaje hembras (A) y machos (B) maduros D. holocanthus recolectados en la costa de Jalisco y Colima, México.
Valores ajustados a la ecuación logística.
Fig. 6. Percent of mature female (A) and male (B) D. holocanthus collected in the coast of Jalisco and Colima, Mexico.
Data were fitted to the logistic equation.

sexual a los 20.1cm de longitud total (Fig. 6b). humano directo, sin embargo, posee cierto
La hembra y el macho de menor talla que pre- valor económico en algunos estados de Méxi-
sentaron gónadas en estadio de reproducción co, ya que de los ejemplares preparados se ven-
registraron tallas de 11.2 y 13.0cm de longitud den como artesanía (Holguín-Quiñones 1976).
total, respectivamente. Lo anterior también ocurre en algunas pobla-
ciones de la región costera de Jalisco y Colima
(observación personal). Además, las etapas
DISCUSIÓN juveniles de esta especie se comercializan
en acuarios como especies de ornato (Patton
D. holocanthus es una especie que no tiene 2009). En China esta especie se emplea en la
gran importancia en el comercio y consumo medicina tradicional (Tang 1987).

228 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 59 (1): 217-232, March 2011
 La longitud máxima encontrada en este diferencia, en el presente estudio se registró un
trabajo (40.3cm) resultó superior a la encontra- segundo pico en el IGS, el cual tiene mayor
da por otros autores. Para esta misma especie, duración. Estas diferencias pueden deberse
Allen & Robertson (1994), en el Pacífico orien- a la distinta localización geográfica de cada
tal tropical, registraron una talla máxima de estudio, que conlleva condiciones ambientales
29.0cm. Raymundo-Huizar & Chiapa-Carrara también diferentes. Se conoce que especies de
(2000) reportan una talla de 30.5cm. Respecto peces que viven en climas tropicales y sub-
a la talla mínima, en este estudio se registraron tropicales, pueden presentar varios periodos
tallas de 5.0cm, similar a la encontrada por reproductivos en comparación con especies de
Raymundo-Huizar & Chiapa-Carrara (2000). clima templado (Lagler et al. 1984).
Un elemento importante en la reproduc- El patrón de desarrollo de los ovocitos de
ción de los peces es la proporción de hembras y D. holocanthus es de tipo asincrónico, el cual
machos que integran una población. Sólo para consiste en presentar en el ovario ovocitos en
el año de 1995 se encontró diferencia en la pro- varias etapas de desarrollo. Los peces per-
porción sexual. Una explicación plausible, es tenecientes a este grupo generalmente tienen
que los datos de este año, sólo fueron obtenidos un largo periodo de desove (Peralta-Carranco
en un mes (diciembre). Por este motivo, se con- 1991). Este mismo patrón de desarrollo de
sidera que la población de D. holocanthus en ovocitos, lo presentan muchas especies de
la región de estudio está en equilibrio sexual. peces como es el caso del huachinango L.
No se localizaron referencias de trabajos sobre
peru (Reyna-Trujillo 1983, Lucano-Ramírez
este aspecto en esta especie. En general, para
1998, Santamaría-Miranda 1998), Palomera-
muchas especies de peces, una proporción
Sánchez (2004) en su trabajo con Scomberomo-
sexual diferente al equilibrio puede deberse a
rus Sierra, observó el mismo desarrollo y de la
que en algunas situaciones las hembras tienen
misma manera lo observaron Arcos-Huitrón &
mayor supervivencia que los machos o diferen-
Torres-Villegas (1990) en Baja California Sur
cias en la distribución y el hábitat que prefiere
en la macarela Scomber japonicus. En aguas
cada sexo (Santamaría-Miranda 1998).
continentales como en el Lago de Patzcuaro,
Diferentes autores han empleado la varia-
ción temporal del IGS para determinar el Michoacán, Peralta-Carranco (1991) también
periodo de reproducción en muchos peces encontró este tipo de desarrollo, en el Chiros-
(Lucano-Ramírez 1998, Palomera-Sánchez toma estor copándaro.
2004). Everson et al. (1989) y Gillanders et Diversos autores han descrito un número
al. (1999), ubican el periodo de reproducción diferente de fases en el desarrollo de los ovo-
mediante el diámetro de los ovocitos. En D. citos. Yamamoto & Yamazaki (1961) describen
holocanthus los máximos valores del diámetro diez fases, Cerisola (1984) reseña ocho fases,
de los ovocitos ocurren en los mismos meses Lucano-Ramírez et al. (2001c) definen siete
con picos en el IGS y con el mayor porcentaje fases y Palomera-Sánchez (2004) registró cinco
de individuos con gónadas maduras. Estas fases de desarrollo. En el presente trabajo se
coincidencias refuerzan la idea de que la acti- observaron cinco fases, al igual que Palomera-
vidad reproductiva de esta especie tiene mayor Sánchez (2004). Muchas de las características
intensidad en junio y en el periodo de septiem- del desarrollo del ovocito en D. holocanthus,
bre-diciembre. Para D. holocanthus, Fujita et son muy similares a las que describen los auto-
al. (1997) en Okinawa, Japón, registraron un res arriba mencionados. La diferencia entre el
pico en el IGS de hembras, el cual ocurrió en número de fases encontradas en los diferentes
el mes de mayo. Entre último trabajo y el pre- estudios puede deberse a un efecto del tamaño,
sente estudio existe una similitud, al presentar la intensidad y las condiciones del muestreo o
los valores máximos del IGS en meses conti- debido a que algunas fases ocurren de manera
guos (mayo y junio). También se observa una muy acelerada y su observación se hace difícil.

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 En el proceso de desarrollo normal del financiada por la Universidad de Guadalajara y
ovario, el aumento de biomasa corresponde a el CONACYT
un mayor tamaño de los ovocitos de las distin-
tas fases que lo integran. Para D. holocanthus
Resumen
se observó un aumento del promedio del diá-
metro de los ovocitos en los estadios III (madu- Diodon holocanthus es una especie con cierta impor-
ro) y IV (desovado). Conforme mayor es el tancia comercial y ecológica en la comunidad de peces
que forma la fauna de acompañamiento del camarón en la
tamaño de la gónada, mayor será el tamaño de
plataforma continental del Pacífico central Mexicano, y de
los ovocitos en distintas fases. Lo anterior tam- la cual no se conocen aspectos reproductivos. Por lo cual
bién se presentó en el huachinango, Lutjanus se obtuvieron el periodo de reproducción, la descripción
peru (Lucano-Ramírez 1998) y en la sierra, S. macro y microscópica de las gónadas, además de variables
sierra (Palomera-Sánchez 2004). poblacionales como: distribución de tallas, proporción
sexual y talla de madurez. En total se capturaron alrededor
El desarrollo testicular puede variar de
de 400 organismos, los cuales presentaron una talla mínima
una especie a otra. Palacios-Ceballos (1995), de 5.0cm, máxima de 40.3cm y promedio de 18.4cm, y fue-
menciona que existen básicamente dos tipos ron capturados en la plataforma continental en el Pacífico
de desarrollo testicular: el lobular y el tubular. central Mexicano, desde diciembre de 1995 a diciembre
Este autor encontró que en la tilapia del Nilo, de 1998. La proporción sexual fue de 1:0.86 hembras por
machos (n=253). La talla a la cual el 50% de individuos
Oreochromis niloticus, el testículo presentó
presentó gónadas maduras fue 19.7cm en las hembras y
un desarrollo de tipo lobular (que es típico en 20.1cm en los machos. Los organismos con las menores
peces teleósteos). Este mismo tipo lo presentó tallas que presentaron gónadas en fase de maduración
L. peru en la costa sur de Jalisco (Lucano- midieron 12.2cm (hembras) y 13cm (machos). En ambos
Ramírez 1998) y es el que muestra D. holo- sexos el desarrollo de la gónada se determinó con base en
una escala de maduración de cuatro estadios. En el proceso
canthus. En este tipo de desarrollo, cada lóbulo
de maduración de los ovocitos se identificaron cinco fases
del testículo contiene numerosos cistos. Dentro de desarrollo. El patrón de desarrollo de los ovocitos es de
de cada cisto los grupos de células germinales tipo asincrónico, lo que significa que la especie se puede
se dividen sincrónicamente y todas se encuen- reproducir varias veces al año. El desarrollo del testículo
tran en la misma fase de desarrollo en un tiem- es de tipo lobular como en la mayoría de los peces teleós-
teos. El índice gonadosomático sugiere que el periodo de
po dado. Por otra parte, dentro de los lóbulos el
reproducción se concentra en los meses de junio, y de
proceso de espermatogénesis no es sincrónico, septiembre a diciembre.
lo que quiere decir que se pueden encontrar
cistos en diferentes fases de desarrollo; poste- Palabras clave: reproducción, Diodontidae, pez globo,
riormente, durante la espermatogénesis éstos maduración gonadal, proporción sexual.
se rompen para liberar los espermatozoides
(Lucano-Ramírez, 2001b). REFERENCIAS
Los resultados obtenidos en este trabajo
sugieren que los dos sexos maduran a una talla Acal, D.E. & A. Arias. 1990. Evaluación de los recursos
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la tripulación del BIP V que participaron en
Aguilar-Palomino, B., C. Pérez-Reyes, F. Galván-Magaña
los muestreos. Este trabajo se realizó bajo el & L.A. Abítia-Cárdenas. 2001. Ictiofauna de la Bahía
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