Tesis Salicornia España
Tesis Salicornia España
Tesis Salicornia España
b
i
t
o
Hbito
y ramas vegetativas
- Postrado-enraizante, hasta 20 cm de altura
- Erecto-enraizante, hasta 80 cm de altura
- Erecto-no enraizante, hasta 180 cm de altura
H
o
j
a
s
v
e
g
e
t
a
t
i
v
a
s
Tamao de los artejos
(LA mm)
- 2.0-20.0 1.5-5.0
Forma de los artejos - Obcnica
pice de los artejos
- Obtuso
- Agudo (puntiagudo)
Presencia de quilla
- Ausente
- Poco distinguible
- Claramente distinguible
4.1.3. Caracteres reproductivos
a. Medidas de las espigas
Las medidas de la anchura de las espigas pueden aportar datos favorables en la
diferenciacin de poblaciones en Sarcocornia, puesto que las medidas de las longitudes
tanto en la inflorescencia terminal como en las laterales, se mantienen siempre dentro
del rango 5.0-60.0(90.0) mm. La anchura muestra una ligera tendencia a ser algo mayor
en algunas poblaciones, llegando a alcanzar medidas de hasta 5.0 mm [e.g. Chichester
(L1), Morston (L2), Marina de Cudeyo (L44), Astillero (L44), Ra de la Rabia (L45), Ra
de Villaviciosa (L46), Betanzos (L47), Isla de la Toja (L48), Marisma de Carregal (L50),
desembocadura del ro Umia (L48)], en cambio, otras poblaciones presentan anchuras
que suelen encontrarse en un rango de 2.0-4.0 mm [e.g. Es Trenc (L42), Torroella de
Montgr (L49), Laguna de Pea Hueca (L51), Laguna de Trez (L51), Agramn (L53),
Cordovilla (L53), Agua Amarga (L56) e Isla Mayor (L61)].
b. Nmero de espigas laterales
Se han estudiado poblaciones en donde el nmero mnimo de espigas laterales
puede llegar a ser muy bajo (2) o incluso no presentar [e.g. Isla de la Toja (L48),
Marisma de Carregal (L48) y desembocadura del ro Umia (L48)] (Figura 3.5A), frente a
otras poblaciones donde el nmero mnimo es algo mayor a 10 [e.g. Capo Feto (L16),
Arekmane (L33), Laguna de Pea Hueca (L51), Agramn (L53) y Va de servicio de San
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
99
Fernando (L62)] (Figura 3.5B). A pesar de observar esta diferencia en tales poblaciones,
la pauta general es presentar un nmero de espigas laterales que puede variar entre 0 y
40, ya que los rangos en todas las poblaciones son amplios y solapados.
Figura 3.5. Nmero de inflorescencias laterales. A. Sin inflorescencias laterales, nicamente
terminales, Isla de la Toja (L48). B. Ejemplar con inflorescencias laterales, Arekmane (L33).
Cabe sealar que existe un rasgo comn en las inflorescencias laterales, y es que
suelen ser sentadas, es decir, los artejos frtiles se encuentran directamente sobre la
rama, aunque las inflorescencias ms basales suelen presentar un nmero variable de
artejos estriles, entre 1-11.
Algunas de las poblaciones estudiadas han mostrado caractersticas llamativas en
el anlisis de las inflorescencias, tal es el caso de los individuos estudiados en la
poblacin de Porto Baselegue (L20). stos presentan espigas de gran longitud
(alcanzando 90 mm), y artejos frtiles abombados, que llegan a presentar una forma
casi esfrica, cuando lo normal es que presenten una forma obcnica.
c. Cimas
Las plantas del gnero Sarcocornia presentan cimas trifloras que aparecen en la
parte inferior del artejo frtil. Las flores estn separadas unas de otras a travs de un
tabique que es muy aparente una vez que el fruto se ha desprendido en la madurez. De
todo el material estudiado, el nico caso en donde se han observado cimas con 4 flores
se corresponde con ejemplares recogidos en la localidad de Bonanza (L62) (Cdiz,
Espaa).
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
100
Otra caracterstica a tener en cuenta es observar si la flor central alcanza el
extremo superior del artejo frtil. Atendiendo al estudio realizado, se ha visto que
normalmente en los artejos iniciales de la inflorescencia, la flor central no alcanza la
parte superior del artejo, apareciendo una distancia que puede variar entre 0.5-3.5 mm.
Conforme se alcanza la parte apical de la espiga, la distancia entre la flor central y la
parte superior del artejo suele disminuir (0.5 mm). Las poblaciones en las que se ha
observado que la flor central no llega a la parte superior del artejo son Es Trenc (L42),
Agramn (L53), Cordovilla (L53) y Agua Amarga (L56) (Figura 3.6A). La tendencia a
alcanzar el extremos superior del artejo se ha visto en las poblaciones de Capo Feto
(L16), Isla de la Toja (L48), Marisma de Carregal (L48), desembocadura de ro Umia
(L48) y Laguna de Pea Hueca (L51) (Figura 3.6B).
d. Flores
Las flores son poco vistosas. El estigma suele ser bfido, aunque en ocasiones es
trfido, y siempre plumoso. Las poblaciones en las que se ha observado el estigma
trfido han sido: Carretera de Pozallo a Pachino (L16), Isla de la Toja (L48) y Laguna de
Pea Hueca (L51). Todas las flores tienen 2 estambres, con anteras que presentan una
longitud de alrededor de 1.0 mm (Tabla 3.2).
Figura 3.6. Cimas trifloras en las que se aprecia la distancia de la flor central al extremo
superior del artejo frtil. A. La flor central no alcanza la parte superior del artejo frtil, Es Trenc
(L42). B La flor central alcanza la parte superior del artejo frtil, desembocadura del ro Umia
(L48).
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
101
Tabla 3.2. Resumen de los caracteres estudiados relativos a la inflorescencia, flores y fruto. Abreviaturas:
L.: Longitud; A.: Anchura.
Carcter Resultados
I
n
f
l
o
r
e
s
c
e
n
c
i
a
s
Tamao de las
inflorescencias
(LA mm)
- 5.0-60.0(90.0) (1.5)2.0-4.0(5.0)
N de Inflorescencias
laterales
- 0-40
Presencia de artejos
estriles en las
inflorescencias
laterales
- Normalmente en las basales (1-11)
Cimas - 3(4) flores
Disposicin de la flor
central respecto al
artejo frtil
- Alcanza la parte superior del artejo
- No alcanza la parte superior del artejo
F
l
o
r
Estigmas - Bfido y plumoso (rara vez trfido)
Estambres - 2, anteras de 1.0 mm de longitud
F
r
u
t
o
Tipo de fruto - Utrculo
Relacin del
pericarpo y el
perianto
- El pericarpo queda adherido al perianto carnoso
e. Tipo de fruto y relacin con el perianto
El fruto observado en las poblaciones estudiadas, es un fruto monospermo y
dehiscente. Siguiendo la definicin de FONT QUER (1989) se correspondera con un
fruto en utrculo (Tabla 3.2).
En relacin con la disposicin del pericarpo respecto el perianto, se ha
observado que en todos los casos el perianto se vuelve carnoso en la madurez y el
pericarpo queda adherido al perianto.
4.2. Caracteres micromorfolgicos
4.2.1. Caractersticas de los estomas
a. Morfologa estomtica
El tipo estomtico presente en las plantas de Sarcocornia estudiadas es paractico,
caracterizado por la disposicin de dos clulas anexas respecto a las oclusivas (Figura
3.7). Se han observado dos morfotipos de estomas atendiendo a la disposicin vertical
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
102
de las clulas oclusivas frente a las clulas anexas y epidrmicas (Tabla 3.3), que se han
denominado:
- Estomas con morfotipo 1: las clulas oclusivas se sitan en un nivel
diferente, apareciendo hundidas frente al resto de las clulas epidrmicas y
anexas (Figura 3.7A,C).
- Estomas con morfotipo 2: las clulas oclusivas estn al mismo nivel que el
resto de las clulas (Figura 3.7B,D).
Figura 3.7. Estomas paracticos. A. Morfotipo 1 [Agua Amarga (L56)]. B.
Morfotipo 2 [Laguna Larga (L51)] (observados con microscopa ptica) C.
Morfotipo 1 [Agramn (L53)]. D. Morfotipo 2 [Torroella de Montgr (L49)]
(observados con MEB).
b. Densidad estomtica
Tanto las plantas que tienen estomas con el morfotipo 1 (Figura 3.8A), como las
de morfotipo 2 (Figura 3.8B), presentan un valor medio en la densidad estomtica
similar (96.9 y 80.1 estomas/mm
2
, respectivamente). Sin embargo, la media es
ligeramente superior en las plantas que tienen estomas con el morfotipo 1, siendo estas
diferencias significativas (p<0.001). Cuando se compararon las densidades estomticas
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
103
entre los individuos de las poblaciones, sin tener en cuenta el morfotipo estomtico al
que pertenecan, las diferencias, en este caso, no fueron significativas.
Figura 3.8. Aspecto general de la densidad estomtica. A. Estomas con morfotipo 1, San Pedro
del Pinatar (L57). B. Estomas con morfotipo 2, Torroella de Montgr (L41).
c. Clulas epidrmicas
Las clulas epidrmicas presentan una morfologa poligonal que es comn a
todas las poblaciones estudiadas (Tabla 3.3). Sin embargo, se ha observado que la
superficie de las clulas es reticulada en ciertas poblaciones, como Capo Feto (L16),
Puglia (L18), Agios Andreas (L22), Estuario de Aposelemis (L25), La Macta (L32),
Arekmane (L33), Ra de Villaviciosa (L46), Torroella de Montgr (L49), Laguna Larga
(L51), Laguna de Pea Hueca (L51), Bonanza (L62), Caridad (L62) y Trebujena (L62)
(Figura 3.9A), frente al resto de poblaciones donde es lisa (Figura 3.9B). Las clulas con
superficie reticulada siempre coinciden con los estomas que tienen el morfotipo 2, stos
pueden presentar tanto clulas con superficie lisa como reticulada (Figura 3.9). En los
estomas con morfotipo 1 nicamente se han observado clulas con superficie lisa.
Figura 3.9. Tipos de clulas epidrmicas. A. Estomas con morfotipo 2 y clulas con superficie
reticulada, Laguna Larga (L51). B. Estomas con morfotipo 2 y clulas con superficie lisa,
Torroella de Montgr (L49).
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
104
Tabla 3.3. Resumen de los caracteres estudiados relativos a los estomas, polen y semillas. Abreviaturas:
L.: Longitud; A.: Anchura.
Carcter Resultados
E
s
t
o
m
a
s
Morfotipo
- 1: hundido
- 2: expuesto
Densidad estomtica media
- 80.1 estomas/mm
2
- 96.9 estomas/mm
2
Tipo de clulas epidrmicas que
los acompaan
- Poligonal y lisa
- Poligonal y reticulada
P
o
l
e
n
Dimetro polen (m) - 17.30-31.80
Dimetro aberturas (m) - 0.90-3.90
S
e
m
i
l
l
a
s
Tamao (L A mm) - 0.63-1.10(1.50) 0.41-1.02
I
n
d
u
m
e
n
t
o
d
e
l
a
e
x
o
t
e
s
t
a
Forma del tricoma
- Papila-mameln
- Tricoma simple de morfologa cnica
- Tricoma simple largo, en ocasiones de
morfologa ganchuda
L. tricoma (m)
- 12.31-100(106.67)
- 26.15-144.62
Anchura de la base
tricoma (m)
- 10.80-27.70
- 29.20-61.50
Densidad tricomas
- Baja (14-38 tricomas/mm
2
)
- Media (20-51 tricomas/mm
2
)
- Elevada (38-83 tricomas/mm
2
)
Disposicin tricoma
- Patente
- Adpreso
Tipo de
ornamentacin
- Tipo a
- Tipo b
- Tipo c
4.2.2. Caractersticas del polen
El polen de las poblaciones estudiadas es polipantoporado, apolar, con simetra
radial, de tamao mediano (D=17.30-31.80 m) y de superficie equinulada y punteada
con perforaciones muy pequeas y diferenciadas. Las aberturas en la superficie son
simples de tipo poro y muy numerosas, con un dimetro que vara entre 0.90 y 3.90 m
(Figura 3.10, Tabla 3.3).
El estudio del polen ha mostrado que las medidas del dimetro y el anlisis de
las aberturas son caracteres que se mantienen constantes en estas plantas, no
presentando tendencias de ningn tipo. De modo que se puede hablar de un solo tipo
de polen.
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
105
Figura 3.10. Polen de la poblacin de Bonanza (L62). A. Fotografa de microscopia ptica. B.
Fotografa de microscopia electrnica de barrido.
4.2.3. Caractersticas de las semillas
Las semillas muestran una ligera variabilidad en su forma que va de ovada a
orbiculada. La orientacin de stas, respecto a la posicin en el ovario, es vertical, y su
coloracin es marrn. Cada semilla aparece parcialmente incluida dentro de la
estructura formada por el pericarpo y el perianto. La parte de la semilla, que est
adherida al pericarpo-perianto, presenta sobre su testa restos del pericarpo difciles de
desprender. La parte que no est incluida en dicha estructura, queda desprotegida, y por
lo tanto, puede observarse directamente la testa.
a. Tamao de las semillas
Los tamaos de las semillas tienen un rango de 0.63-1.10(1.50) 0.41-1.02 mm.
Sin embargo, se han observado poblaciones que se caracterizan por presentar semillas
en las que la longitud mnima vara entre 0.93-1.35 mm [Laguna di Orbetello (L19),
Porto Baselegue (L20), Grado (L20), Marano (L20), Treporti (L20), Estuario de
Aposelemis (L25), Arekmane (L33), Larache (L36), Ludo (L39), Es Trenc (L42),
Murueta (L43), Torroella de Montgr (L49), Delta del Ebro (L50), Lagunas de Bon Mat
(L56), Salinas del Bra del Port (L56) y Playa de Sacti Petri (L62)] (Figura 3.11).
En la tabla 3.4 se muestran las medidas de estas poblaciones, en las que el rango
en el que se encuentran los valores mnimos de longitud, se corresponde con los valores
de longitud mxima del resto de poblaciones estudiadas (rango de longitud general:
0.63-1.10 mm). En el caso de existir varias poblaciones para una misma localidad, se
muestra nicamente aquella poblacin en la que el rango ha sido mayor.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
106
Tabla 3.4. Poblaciones caracterizadas por presentar tamaos de semilla grandes debido a su longitud
mnima. El cdigo de la localidad a la que pertenecen aparece entre parntesis. Los valores de longitud
(L) y anchura (A) se muestran en mm.
Semillas grandes
Poblaciones
Medidas (L A)
Pas Provincia Localidad/Municipio
Italia
Grossetto Laguna di Orbetello (L19) 0.93-1.15 0.67-0.87
Venecia Treporti (L20) 1.31-1.50 0.94-1.02
Marruecos
Nador Arekmane (L35) 0.93-1.20 0.51-0.64
Tnger-Tetun Larache (L38) 1.13-1.41 0.69-0.91
Grecia Creta Estuario de Aposelemis (L25) 1.00-1.09 0.57-0.72
Portugal Algarve Ludo (L39) 1.12-1.16 0.75-0.77
Espaa
Mallorca Es Trenc (L42) 1.16-1.31 0.74-0.84
Vizcaya Murueta (L43) 1.17-1.40 0.93-1.13
Gerona Torroella de Montgr (L49) 1.07-1.13 0.80-0.85
Tarragona Delta del Ebro (L50) 1.01-1.07 0.65-0.89
Alicante Lagunas de Bon Mat (L56) 1.35-1.37 0.78-0.83
Cdiz Playa de Sancti Petri (L62) 1.38-1.45 0.83-0.98
Figura 3.11. Tamao de las semillas. A. Semilla con la longitud mnima fuera del rango normal
[Treporti (L20)]. B. Semilla con la longitud mnima dentro del rango normal [Isla Mayor (L61)].
b. Indumento de la exotesta
b.1. Forma del tricoma
Atendiendo a la definicin de tricoma dado por FONT QUER (1989), en las
semillas estudiadas aparecen tres tipos: el primero de ellos se puede definir como
papilas o mamelones (Figura 3.12B), en donde el tricoma est reducido a una
excrecencia de la membrana de las clulas epidrmicas, a modo de abultamiento poco
pronunciado. El segundo tipo es un tricoma simple con morfologa cnica (Figura
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
107
3.12D), y el tercer tipo tambin es un tricoma simple, largo y en ocasiones ganchudo.
(Figura 3.12F).
b.2. Longitud y anchura de la base del tricoma
Se ha observado que atendiendo a la longitud del tricoma se diferencian dos
grupos de semillas (Tabla 3.3): las de pelos o tricomas largos con una longitud que
puede alcanzar hasta los 144.62 m; y las de tricomas cortos con longitudes que como
mximo alcanzan 100.00(106.67) m. Esta diferenciacin se encuentra asociada
tambin a la medida de la base del tricoma. Por una parte, se ha observado que existen
tricomas cuya base no es demasiado ancha (10.80-27.70 m), y por otra parte, existen
tricomas que presentan una morfologa cnica, en donde la anchura de la base es mayor
(29.20-61.50 m). Ambas caractersticas, usadas conjuntamente, permiten hacer
distinciones entre los diferentes tipos de semillas.
b.3. Densidad de tricomas
El nmero de tricomas por mm
2
parece ser un carcter til que permite
diferenciar entre tres grupos de semillas: semillas con una densidad elevada de tricomas,
con 38-83 tricomas/mm
2
; semillas con una densidad media con 20-51 tricomas/mm
2
y
semillas con una densidad menor con 14-38 tricomas/mm
2
(Tabla 3.3).
b.4. Distribucin de los tricomas en la semilla
De modo general, se ha observado que los tricomas no suelen distribuirse
homogneamente por toda la semilla, sino ms bien aparecen con mayor densidad en
los bordes de sta y disminuyen hacia su zona central. En algunas zonas de la testa llega
incluso a desaparecer el indumento, visualizndose nicamente la morfologa de las
clulas epidrmicas. Hay que sealar que estas clulas no presentan ninguna
diferenciacin ni entre los distintos grupos de semillas, ni entre las poblaciones
analizadas.
b.5. Disposicin de los tricomas
La diferenciacin entre tricomas patentes y adpresos, principalmente en el borde
de la semilla, sirve de ayuda en la distincin de los diferentes tipos de semillas, ya que se
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
108
ha observado una tendencia a presentar pelos adpresos y patentes en grupos diferentes
de semillas. Como consecuencia de ello, y tras haber estudiado las diferentes
caractersticas del indumento de la exotesta, se pueden diferenciar tres tipos de
morfologas con diferencias en la ornamentacin (Tabla 3.3) a las que se ha
denominado:
Ornamentacin tipo a: suele presentar papilas o mamelones distribuidos
principalmente por el borde de la semilla, apareciendo la mayor cantidad de mamelones
en la zona opuesta al micrpilo (Figura 3.12A,B). Los mamelones presentan una
morfologa redondeada en la parte superior, con una longitud comprendida entre 12.31
y 67.57 m y una anchura de la base de 29.20 a 61.50 m. La densidad de este tipo de
tricomas en la semilla no es muy elevada, apareciendo la densidad en un rango de 14 a
38 tricomas/mm
2
.
Ornamentacin tipo b: presenta tricomas rectos y patentes de longitud
comprendida entre 15.38 y 100.00(106.67) m que suelen aparecer distribuidos por el
borde de la semilla, aunque en la parte central de sta pueden aparecer tambin, siempre
en nmero reducido (Figura 3.12C,D). La anchura de la base de estos tricomas est
comprendida entre 30.80 y 53.80 m. La densidad de estos tricomas patentes es de 20-
51 tricomas/mm
2
.
Ornamentacin tipo c: representada por tricomas finos y adpresos que suelen
terminar con el pice curvado, llegando en muchos casos y sobre todo en la zona de la
semilla opuesta al micrpilo, a parecer verdaderos garfios (Figura 3.12E,F). En el centro
de sta, los tricomas son ms pequeos y la curvatura del pice no se encuentra
desarrollada. La longitud de estos tricomas curvados abarca el rango de 26.15 a 144.62
m y la anchura de la base va de 10.80 a 27.70 m. Como puede observarse, los
tricomas presentes en el tipo de ornamentacin c son los que presentan una mayor
longitud y tambin una anchura de la base menor. Por otra parte, atendiendo a su
densidad, son tambin los que aparecen en mayor nmero en la superficie de la semilla
con 38-83 tricomas/mm
2
.
Hay que comentar que en ocasiones, en las ornamentaciones tipo b y tipo c
pueden aparecer tricomas bfidos (Figura 3.13). Por otra parte, la presencia de
mamelones puede aparecer tambin en semillas que presentan tricomas cortos y
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
109
patentes (ornamentacin tipo b), pero nunca aparecen en semillas con ornamentacin
tipo c.
Figura 3.12. Morfologa de los tricomas y ornamentacin de los tipos de testa. Tipos de tricomas: B.
Papilas/Mamelones. D. Pelos cnicos. F. Pelos largos en ocasiones ganchudos. Tipos de
ornamentaciones: A y B Tipo a [A. San Pedro del Pinatar (L57); B. Cordovilla (L53)]; C y D Tipo b [C.
Les Capitelles (L6); D. Salinas del Bra del Port (L56)]; E y F Tipo c [E. Estuario de Aposelemis (L25);
F. Laguna de las Yeguas (L52)].
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
110
Figura 3.13. Tricomas bfidos en la ornamentacin de tipo c. Arekmane (L33).
4.2.4. Nivel de ploida
El nmero cromosmico bsico del gnero Sarcocornia es x=9. nicamente se
pudo contabilizar el nmero de cromosomas de las poblaciones espaolas de Salinas del
Bra del Port (L56) y Torrelamata (L56), en donde se pudo comprobar un nivel
hexaploide (2n=54) (Figura 3.14).
Figura 3.14. Clulas en metafase de las poblaciones de Sarcocornia de A. Salinas del Bra
del Port (L56); B. Torrelamata (L56).
4.3. Rastreo morfolgico
El estudio morfolgico ha permitido identificar aquellos caracteres que son
tiles a la hora diferenciar entre distintos grupos de plantas dentro del gnero
(Apndice 4). De esta manera, se ha realizado el rastreo morfolgico con los 16
caracteres que se recogen en la tabla 3.5.
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
111
Los resultados obtenidos del rastreo morfolgico se exponen atendiendo a dos
subdivisiones:
- Caracteres que permiten la identificacin de grupos morfolgicos (Tabla 3.5,
caracteres 1-3, 5, 7 y 11-16).
- Caracteres que no permiten la identificacin de grupos morfolgicos (Tabla
3.5, caracteres 4, 6 y 8-10).
Tabla 3.5. Caracteres y estados de carcter utilizados en el rastreo morfolgico.
Longevidad de la planta y hbito:
1. Hbito; 0= erecto. 1= cespitoso. 2= postrado. 3= pulvinado.
2. Presencia de tallos radicantes; 0= si. 1= no.
Caractersticas de las hojas:
3. pice de las hojas; 0= agudo. 1= obtuso.
4. Quilla en los artejos; 0= ausente. 1= claramente distinguible. 2= poco distinguible.
5. Tipo de estoma; 0= hundido (morfotipo 1). 1= expuesto (morfotipo 2).
Caractersticas de las inflorescencias:
6. Longitud de la espiga terminal (mm); 0= < 10. 1= 10-50. 2= > 50.
7.
Disposicin de la flor central respecto al artejo frtil; 0= alcanza la parte superior del artejo. 1= no
alcanza la parte superior del artejo.
Caractersticas de las semillas:
8. Longitud de la semilla (mm); 0= < 1. 1= 1-1.5. 2= >1.5.
9. Anchura de la semilla (mm); 0= < 1. 1= 1.
10. Presencia de tricomas; 0= si. 1= no.
11.
Tipo de tricoma en la semilla; 0= papila. 1= pelo cnico. 2=papila y tricoma simple de morfologa
cnica. 3= tricoma simple largo, en ocasiones de morfologa ganchuda.
12. Longitud de los tricomas (m); 0= 100. 1= > 100.
13. Medida de la base del tricoma (m); 0= 28. 1= > 28.
14. Disposicin de los tricomas; 0= adpresos. 1= patentes.
15. Densidad de los tricomas; 0= 55 tricomas/mm
2
. 1= > 55 tricomas/mm
2
.
16. Tipo de ornamentacin del indumento de la semilla; 0 = tipo a. 1 = tipo b. 2 = tipo c. 3 = otros
tipos.
4.3.1. Caracteres que permiten la identificacin de grupos morfolgicos
Longevidad de la planta y hbito: tipo de hbito (carcter 1) y presencia de tallos
radicantes (carcter 2)
La presencia de un hbito erecto (carcter 1) y la ausencia de tallos radicantes
(carcter 2, Figura 3.15A) son caracteres plesiomrficos para las plantas del clado
constituido por el gnero Sarcocornia en Europa y Norte de frica. La aparicin de tallos
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
112
radicantes suele estar asociada con el tipo de hbito postrado, aunque dentro del grupo
de plantas estudiado, tambin aparece asociada con el hbito erecto (Apndice 4). Por
este motivo, en relacin con la presencia de tallos radicantes, hay que decir que es un
carcter til para distinguir entre grupos de plantas, ya que permite diferenciar entre dos
tipos morfolgicos, aunque en el rbol mostrado aparecen entremezclados en los
distintos clados (Figura 3.15A).
Figura 3.15. Estados de carcter para los txones estudiados, mapeados sobre el rbol consenso
obtenido de la regin nuclear ITS. Los estados de carcter ancestrales se han derivado de un modelo
cuyos parmetros se han optimizado usando Mxima Parsimonia asumiendo la opcin de caracteres
desordenados, implementado en MESQUITE v. 2.74 (MADDISON & MADDISON, 2010). Los caracteres
correspondientes se han codificado atendiendo a la tabla 3.5. A. Presencia de tallos radicantes (carcter
2). B. Tipo de estoma (carcter 5). C Tipo de ornamentacin del indumento de la semilla (carcter 16).
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
113
Caractersticas de las hojas: pice de las hojas (carcter 3), tipo de estoma
(carcter 5)
El tipo de pice (carcter 3) y el morfotipo de los estomas (carcter 5, Figura
3.15B) permiten diferenciar dos grupos, que son coincidentes con los del apartado
anterior. Este ltimo carcter podra presentar un elevado valor taxonmico, ya que
permite diferenciar fcilmente dos morfotipos estomticos asociados a dos grupos de
plantas (Figura 3.15B). En el caso del tipo de pice (carcter 3), a veces, su
identificacin puede ser dudosa si el material de estudio no se encuentra en buen
estado.
Caractersticas de las inflorescencias: disposicin de la flor central respecto al
artejo frtil (carcter 7)
En las inflorescencias, la disposicin de la flor central respecto al artejo frtil
(carcter 7) permite diferenciar dos grupos de plantas asociados a la observacin de dos
tendencias: plantas en las que la flor central alcanza el extremo superior del artejo frtil
y plantas en las que no lo alcanza.
Caractersticas de la semilla: tipo de tricoma (carcter 11), longitud de los
tricomas (carcter 12), medida de la base del tricoma (carcter 13), disposicin
de los tricomas (carcter 14), densidad de los tricomas (carcter 15) y tipo de
ornamentacin del indumento (carcter 16)
Los caracteres de la exotesta de la semilla son de gran utilidad en el estudio de
este grupo de plantas. De manera similar al estudio del tipo de estoma (carcter 5), los
caracteres micromorfolgicos de la semilla (11, 12, 13, 14, 15 y 16) muestran una
elevada importancia. Se trata de caracteres que permiten diferenciar dos tipos de
plantas. Por una parte, las que presentan semillas con pelos de longitudes mayores de
100 m (caracteres 11 y 12), que tienen unas medidas de la base del pelo 28 m
(carcter 13), siendo por lo general adpresos (carcter 14) y que presentan unas
densidades que suelen ser 55 pelos/mm
2
. Por otra parte, plantas cuyas semillas
pueden tener papilas, o papilas y pelos cnicos patentes (caracteres 11 y 14), de
longitudes inferiores a 100 m, con una medida de la base de los tricomas que suele ser
mayor de 28 m (carcter 13), y que tienen unas densidades > 55 tricomas/mm
2
. En
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
114
relacin con el tipo de ornamentacin del indumento (carcter 16), se distinguen tres
tipos de ornamentaciones, pudiendo aparecer dos de los tipos (a y b) en el mismo
grupo de plantas (Figura 3.15C).
4.3.2. Caracteres que no permiten la identificacin de grupos
morfolgicos
Caractersticas de las hojas: quilla en los artejos (carcter 4)
La presencia de quilla en las hojas (carcter 4) ha mostrado para casi todos los
ejemplares estudiados dos estados de carcter: ausente o poco distinguible, que son los
que presentara el ancestro, a excepcin de aquellos ejemplares en los que se ha
observado claramente la quilla. Por lo que no es un carcter til a la hora diferenciar
entre distintos grupos de plantas. Adems, en muchos casos la observacin de la quilla
es muy difcil.
Caractersticas de las inflorescencias: longitud de la espiga terminal (carcter 6)
La longitud de la inflorescencia terminal (carcter 6) presenta el mismo rango
de valores para todos los ejemplares estudiados en el clado (Figura 3.16). Por lo que
este carcter no permite realizar una diferenciacin entre grupos de plantas.
Caractersticas de las semillas: longitud de la semilla (carcter 8), anchura de la
semilla (carcter 9) y presencia de tricomas (carcter 10)
Los rangos establecidos para la longitud y anchura de las semillas (caracteres 8 y
9, respectivamente) son comunes a todos los ejemplares estudiados, no pudiendo
identificar distintos grupos de plantas en relacin con el tamao de las semillas.
La presencia o ausencia de tricomas en las semillas (carcter 10) tampoco
muestra resolucin dentro del grupo de estudio, ya que las plantas estudiadas presentan
siempre tricomas en sus semillas.
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
115
Figura 3.16. Estados de carcter para los txones estudiados, mapeados sobre el rbol consenso
obtenido de la regin nuclear ITS. Los estados de carcter ancestrales se han derivado de un modelo
cuyos parmetros se han optimizado usando Mxima Parsimonia asumiendo la opcin de caracteres
desordenados, implementado en MESQUITE v. 2.74 (MADDISON & MADDISON, 2010). El carcter
correspondiente se ha codificado atendiendo a la tabla 3.5. Longitud de la espiga terminal (carcter 6).
4.3.3. Relevancia taxonmica de los caracteres estudiados
Una vez estudiados los distintos caracteres del rastreo morfolgico, se
diferencian dos grupos de plantas sobre todo en relacin con los caracteres
micromorfolgicos (Figura 3.15).
En el primer grupo, se encuentran aquellas plantas que presentan un hbito
erecto, sin presencia de tallos radicantes, en las que el pice de las hojas suele ser obtuso
y la flor central de la cima no suele alcanzar el extremo superior del artejo frtil.
Micromorfolgicamente, sus semillas pueden presentar dos tipos de indumentos para la
exotesta: indumento tipo a y b; y los estomas son del morfotipo 1. Este grupo de
plantas se correspondera con la especie cuya descripcin coincide con Sarcocornia
fruticosa.
El segundo grupo de plantas presenta un hbito postrado o erecto con tallos
radicantes, siendo el pice de las hojas normalmente agudo y la flor central de la cima
suele llegar al extremo superior del artejo frtil. Desde el punto de vista
micromorfolgico, la exotesta de las semillas slo presenta un tipo de ornamentacin
(tipo c) y los estomas son del morfotipo 2. Este segundo grupo coincide con la especie
aceptada actualmente como Sarcocornia perennis.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
116
5. DISCUSIN
El estudio realizado refleja que S. fruticosa y S. perennis se pueden diferenciar en
relacin con caracteres macro y micromorfolgicos, aunque es cierto, que estos ltimos
proporcionan una mayor resolucin taxonmica, ya que los caracteres
macromorfolgicos no son completamente fiables. Muchos de los caracteres utilizados
en las distintas Floras, para la separacin de las diferentes especies citadas en este
gnero, presentan esta problemtica. El caso del hbito ha sido muy utilizado (QUZEL
& SANTA, 1963; LAUSI, 1982; MEIKLE, 1985; BOLS & VIGO, 1990; CASTROVIEJO,
1990; BALL, 1993; TAN, 1997; AIZPURU, et al., 1999; BOULOS, 1999; FREITAG, 2000;
DAVY et al., 2006; COSTE, 2007; JEANMONOD & GAMISANS, 2007; SNCHEZ-GMEZ &
GUERRA, 2007; MATEO & CRESPO, 2009), aunque en ocasiones este carcter puede
llevar a confusin, ya que dependiendo del hbitat de la especie, cuando los tallos llegan
al suelo, stos se hacen enraizantes. Atendiendo al estudio realizado, se puede hablar de
rangos amplios, y se ha optado por identificar tres morfotipos: erecto-no enraizante,
donde los tallos son generalmente erectos o decumbentes y muy ramificados, que se
correspondera con S. fruticosa; y los morfotipos postrado-enraizante y erecto-enraizante
que apareceran en la especie S. perennis. Otros autores como CASTROVIEJO & COELLO
(1980), LAUSI (1982), VALDS et al. (1987b, 2002), BOLS & VIGO (1990),
CASTROVIEJO (1990), STACE (1991), CASTROVIEJO & LAGO (1992), BALL (1993),
BOULOS (1999), FREITAG (2000), JEANMONOD & GAMISANS (2007) y CABELLO (2011)
apuntan, al igual que ha sido confirmado en este estudio, a la presencia o ausencia de
estas ramas radicantes como uno de los caracteres distintivos entre las dos especies. No
obstante, de manera puntual S. fruticosa puede mostrar tallos que en contacto con el
suelo producen races adventicias, como tambin lo han indicado BOLS & VIGO
(1990).
Otros caracteres relacionados con el hbito que se han utilizado, han sido la
altura y el dimetro de las plantas, el tamao y forma de los artejos de las ramas, el pice
de las hojas y la coloracin de las plantas.
La altura mxima sealada para S. fruticosa en este estudio de 100(180) cm supera
la indicada en los datos bibliogrficos. CASTROVIEJO (1990) describe S. fruticosa con un
rango comprendido entre 50-150 cm, para CABELLO (2011) es de 100(150) cm, y hasta
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
117
100 m en los trabajos de MAIRE & QUZEL (1962), ZOHARY (1966), BALL (1967a,
1993), VALDS et al. (1987b), COSTE (2007) y JEANMONOD & GAMISANS (2007).
MEIKLE (1985) aporta alturas inferiores comprendidas entre 20 y 50 cm y COUTINHO
(1939) entre 30 y 80 cm. En el caso de S. perennis, el morfotipo erecto-enraizante alcanza
una altura mxima de 80 cm mientras que el postrado-enraizante es de 20 cm. En el
primer caso, la medida coincide con las que CASTROVIEJO (1990) y CABELLO (2011)
indican para S. perennis subsp. alpini, mientras que VALDS et al. (1987b) aportan una
altura mxima de 50 cm para esta subespecie. En el segundo caso, ZOHARY (1966),
VALDS et al. (1987b), BOLS & VIGO (1990) y CASTROVIEJO (1990) presentan el
mismo dato para este morfotipo. Sin embargo, otros autores aportan medidas que
pueden alcanzar 25 30 cm (STACE, 1991; BOULOS, 1999; AIZPURU, et al., 1999; DAVY
et al., 2006), 50 cm (TAN, 1997; FREITAG, 2000) y 60 cm (COUTINHO, 1939). Algunos
autores (MAIRE & QUZEL, 1962; FREITAG, 2000; LAHONDRE, 2004) han empleado el
dimetro de la planta para describir la especie S. perennis, aportando dimetros de hasta
2 m. En el presente estudio no se han realizado medidas de dimetro, sin embargo, se
ha observado que en el caso del biotipo postrado-enraizante de S. perennis, ejemplares de
las poblaciones de Chichester (L1), Morston (L2), Arekmane (L33), Faro (L39), Marina
de Cudeyo (L44), Astillero (L44), Ra de la Rabia (L45), Ra de Villaviciosa (L46),
Betanzos (L47), Isla de la Toja (L48), desembocadura del ro Umia (L48) y Marisma de
Carregal (L48) llegan a formar verdaderos tapices donde es difcil diferenciar entre
distintos individuos.
Respecto al tamao de los artejos en las ramas vegetativas, no se ha observado
una tendencia que posibilite distinguir entre diferentes especies ya que existe un rango
general en el cual se incluyen S. fruticosa y S. perennis. Este resultado estara en
desacuerdo con lo propuesto por BOLS & VIGO (1990), quienes comentan la
presencia de artejos con una mayor longitud en S. perennis que en S. fruticosa, siendo
stos ms delgados tambin. Este hecho comentado por BOLS & VIGO (1990), podra
deberse a la acumulacin de agua junto con solutos disueltos (SCHTZE et al., 2003) por
parte de aquellas poblaciones de S. perennis que se encontrasen en contacto directo con
el agua del mar. Las medidas resultantes de tamao de los artejos en este trabajo
coinciden en gran parte con las aportadas por otros autores como MAIRE & QUZEL
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
118
(1962), BOULOS (1999) y DAVY et al. (2006). En relacin con la forma de estos artejos,
se puede observar que la forma de los artejos es obcnica en las dos especies. El pice
de los artejos es un carcter utilizado por varios autores en la descripcin de especies
del gnero Sarcocornia (MAIRE & QUZEL, 1962; CASTROVIEJO, 1990; FREITAG, 2000;
DAVY et al., 2006; ALONSO & CRESPO, 2008; STEFFEN et al., 2009, 2010), en donde la
presencia o ausencia de la quilla y el hecho de tener un borde redondeado o agudo es
importante con fines taxonmicos. La tendencia observada es que S. fruticosa presente
pices ms bien obtusos, en los que la observacin de la quilla es difcil, mientras que S.
perennis presenta pices agudos, que pueden llegar a ser puntiagudos en algunas
poblaciones, donde la quilla se observa con mayor facilidad. Los datos obtenidos
coinciden con BOLS & VIGO (1990), FREITAG (2000) y DAVY et al. (2006). Sin
embargo, CASTROVIEJO (1990) y CABELLO (2011) comentan la presencia de pices
puntiagudos para S. fruticosa y agudos en S. perennis.
Para finalizar hay que comentar la coloracin. Se trata de un carcter cualitativo
que ha sido ampliamente utilizado en la diferenciacin de los distintos txones
aceptados en el gnero Sarcocornia. Muchos autores han utilizado la diferenciacin entre
una coloracin verde glauca en S. fruticosa y un color verde-amarillento que puede llegar
a ser rojo en S. perennis (MEIKLE, 1985; STACE, 1991; BALL, 1993; BOULOS, 1999;
FREITAG, 2000; DAVY et al., 2006; JEANMONOD & GAMISANS, 2007). Resulta llamativo
el caso de VALDS et al. (1987b) que diferencian entre dos subespecies en S. perennis, las
cuales tambin difieren en cuanto a la coloracin (verde intenso frente a verde
amarillento o prpura). Sin embargo, puede que sea el carcter ms variable de todos,
no siendo posible utilizarlo con los ejemplares de herbario. En las observaciones
realizadas en campo, se ha visto toda esta variabilidad de colores en las poblaciones
estudiadas, por lo que se trata de un carcter muy subjetivo y muy difcil de usar en la
diferenciacin de las especies. Adems, se ha observado la coloracin rojiza en todas las
poblaciones. sta se debe a la presencia de betalanas, un pigmento presente en el orden
Caryophylalles (CLEMENT et al., 1994; BROCKINGTON et al., 2011), que atendiendo a la
poca del ao aparece en mayor o menor medida.
Las caractersticas relacionadas con las estructuras reproductivas tambin se han
usado para diferenciar entre estas especies: la medida de la espiga terminal, el nmero
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
119
de inflorescencias laterales, el nmero de artejos estriles bajo las inflorescencias
laterales y los caracteres relacionados con las cimas (nmero de flores y disposicin de
la flor central respecto el artejo frtil), con las flores (estigma, nmero de estambres y
longitud de las anteras) y el tipo de fruto.
La medida de la espiga terminal es un carcter que no presenta suficiente
resolucin. Los intervalos aqu obtenidos para ambas especies coindicen con la mayora
de los datos aportados para este carcter (MAIRE & QUZEL, 1962; QUZEL & SANTA,
1963; MEIKLE, 1985; VALDS et al., 1987b; CASTROVIEJO, 1990; STACE, 1991;
FREITAG, 2000; DAVY et al., 2006). COSTE (2007) presenta valores de longitud
inferiores a los mostrados en este captulo tanto para S. fruticosa (3-5 mm) como para S.
perennis (3-4 mm).
La presencia de inflorescencias laterales ha sido menos discutida. De hecho,
MAIRE & QUZEL (1962), CASTROVIEJO (1990) y COSTE (2007) no aportan ningn
dato referente a su nmero, pero s lo hacen en relacin con las medidas de estas
inflorescencias laterales. En el presente estudio, s se ha estudiado su nmero y el
nmero de artejos estriles que presentan, resultando en un nico rango para ambos
caracteres compartidos por las dos especies. VALDS et al. (1987b) son los nicos que
comentan el nmero de artejos estriles, aportando un rango de 1 a 5, que se encuentra
dentro del rango presentado en este estudio.
Los caracteres relacionados con la descripcin de las cimas han sido ms
estudiados. Por una parte, la descripcin de cimas constituidas por tres flores aparece
en la mayora de los trabajos (MAIRE & QUZEL, 1962; QUZEL & SANTA, 1963;
MEIKLE, 1985; BOLS & VIGO, 1990; CASTROVIEJO, 1990; BALL, 1993; BOULOS, 1999;
COSTE, 2007), aunque en algunos de ellos el rango aparece ampliado hasta 5 (MAIRE &
QUZEL, 1962; VALDS et al., 1987b), e incluso hasta 12 (BOULOS, 1999). En el
muestreo realizado, se han encontrado varios individuos de S. fruticosa de la localidad de
Bonanza (L62) con cuatro flores. La presencia de cimas con ms de tres flores, se
presenta en otras especies del gnero como S. decumbens que tiene entre 3 y 7 flores por
cima (STEFFEN et al., 2010) y S. quinqueflora con un rango de (3)5(9) flores por cima
(DURETO & MORRIS, 2011).
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
120
La disposicin de la flor central respecto al artejo frtil se ha utilizado para
separar ambas especies. En el estudio realizado, se ha visto que existe una tendencia en
S. perennis a alcanzar el extremo superior del artejo, que no suele presentar S. fruticosa,
aunque esto no siempre se cumple. VALDS et al. (1987b), BOLS & VIGO (1990), BALL
(1993) y BOULOS (1999) decriben esta misma tendencia. Hay que tener en cuenta que el
carcter relacionado con la disposicin de la flor central no se cumple en los artejos ms
basales de la espiga, donde la flor central nunca o casi nunca llega hasta el extremo
superior del artejo, y conforme se va acercando hacia la parte superior de la espiga, es
cuando la flor alcanza tal punto.
Respecto a las caractersticas del estigma, los estambres y las anteras, se ha
descrito que los estigmas suelen ser bfidos, aunque en ocasiones pueden ser trfidos
(MEIKLE, 1985; VALDS et al., 1987b; BOLS & VIGO, 1990; CASTROVIEJO, 1990;
STACE, 1991; DAVY et al., 2006; CABELLO, 2011) o que normalmente son trfidos y
raramente aparecen dos (MAIRE & QUZEL, 1962; ZOHARY, 1966; BOULOS, 1999). Se
ha observado que lo comn en ambas especies, es la presencia de estigmas bfidos y
plumosos, sin embargo, en algunos individuos de la poblacin atlntica de Isla de la
Toja (L48), y de ciertas poblaciones mediterrneas [Carretera de Pozallo a Pachino
(L16) y Laguna de Pea Hueca (L51)] se ha encontrado la presencia de estigmas
trfidos. Respecto al nmero de estambres, se ha observado que el nmero es dos en
ambas especies. Este dato coincide con VALDS et al. (1987b), CASTROVIEJO (1990) y
CABELLO (2011). Sin embargo, TAN (1997) aporta el dato de un solo estambre para S.
fruticosa. En cuanto a la longitud de las anteras, se ha observado que es la misma para las
dos especies (1 mm). Este dato coincide con algunas de las medidas aportadas por otros
autores. MEIKLE (1985) y TAN (1997) dan este mismo dato para S. fruticosa, mientras
que VALDS et al. (1987b) lo amplan hasta 1.5 mm en S. fruticosa y lo mantienen en 1.0
mm para S. perennis, y STACE (1991) tambin lo amplia a 1.5 mm, pero en este caso para
S. perennis.
En relacin con el tipo de fruto que presentan estas plantas, la mayora de las
obras no lo describen (MAIRE & QUZEL, 1962; QUZEL & SANTA, 1963; VALDS et
al., 1987b; BOLS & VIGO, 1990; STACE, 1991; BALL, 1993; TAN, 1997; AIZPURU et al.,
1999; BOULOS, 1999; FREITAG, 2000; DAVY et al., 2006; COSTE, 2007; JEANMONOD &
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
121
GAMISANS, 2007; CABELLO, 2011). nicamente MEIKLE (1985), CASTROVIEJO (1990) y
FUENTE et al. (2011) hacen referencia al fruto. CASTROVIEJO (1990) y FUENTE et al.
(2011) comentan que se trata de un fruto en aquenio, mientras que para MEIKLE (1985)
se trata de un fruto en utrculo. Tras haber estudiado el fruto y consultado las
definiciones de ambos tipos de fruto (FONT QUER, 1989), se concluye que se trata de
un fruto en utrculo para ambas especies. La relacin entre el pericarpo-perianto y la
semilla se ha utilizado en el estudio de la subfamilia Salicornioideae (SHEPHERD et al.,
2005b) y en la descripcin de especies del gnero Sarcocornia (FUENTE et al., 2011). Los
resultados obtenidos en este captulo coinciden con lo dicho por SHEPHERD et al.
(2005b), observndose en S. fruticosa y S. perennis el pericarpo-perianto fusionados con la
semilla, que queda parcialmente incluida dentro de esta estructura.
Los caracteres micromorfolgicos son los que, sin duda, permiten diferenciar las
dos especies que conforman el gnero Sarcocornia en su distribucin europea-
norteafricana. Se trata concretamente de caracteres sobre la morfologa seminal y
estomtica. Los resultados obtenidos con el primero de ellos, coinciden con lo indicado
por ALONSO & CRESPO (2008) para diferenciar las distintas especies de Sarcocornia en
Sudamrica, con STEFFEN et al. (2009, 2010) para separar las especies sudafricanas, y
con SHEPHERD et al. (2005b) que utilizaron este mismo carcter dentro de la subfamilia
Salicornioideae. En relacin con la morfologa estomtica, el uso de este carcter se
remonta a DUVAL-JOUVEL (1868) quien ofreci una clave dicotmica basada en la
disposicin de las clulas epidrmicas alrededor de los estomas. Posteriormente, MAIRE
& QUZEL (1962) hicieron alusin al distinto contorno de los estomas entre las
especies Salicornia perennis y Salicornia arabica. Ms recientemente, REDONDO (2004) y
DAVY et al. (2006) comentaron la existencia de estomas de tipo paractico, aunque no
usaron este carcter con un enfoque taxonmico, sino ms bien, como informacin
aportada para un mayor conocimiento de las especies.
El estudio de los estomas permite diferenciar entre las dos especies. Ambas
especies, como ya se ha comentado anteriormente, tienen una forma de vida semejante,
unas adaptaciones a la salinidad muy parecidas y comparten el mismo hbitat, incluso
conviven. Tambin se ha comprobado que en especies que viven sumergidas
temporalmente por efecto de las mareas, presentan el mismo tipo de estomas tanto en
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
122
la parte area como en la zona sumergida. Por tanto, se puede concluir que el
morfotipo estomtico es un carcter estable y propio para cada uno de los txones
estudiados y que puede servir como carcter taxonmico para la identificacin de las
especies aqu estudiadas, S. fruticosa y S. perennis. Sobre todo, cabe destacar que el hecho
que sea un carcter vegetativo, permite ser observado en cualquier tipo de material
(fresco y de herbario). Se demuestra as lo dicho por GAY & HURD (1975) en relacin
con los estomas que aparecen de manera muy temprana en el desarrollo de las hojas.
Adems, hay que comentar que muchos autores tratan la existencia de densidades bajas
de estomas hundidos como una adaptacin de las plantas a zonas ridas (MLLER,
1964; LARCHER, 2003), incluso sealan que reducen la transpiracin y en hbitats
salinos inhiben la absorcin (DELF, 1915). Otros autores han usado este carcter para
adscribir las especies que los desarrollan a condiciones de vida xrica (HILL, 1998).
Incluso se ha publicado, que ciertas condiciones ambientales, hacen variar las reas
foliares y el nmero de estomas por unidad de rea foliar; segn esto, las plantas que
crecieron en suelos secos y con poca humedad ambiental tienen ms estomas hundidos
que las que lo hicieron en suelos hmedos y alta humedad ambiental (METCALFE &
CHALK, 1979; WILLNER, 1986). Con el fin de comprobar si exista una correlacin entre
el morfotipo estomtico y su densidad en la hoja, se calcularon las densidades
estomticas. El resultado obtenido mostr que no exista una relacin entre la presencia
de estomas hundidos, su densidad y el desarrollo de estas plantas en ambientes ridos
puesto que atendiendo a los resultados obtenidos, S. perennis con estomas expuestos, ha
mostrado densidades estomticas inferiores a las de S. fruticosa. De esta manera se
corrobor lo publicado por JORDAN et al. (2008) en la familia Proteaceae Juss., donde se
contradice lo establecido acerca que la presencia de estomas hundidos son una
adaptacin a los climas xricos (MLLER, 1964; LARCHER, 2003). Tambin se ha
demostrado que el hecho de tener estomas hundidos tampoco supone una gran ventaja
en la disminucin de la transpiracin de stos (ROTH-NEBELSICK et al., 2009).
El polen, tal y como comentan VALDS et al. (1987a), presenta las mismas
caractersticas que las descritas en la familia Chenopodiaceae. Atendiendo a los resultados
de este trabajo, las dos especies estudiadas presentan un nico tipo de polen,
coincidiendo con lo dicho por VALDS et al. (1987a). En su trabajo presentaron datos
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
123
concretos para S. fruticosa, S. perennis subsp. perennis y S. perennis subsp. alpini, los cuales se
encuentran dentro del rango aqu presentado.
Las caractersticas presentes en las semillas del gnero Sarcocornia incluyen forma
ovado-orbiculada, con orientacin vertical y coloracin marrn. Respecto al tamao de
la semilla, en muchos trabajos se ha utilizado este carcter para diferenciar entre txones
(MAIRE & QUZEL, 1962; MEIKLE, 1985; FREITAG, 2000, FUENTE et al., 2011). Sin
embargo, con las medidas obtenidas en el presente trabajo, se ha visto que las especies
no pueden separarse basndose nicamente en esta caracterstica, ya que los tamaos de
las semillas son muy variables y en las dos especies las medidas se encuentran solapadas.
El rango de medidas que se presenta para las semillas de S. perennis y S. fruticosa es de
0.63-1.10(1.50) 0.41-1.02 mm, encontrndose dentro del rango aportado por
SHEPHERD et al. (2005b) para la longitud de las semillas de la subfamilia Salicornioideae.
Las medidas aportadas por otros autores (MAIRE & QUZEL, 1962; MEIKLE, 1985)
aparecen dentro del rango presentado. Por su parte, FREITAG (2000) indica como
longitud aproximada de las semillas de S. perennis 2 mm. Derivado del estudio del
tamao de las semillas y de los niveles de ploida presentes en S. fruticosa y S. perennis, se
ha observado que en el caso de S. fruticosa, se podra establecer de manera preliminar
una relacin entre semillas de gran tamao y el mximo nivel de ploida que se conoce
para esta especie (2n=72). Las poblaciones en las que se ha observado esta tendencia
han sido Ludo (L39), Es Trenc (L42), Delta del Ebro (L50), Lagunas de Bon Mat (L56)
y Salinas del Bra del Port (L56), de acuerdo con los recuentos cromosmicos dados
por NILSSON & LASSEN (1971), CASTROVIEJO & COELLO (1980) y CASTROVIEJO &
LAGO (1992). Sin embargo, sera necesario comprobar a travs de estudios futuros, si
esta tendencia observada, se cumple tambin en el resto de poblaciones de S. fruticosa,
pudindose establecer una relacin entre el tamao de las semillas y su nivel de ploida.
Otros caracteres referentes a las semillas son los relacionados con el indumento de la
exotesta. Como ya indicaran ALONSO & CRESPO (2008) en el estudio de las especies de
Sarcocornia sudamericanas, es muy probable que sea uno de los caracteres ms fiables en
la identificacin taxonmica de este grupo de plantas. Es as como muchos autores
hacen referencia siempre a este carcter (MAIRE & QUZEL, 1962; MEIKLE, 1985;
VALDS et al., 1987b; BOLS & VIGO, 1990; CASTROVIEJO, 1990; BALL, 1993; BOULOS,
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
124
1999; FREITAG, 2000; DAVY et al., 2006; COSTE, 2007; CABELLO, 2011). Atendiendo a
los resultados obtenidos, y tras analizar el indumento de la testa, la forma de los
tricomas, la longitud y la medida de la base de stos, la densidad de tricomas, su
distribucin y disposicin por la semilla, se pueden diferenciar tres tipos de
ornamentaciones de la exotesta, que se han denominado a, b y c (ver Figura 3.12). Las
ornamentaciones a y b se han observado en la especie S. fruticosa, y la ornamentacin
tipo c en S. perennis. De forma general, la ornamentacin de las semillas de S. perennis se
ha caracterizado por presentar pelos curvados y ganchudos (MAIRE & QUZEL, 1962;
ZOHARY, 1966; VALDS et al., 1987b; BOLS & VIGO, 1990; CASTROVIEJO, 1990;
BALL, 1993; BOULOS, 1999), que pueden ser cortos y largos, aunque COSTE (2007) la
describe como pubescente. Los resultados obtenidos en este captulo coinciden con
dicha caracterizacin, permitiendo identificar sin lugar a dudas las semillas de S. perennis.
En cuanto a S. fruticosa, se han realizado diferentes descripciones de la ornamentacin.
MAIRE & QUZEL (1962), ZOHARY (1966), VALDS et al. (1987b) y BOLS & VIGO
(1990) comentan que presentan pelos cortos y cnicos, CASTROVIEJO (1990) y
CABELLO (2011) aaden la presencia de protuberancias a los pelos cortos y cnicos.
MEIKLE (1985), BALL (1993) y BOULOS (1999) hacen alusin a un indumento
tuberculado y por ltimo, COSTE (2007) describe la superficie de las semillas como
granulada. Los datos obtenidos para S. fruticosa en este captulo son similares a los
descritos, con la diferencia que se han definido dos tipos de ornamentacin de las
semillas para S. fruticosa: tipo a (con papilas o mamelones) y tipo b (con tricomas cortos
y patentes, que en ocasiones aparecen acompaados de mamelones), que se distinguen
perfectamente de la ornamentacin de las semillas de S. perennis (tipo c).
Atendiendo a los niveles de ploida, se ha podido verificar la presencia de
ejemplares hexaploides (2n=54) de S. fruticosa en la costa alicantina, exactamente en las
poblaciones de Salinas del Bra del Port (L56) y de Torrelamata (L56). Estos datos
coinciden con los de CASTRO & FONTES (1946) sobre material portugus, con los de
CONTANDRIOPOULOS (1968) y LABADIE (1976) sobre material francs, con los de
CASTROVIEJO & COELLO (1980) sobre material espaol de Alicante, Huelva y Murcia, y
con los de PASTOR & VALDS (1986) sobre material de Huelva. A parte del nivel
cromosmico hexaploide, en S. fruticosa se han descrito tambin ejemplares tetraploides
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
125
(2n=36) y octoploides (2n=72) (NILSSON & LASSEN, 1971; CASTROVIEJO & COELLO,
1980; CASTROVIEJO & LAGO, 1992). En relacin con S. perennis, nicamente se han
descrito dos niveles de ploida: diploide (2n=18) y triploide (2n=27) (MAUDE, 1939;
CASTRO & FONTES, 1946; HAMBLER, 1954, 1955; BALL, 1957; DALBY, 1962;
CONTANDRIOPOULOS, 1968; CASTROVIEJO & COELLO, 1980; PASTOR & VALDS,
1986; CASTROVIEJO & LAGO, 1992), siendo el nivel diploide el ms extendido en la
pennsula ibrica (CASTROVIEJO & COELLO, 1980). Los resultados cromosmicos
obtenidos en este captulo junto con los datos aportados por otros autores (MAUDE,
1939; CASTRO & FONTES, 1946; HAMBLER, 1954, 1955; BALL, 1957; DALBY, 1962;
CONTANDRIOPOULOS, 1968; NILSSON & LASSEN, 1971; LABADIE, 1976; CASTROVIEJO
& COELLO, 1980; CASTROVIEJO & LAGO, 1992), revelan la presencia de un gran
complejo poliploide constituido por las dos especies objeto de estudio. La poliploida
podra explicar la gran variabilidad morfolgica observada en S. fruticosa y S. perennis, ya
que ha sido reconocido como un mecanismo que promueve la diversidad fenotpica
(SHEPHERD & YAN, 2003).
5.1. La identidad taxonmica de Sarcocornia perennis subsp. alpini
En relacin con la identidad taxonmica de S. perennis subsp. alpini, se ha podido
observar que con los datos morfolgicos analizados, no existen suficientes
caractersticas que permitan identificar dos subespecies en el seno de S. perennis. Para
cada uno de los txones propuestos, se debera observar una ocupacin geogrfica y
ecolgica bien delimitada, que a su vez estuviese asociada a unas caractersticas
morfolgicas que permitiesen su identificacin. CASTROVIEJO & COELLO (1980)
presentan la tipificacin de S. perennis subsp. alpini con material procedente de las
marismas de Barrameda (MA 29391). En su discusin, aluden a que este taxon,
inicialmente descrito por Lagasca, aparece en zonas desecables, al menos de territorios
ibricos, y se distingue morfolgicamente de la subespecie tipo por su hbito, ramas y
dimetro de las inflorescencias. Desde el punto de vista cariolgico, S. perennis subsp.
alpini comparte los niveles diploide y triploide con S. perennis subsp. perennis
(CASTROVIEJO & COELLO, 1980; CASTROVIEJO, 1990; CASTROVIEJO & LAGO, 1992).
Son muchos los autores (VALDS et al., 1987b; CASTROVIEJO, 1990; CASTROVIEJO &
LAGO, 1992; LUQUE et al., 1995; FIGUEROA et al., 2003; DAVY et al., 2006) que han
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
126
seguido la separacin propuesta por CASTROVIEJO & COELLO (1980). Sin embargo,
LPEZ GONZLEZ (1997) no acepta la separacin taxonmica de estas dos subespecies,
atendiendo a la variabilidad de los caracteres vegetativos, a la inestabilidad de los
medios en los que vive y a la ausencia de una separacin geogrfica o ecolgica entre las
dos subespecies.
En relacin con los resultados obtenidos, la divisin de S. perennis en dos
subespecies no est apoyada ni desde el punto de vista molecular, ni desde el punto de
vista morfolgico. Los anlisis filogenticos y poblacionales han mostrado que no existe
apoyo para el reconocimiento de dos subespecies en el seno de S. perennis. De hecho, no
existe una diferenciacin filogentica entre las dos subespecies, que en ningn caso
forman dos clados monofilticos separados. Adems, el estudio de variabilidad
poblacional, ha confirmado la ausencia de estructuracin gentica a nivel subespecfico
en S. perennis, apareciendo la poblacin del taxon reconocido como S. perennis subsp.
alpini embebida entre el resto de poblaciones de S. perennis subsp. perennis.
Tal y como ocurre en los resultados moleculares, no se ha encontrado ningn
carcter morfolgico que apoye la separacin de S. perennis en dos subespecies.
CASTROVIEJO & COELLO (1980) basaron la descripcin de S. perennis subsp. alpini en la
presencia de matas leosas y densas con los tallos tortuosos y las ramas generalmente
erguidas y leosas, as como en la presencia de espigas con un dimetro de 1.5-3.5 mm,
y ms homogneamente tubulares. Estas caractersticas junto con una altura mxima de
80 cm (CASTROVIEJO, 1990), se han utilizado para diferenciarla de la subespecie tpica
que puede llegar a alcanzar 20 cm de altura, presenta los tallos generalmente flexibles y
flexuosos y el dimetro de las espigas est comprendido entre 2.5 y 4.5 mm
(CASTROVIEJO, 1990). Otros autores se han basado en esta descripcin para diferenciar
las dos subespecies, aadiendo algunos caracteres ms, como es el caso de VALDS et al.
(1987b) que hacen referencia al color de las ramas vegetativas. Este autor diferencia
entre una coloracin verde intensa en S. perennis subsp. alpini y una coloracin verde-
amarillenta, amarillenta o prpura en S. perennis subsp. perennis.
El estudio aqu realizado de los caracteres vegetativos y reproductivos no ha
permitido reconocer diferentes unidades taxonmicas. De las localidades en las que se
ha citado tradicionalmente S. perennis subsp. alpini [En Espaa: Alicante, Albacete,
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
127
Almera, Barcelona, Cdiz, Ciudad Real, Castelln, Granada, Huelva, Madrid, Mlaga,
islas baleares (Cabrera), Pontevedra, Sevilla, Tarragona, Toledo y Valencia. En Portugal:
Algarve, Baixo Alentejo, Beira Litoral, Estremadura y Ribatejo. En Marruecos: Beni
Snassen, Guercif e Imzorne. En Italia] (CASTROVIEJO, 1990; MOLERO &
MONTSERRAT, 2006; BIONDI et al., 2010), se han estudiado muchas poblaciones
(Apndice 3), obteniendo siempre rangos claramente solapados entre las dos
subespecies.
Adems, en aquellos caracteres micromorfolgicos que han tenido relevancia
taxonmica en la diferenciacin de S. fruticosa y S. perennis (ornamentacin de la testa de
las semillas y tipo estomtico), tampoco se ha observado diferenciacin alguna. En
primer lugar, las semillas que perteneceran a las dos subespecies presentan el mismo
tipo de ornamentacin (tipo c), y en segundo lugar, los estomas para ambas subespecies
tambin seran del mismo morfotipo (tipo 2).
5.2. Identidad taxonmica de la especie Sarcocornia hispanica
FUENTE et al. (2011) describieron la especie S. hispanica basndose en ciertos
caracteres morfolgicos, como son la forma de vida o hbito, el pice de las hojas, el
pericarpo, y la forma y ornamentacin de las semillas, que permitiran distinguir esta
nueva especie del resto de las especies peninsulares. Existe una clara diferenciacin
morfolgica entre S. hispanica y S. perennis, basada en la presencia en S. perennis de un
hbito postrado-enraizante o erecto-enraizante, de artejos con pice agudo o
puntiagudo en las hojas jvenes, y de semillas con una ornamentacin caracterizada por
tener pelos largos y curvados. Sin embargo, la distincin entre S. hispanica y S. fruticosa
no es tan evidente, existiendo un gran solapamiento entre los caracteres sealados por
FUENTE et al. (2011).
En cuanto al hbito, muchos autores lo interpretan como un buen carcter para
diferenciar entre especies en el gnero Sarcocornia (QUZEL & SANTA, 1963; LAUSI,
1982; MEIKLE, 1985; BOLS & VIGO, 1990; CASTROVIEJO, 1990; BALL, 1993; TAN,
1997; AIZPURU, et al., 1999; BOULOS, 1999; FREITAG, 2000; DAVY et al., 2006; COSTE,
2007; JEANMONOD & GAMISANS, 2007; SNCHEZ-GMEZ & GUERRA, 2007; MATEO
& CRESPO, 2009), ya que, como se ha comentado, permite distinguir entre especies
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
128
postradas y enraizantes como S perennis, frente a erectas y no enraizantes como S.
fruticosa. En el caso de S. fruticosa y S. hispanica, ambos txones son erectos y no
enraizantes, por lo que este carcter no sera til para separar ambas especies.
Otro de los caracteres que indican FUENTE et al. (2011) es la forma del pice de
la hoja. ste es un carcter utilizado por varios autores en la identificacin de varias de
las especies del gnero Sarcocornia (MAIRE & QUZEL, 1962; CASTROVIEJO, 1990;
FREITAG, 2000; DAVY et al., 2006; ALONSO & CRESPO, 2008; STEFFEN et al., 2009,
2010). Segn los datos aqu obtenidos, se puede observar que S. fruticosa muestra una
tendencia a presentar pices obtusos, lo que coincidira de nuevo con el tipo
morfolgico propuesto para S. hispanica: de pices que van de subagudos a redondeados
(FUENTE et al., 2011).
En relacin con la exotesta de la semilla, se trata de un carcter que permite
identificar con facilidad las especies S. perennis y S. fruticosa, como ya se ha puesto de
manifiesto en este trabajo y por autores previos (MAIRE & QUZEL, 1962; MEIKLE,
1985; VALDS et al., 1987b; BOLS & VIGO, 1990; CASTROVIEJO, 1990; BALL, 1993;
BOULOS, 1999; FREITAG, 2000; DAVY et al., 2006; COSTE, 2007; CABELLO, 2011;
GUILL et al., 2012a). La descripcin morfolgica de la testa de la semilla de S. fruticosa
coincide con el indumento propuesto por FUENTE et al. (2011) para S. hispanica.
Relacionado con la semilla, FUENTE et al. (2011) hicieron referencia a la fusin
entre el pericarpo y la semilla. En su discusin apuntaron hacia la presencia de un
pericarpo parcialmente fusionado a la semilla como una caracterstica distintiva de la
nueva especie. Sin embargo, en las observaciones realizadas de las semillas y del fruto
en el presente estudio, se ha visto que tanto para S. fruticosa como para S. perennis, el
perianto se fusiona al pericarpo y la semilla queda incluida parcialmente en esta
estructura, separndose con dificultad. Estos resultados, adems, coinciden con los
aportados por SHEPHERD et al. (2005b) para S. fruticosa, por lo que este carcter no
puede emplearse para diferenciar esta nueva especie de S. fruticosa.
En el estudio de los estomas realizado en el presente trabajo, se han incluido
poblaciones en las que crecera S. hispanica. Se ha comprobado que dichas poblaciones
presentan el mismo morfotipo estomtico que S. fruticosa (morfotipo 1), donde los
estomas aparecen claramente hundidos.
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
129
Por ltimo, en cuanto a la cariologa, FUENTE et al. (2011) presentaron un nivel
hexaploide para S. hispanica, realizando recuentos de las poblaciones de Las Virtudes
(Villena, Alicante) y San Felipe Neri (Alicante). Este nivel hexaploide coincide con los
datos obtenidos en este captulo, donde se ha realizado un recuento cromosmico en
las poblaciones alicantinas de S. fruticosa de Torrelamata (Torrevieja) y Salinas del Bra
del Port (Santa Pola). Tambin concuerda con los datos aportados por CASTROVIEJO &
COELLO (1980) y PASTOR & VALDS (1986) para diversas poblaciones del sureste
peninsular y Huelva.
Atendiendo a todo lo dicho, se puede concluir que no existen caracteres
morfolgicos significativos que permitan aceptar la existencia de dos especies que
convivan en el sureste de la pennsula ibrica. Adems, las comparaciones morfolgicas
entre las poblaciones de Las Virtudes (localidad tipo de S. hispanica) y las poblaciones de
la Camarga (Francia) (localidad tipo de S. fruticosa), no aportan diferencias significativas
para reconocer dos txones diferentes, como proponen FUENTE et al. (2011). De esta
manera, se puede afirmar que no hay motivos para identificar un nuevo taxon en el
sureste peninsular y que la especie recientemente descrita como S. hispanica sera un
mero sinnimo de Sarcocornia fruticosa.
5.3. Tratamiento taxonmico del gnero Sarcocornia en Europa y Norte de
frica
Tras analizar los datos morfolgicos y moleculares en su conjunto, se pueden
reconocer dos txones distribuidos en saladares y lagunas salinas de los pases ribereos
del mediterrneo, y en las costas atlnticas europeas, incluyendo las islas de Lanzarote,
Fuerteventura y Gran Canaria, y las costas marroques (regin Tnger-Tetun), siendo
su distribucin ms septentrional, las costas de Escocia (FERNNDEZ & SANTOS, 1983;
GREUTER et al., 1984; DAVY et al., 2006). Estos txones del gnero Sarcocornia
pertenecen a las especies S. fruticosa y S. perennis.
Los caracteres morfolgicos comunes a las dos especies son la presencia de
hojas opuestas, soldadas entre s y con el tallo formando un artejo de morfologa
obcnica, en cuyo borde se observan las lminas foliares reducidas a escamas hialinas.
El tamao de los artejos es de 2.0-20.0 1.5-5.0 mm. Las inflorescencias espiciformes
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
130
con un tamao de 11.0-60.0(90.0) (1.5)2.0-4.0(5.0) presentan cimas ssiles de 3(4)
flores que se encuentran en la axila de cada brctea, apareciendo dos cimas opuestas en
cada artejo frtil. Se pueden diferenciar tanto espigas terminales como laterales, estas
ltimas son sentadas a excepcin de las inflorescencias ms basales, en las que se
pueden observar entre 1 y 11 artejos estriles. El nmero de espigas laterales es variable,
con un rango comprendido entre 0 y 40. Las flores son hermafroditas reunidas en
grupos de 3, apareciendo situadas en la parte inferior de un artejo frtil, y separadas
unas de otras por medio de un tabique, muy aparente despus de que el utrculo se haya
desprendido en la madurez. El perianto formado por la unin de 4 piezas, queda
fusionado al pericarpo en la madurez y cada semilla, se encuentra parcialmente incluida
en esta estructura. Como consecuencia, cuando se desprenden las semillas, aparecen
restos de pericarpo sobre su testa. El estigma es bfido (en ocasiones trfido) y plumoso.
Los estambres en nmero de 2 presentan anteras que miden 1.0 mm de longitud. Los
estomas son paracticos. El polen es polipantoporado, apolar, con simetra radial, de
tamao medio (dimetro de 17.3-31.8 m) y de superficie equinulada y punteada con
aberturas muy pequeas y diferenciadas (dimetro 0.9-3.9 m). Las semillas son ovado-
orbiculadas, con una orientacin vertical, coloracin marrn y ausencia de perisperma.
El tamao es de 0.63-1.10(1.50) 0.41-1.02 m. El perodo de floracin abarca
aproximadamente los meses de mayo a octubre. En cuanto a la fructificacin, se ha
observado que la produccin de semillas puede darse desde julio a diciembre, pudiendo
alargarse bastante este perodo, sin existir una pauta clara.
Salicornia europaea L. var. fruticosa L., Sp. Pl.: 3 (1753) (Basinimo)
Salicornia fruticosa (L.) L., Sp. Pl. ed. 2: 5 (1762).
Arthrocnemum fruticosum (L.) Moq., Chenop. Monogr. Enum.: 111 (1840)
= Salicornia europaea perennis Gouan, Hortus Monsp.: 2 (1762)
= Salicornia fruticosa Willd., Sp. Pl. 1: 24 (1797)
= Salicornia anceps Lag., Mem. Pl. Barrill.: 52 (1817)
= Salicornia fruticosa glaucescens Ten. in Syll. Pl. Fl. Neapol.: 582 (1831)
Sarcocornia fruticosa (L.) A.J. Scott in Bot. J. Linn. Soc. 75(4): 367 1978
Captulo 3: Estudio morfolgico del gnero Sarcocornia
131
= Salicornia fruticosa deflexa Rouy, Fl. France 12: 60 (1910)
= Sarcocornia fruticosa var. deflexa C. Lahondre & Gamisans in Candollea 43(1): 368
(1988)
= Sarcocornia hispanica Fuente, Rufo & Snchez-Mata in Lazaroa: 32 (2011)
Salicornia arabica auct. non. L. Sp. Pl. 1: 3 (1753)
Lectotypus: Designado por BALL (2007) en JARVIS (ed.) Order out of Chaos: 807 (2007):
Herb. Burser XVI(2): 22 espcimen de la derecha (UPS).
Este taxon se caracteriza por un hbito representado por arbustos con ramas
ramificadas siempre erectas y no enraizantes, pudiendo alcanzar 100(180) cm de altura.
Los tallos son erectos, pudiendo ser decumbentes. No presentan tallos radicantes en los
nudos, aunque en raras ocasiones las ramas laterales ms largas alcanzan el suelo
enraizando. Los pices de las hojas son mayormente obtusos, raramente agudos, sin
quilla aparente. Los estomas presentan las clulas oclusivas situadas a distinto nivel que
las clulas anexas (estomas hundidos, morfotipo 1). Las clulas epidrmicas vegetativas
son de morfologa poligonal y de superficie lisa. En las inflorescencias, la flor central de
la cima no suele alcanzar el extremo del artejo Las semillas presentan dos morfotipos
distintos en la ornamentacin de la exotesta: el denominado tipo a, que presenta papilas
o mamelones distribuidos principalmente por el borde de la semilla, apareciendo mayor
cantidad de mamelones en la zona opuesta al micrpilo. Los mamelones tienen una
morfologa redondeada en la parte superior, con una longitud comprendida entre 12.31
y 67.57 m, y una anchura de la base de 29.20-61.50 m. La densidad de estos
mamelones en la semilla es de 14-38 tricomas/mm
2
. La ornamentacin tipo b presenta
tricomas cnicos y patentes de longitud comprendida entre 15.38 y 100.00(106.67) m,
que suelen aparecer distribuidos por el borde de la semilla, aunque en la parte central de
la misma pueden aparecer tambin, siempre en nmero reducido. La anchura de la base
de estos tricomas est comprendida entre 30.80-53.80 m, y la densidad de estos
tricomas patentes es de 20-51 tricomas/mm
2
. En esta ornamentacin, junto a los
tricomas cortos y patentes, en ocasiones aparecen tambin papilas o mamelones.
2n=36, 54, 72.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
132
Sarcocornia perennis (Mill.) A.J. Scott in Bot. J. Linn. Soc. 75: 367 (1978)
Salicornia perennis Mill., Gard. Dict. ed. 8, n. 2 (1768) (Basinimo)
Arthrocnemum fruticosum radicans (Sm.) Moq., Chenop. Monogr. Enum.: 112 (1840)
= Salicornia herbacea Sm., Fl. Brit.: 2 (1800)
= Salicornia radicans Sm. in Sowerby & Sm., Engl. Bot. 24, tab. 1691 (1807)
= Salicornia lignosa Woods in Bot. Gaz. (London) 3: 31 (1851)
= Salicornia sarmentosa Duval-Jouve in Bull. Soc. Bot. France 15: 174 (1869)
= Salicornia fruticosa humilis Ten., Syll. Pl. Fl. Neapol.: 582 (1831)
Lectotypus: Designado por GUILL et al. (2011). Salicornia radicans. Isle of Shepey-Kent; c.
1850. Coll.? Dr. B. Thompson Lowne, K [K000450665].
Esta especie se caracteriza por la presencia de dos tipos de hbitos siempre
enraizantes. Por una parte el postrado en donde las ramas principales son rastreras y
presentan siempre tallos enraizantes, dando lugar a formaciones extensas a modo de
cspedes, en donde es muy difcil diferenciar individuos con una altura mxima de 20
cm. Y por otra parte el erecto, con ramas erectas que llegan a alcanzar hasta 80 cm. Las
hojas jvenes de ramas secundarias presentan los pices agudos e incluso pueden ser
puntiagudos, pudiendo apreciarse en algunos casos que los artejos son ligeramente
aquillados. Los estomas presentan las clulas oclusivas al mismo nivel que las clulas
anexas (estomas expuestos, morfotipo 2). Las clulas epidrmicas son poligonales, con
una superficie que puede ser reticulada o lisa. En las cimas de las espigas existe una
tendencia a que la flor central alcance el extremo superior del artejo frtil. Las semillas
presentan un morfotipo de ornamentacin de la testa tipo caracterizado por presentar
tricomas finos que suelen terminar con el pice curvado, llegando en muchos casos, y
sobre todo en la zona de la semilla opuesta al micrpilo, a parecer verdaderos garfios.
Por lo comn, son adpresos en su distribucin por los bordes de la semilla a excepcin
en el centro de sta, donde son ms pequeos y la curvatura del pice no se encuentra
desarrollada. La longitud de estos tricomas curvados abarca el rango de 26.15-144.62
m y la anchura de la base va de 10.80 a 27.70 m. La densidad de estos tricomas es de
38-83 tricomas/mm
2
. 2n=18, 27.
Captulo 4.
Estructuracin gentica y filogeografa de Sarcocornia
fruticosa y Sarcocornia perennis en la cuenca mediterrnea
y costa atlntica
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
135
1. INTRODUCCIN
Las poblaciones naturales de muchas especies vegetales estn notablemente
influidas por el aislamiento y la fragmentacin de los hbitats donde se desarrollan. La
propia fragmentacin de los ecosistemas puede influir directamente en la comunicacin
del flujo gentico entre las poblaciones. YOUNG et al. (1996) apuntaban que las
consecuencias directas de la fragmentacin del hbitat van ligadas a un cambio de la
variabilidad gentica, un aumento de la divergencia gentica y una reduccin del flujo
gnico; aunque segn estos mismos autores, no siempre se cumplan estas premisas.
Recientemente, HONNAY & JACQUEMIN (2007) y AGUILAR et al. (2008) realizan una
nueva revisin sobre los efectos de la fragmentacin de los hbitats naturales,
comentando la existencia de los siguientes efectos: cambios en los valores de diversidad
gentica, aumento de la divergencia gentica interpoblacional, disminucin del flujo
gentico entre las poblaciones, aumento de procesos de endogamia, aumento de la
probabilidad de extincin local, procesos que afectan por igual a plantas comunes y a
raras, y por ltimo, la necesidad de conocer la diversidad gentica original previa a la
fragmentacin.
Sin embargo, conviene destacar que en el caso de las dos especies objeto de
estudio, S. fruticosa y S. perennis, crecen en hbitats que ya se encuentran fragmentados
por s mismos. Sus poblaciones naturales se encuentran ligadas nicamente al medio
salino (ALONSO & DE LA TORRE, 1999; LVAREZ ROGEL et al., 2001; KADEREIT et al.,
2006; ALONSO, 2009; LENDNEZ, 2010), y por lo tanto, la fragmentacin forma parte
intrnseca de su evolucin. No obstante, los efectos causados por la fragmentacin
pueden estar, adems, notablemente acrecentados por la accin antrpica (PALOP-
ESTEBAN et al., 2011). Las diversas acciones humanas sobre los saladares influyen, entre
otros factores, a las vas naturales de flujo gnico, estructura espacial y diversidad
gentica. Muchos de los saladares objeto de estudio representan un refugio de especies
animales y vegetales (TORRALVA et al., 2001). Sin embargo, existe en muchos casos una
gran presin urbanstica y turstica que hace que aumente la tasa de desaparicin de los
humedales costeros, siendo necesaria la conservacin de las comunidades vegetales
halfilas tpicas de saladares, que llevan asociada una gran diversidad de aves,
aportndoles su nicho ecolgico (CONESA & SCHULIN, 2010).
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
136
El estudio de estos hbitats fragmentados puede realizarse desde una
perspectiva molecular. Actualmente la distribucin geogrfica de la diversidad gentica
dentro de las especies recibe un especial inters y el conocimiento adquirido de tales
estudios, ha promovido el entendimiento de patrones intraespecficos de variacin. La
interpretacin de los patrones encontrados en los estudios filogeogrficos se ha de
realizar teniendo en cuenta tanto los procesos histricos a los que ha estado sujeta una
especie, como la influencia de las caractersticas ambientales (MANTEL et al., 2003) y la
propia biologa (WESTBERG & KADEREIT, 2009). De esta manera, cada vez son ms los
estudios que combinan el papel de la biologa de las especies en los patrones
filogeogrficos de variacin gentica, junto con el anlisis del sistema de reproduccin,
la dispersin de las semillas, el rango geogrfico de las especies objeto de estudio,
relacionando todo ello con los procesos histricos a los que se han encontrado
sometidas (PREZ-COLLADOS et al., 2006; RODRGUEZ-SNCHEZ et al., 2009;
WESTBERG & KADEREIT, 2009; JUAN et al., 2012).
Con todo lo dicho, el presente captulo pretende realizar un estudio
comparativo, utilizando herramientas moleculares, de dos especies del mismo gnero
que presentan requerimientos ecolgicos similares. De esta manera, se ofrecer una
visin ms aproximada de los diferentes procesos de variacin gentica que pueden
estar padeciendo S. fruticosa y S. perennis en un rea de estudio caracterizada por ser una
de las regiones ms complejas y heterogneas del mundo desde un punto de vista
biogeogrfico, la regin mediterrnea (QUZEL, 1985).
2. OBJETIVOS
En este captulo se propone realizar un trabajo centrado en la diversidad
gentica y estructura gentica espacial de las poblaciones de S. fruticosa y S. perennis en la
cuenca mediterrnea y costa atlntica, con la utilizacin de diversas tcnicas moleculares
(AFLP y marcadores plastidiales). Los objetivos planteados son los siguientes:
- Evaluar la variabilidad gentica poblacional y la estructura gentica espacial
de S. fruticosa y S. perennis.
- Identificar si la fragmentacin natural de las poblaciones de estas dos
especies corresponde a una fragmentacin gentica.
- Interpretar las vas de flujo gnico entre las poblaciones.
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
137
3. MATERIAL Y MTODOS
3.1. Material vegetal y extraccin de ADN
El estudio poblacional de S. fruticosa y S. perennis se ha realizado sobre 353
muestras procedentes de 36 localidades y 47 poblaciones distribuidas en la cuenca del
mar Mediterrneo y costa atlntica (Figura 4.1, Tabla 4.1), pudiendo incluir cada
localidad entre una y cuatro poblaciones. El ADN genmico total se ha extrado de
material fresco o desecado en gel de slice (CHASE & HILL, 1991), siguiendo el mtodo
modificado 2CTAB (DOYLE & DOYLE, 1987) y se ha resuspendido entre 700 y 1000
l de tampn TE0.1 (10 Mm Tris-HCl, 1 Mm EDTA, pH 8.0). El ADN total se ha
purificado mediante el uso de minicolumnas de purificacin de Ultraclean PCR
Clean-Up Kit (MOBIO) siguiendo el protocolo del fabricante.
Figura 4.1. Distribucin de las localidades estudiadas de Sarcocornia fruticosa y Sarcocornia perennis. La
codificacin de las localidades aparece en la tabla 4.1
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
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140
3.2. Anlisis de AFLP
Entre todos los ejemplares recolectados, se seleccionaron un total de 81
individuos para estudiar la estructuracin gentica en S. fruticosa (38 muestras) y S.
perennis (43 muestras). Se trata de un estudio preliminar en donde se ha incluido un
nmero reducido de poblaciones, que pueden contener de tres a 16 individuos. Para S.
fruticosa, se han incluido muestras de Arekmane (ARE; Nador, Marruecos), Delta del
Ebro (EBR; Tarragona, Espaa), Cordovilla (COR; Albacete, Espaa) y Playa de Sancti
Petri (PET; Cdiz, Espaa). Para S. perennis se estudiaron muestras de las poblaciones
de Chichester (CHC; West Itchenor, Reino Unido), Capo Feto (CF; Sicilia, Italia),
Estuario de Aposelemis (APO; Creta, Grecia), Arekmane (ARE; Nador, Marruecos),
rzola (ORZ; Lanzarote, Espaa), Laguna de Pea Hueca (HUE; Toledo, Espaa) y
Laguna de las Yeguas (YEG; Ciudad Real, Espaa) (Tabla 4.1). El protocolo seguido
para realizar las reacciones de restriccin-ligacin y amplificacin de preselectivos fue el
de AFLP
TM
Plant Mapping Protocol (Applied Biosystems). Sin embargo, y debido a que
el gnero Sarcocornia posee un genoma de tamao pequeo (KOCE et al., 2008), los
iniciadores selectivos fueron modificados tal y como sugiere FAY et al. (2005), donde los
iniciadores EcoR1 presentaban tan slo dos bases. Se realizaron pruebas con 25
combinaciones diferentes de iniciadores selectivos, de los que los iniciadores EcoR1-
AC + MseI-CAC (marcador azul) y EcoR1-AA + MseI-CAC (marcador verde)
mostraron bandas claramente distinguibles. La separacin de los fragmentos marcados
con fluorescencia procedentes de las amplificaciones selectivas se realiz mediante
electroforesis en gel desnaturalizante de poliacrilamida al 5.0% usando un secuenciador
automtico ABI Prism 3730 (Applied Biosystems, Inc.).
3.3. Marcadores plastidiales
Se secuenciaron y alinearon 48 regiones plastidiales, con el fin de localizar
microsatlites o regiones polimrficas de nucletidos. Para ello se seleccionaron cuatro
individuos pertenecientes a dos poblaciones de S. fruticosa (AVI y AGU) y a dos
poblaciones de S. perennis (VILL y CHC), correspondindose con dos poblaciones
prximas entre s (AVI y AGU) y lejanas a las anteriores (VILL y CHC). Las regiones
plastidiales secuenciadas fueron -rpL20, psbB-psbF, trnT-L, psaI-accD, rpS14, trnK
int, trnH
(GUG)-
psbA, trnC-D, trnSb-trnFM, trnD-T, trnLc-trnLFKress, trnV
(UAC)
-ndhC,
rpS12
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
141
trnL
(UAG)
-rpl32F, ndhF-rpl32, trnQ
(UUG)-
rps16ex1, rpS16, psbD-trnT, ndhFA, ndhJ-trnLE,
rpoB-trnC
(GCA)
, rpL14-rpL36, psbB-psbH, petL-psbE, psbJ-petA, atpI-atpH, trnS
(GCU)-
trnG
(UUC)
, trnG
(UUC)-
trnS
(GCU)
, trnS
(GCU)-
trnG, trnK
(UUU)
ex1-rps16ex2, psbK-trnS
(GCU)
, atpFex2-
atpFex1, atpI-rps2, rpoC1ex2-rpoC1ex1, trnC
(GCA)-
petN, trnE
(UUC)
-trnT
(GGU)
, psbC-psbZ,
trnG
(GCC)-
rps14, psaA-ycf3ex3, trnF
(GAA)-
ndhJ, trnV
(UAC)
ex2-trnV
(UAC)
ex1, psaI-ycf4, ycf4-cemA,
petL-psbE, psaJ-rpl33, rpl33-rps18, petE/G-trnP
(UGG)
, clpPex3-clpPex2, clpPex1-psbB
(TABERLET et al., 1991; SMALL et al., 1998; SHAW et al., 2005, 2007; EBERT & PEAKALL,
2009a,b). De todas ellas, slo ocho regiones (psbC-psbZ, clpPex3-clpPex2, petE/G-
trnP
(UGG)
, atpI-atpH, ndhF-rpl32, ndhJ-trnLE, rpS12-rpL20, trnT-L) presentaron
deleciones entre las muestras, que pueden ser usadas como potenciales marcadores
moleculares. Estas ocho regiones son las que se amplificaron en un total de 353
individuos pertenecientes a 47 poblaciones (Figura 4.1, Tabla 4.1). Para todas las
regiones indicadas, se disearon iniciadores nuevos (forward y reverse) a excepcin de
petE/G-trnP
(UGG)
, donde solo fue necesario disear el iniciador reverse (Tabla 4.2). El
programa de amplificacin para los nuevos marcadores moleculares fue: 5 minutos a
94C, seguidos de 42 ciclos a 94C durante 30 segundos, 48C durante 30 segundos,
72C durante 30 segundos, y una extensin final de 72C durante 7 minutos. Las
amplificaciones se realizaron en un volumen de reaccin de 10 l conteniendo 7.2 l de
agua destilada ultrapura, 1 l de 10NH4 Bioline Taq Buffer, 0.2 l 50 mM Bioline
MgCl2, 0.1 l 10 mM dNTP, 0.1 l 5 U/l Taq polimerasa, 0.2 l iniciador marcado
(10pmol/l), 0.2 l iniciador no marcado (10pmol/l) y 0.5 l de albmina de suero
bovino (BSA; 0.4%). La longitud de los fragmentos se analiz en un secuenciador
automtico ABI 3100 (Applied Biosystems, Inc.). De los ocho marcadores
preseleccionados, seis fueron utilizados en los anlisis que se detallan en el apartado
3.4.2 Marcadores (SAR2, SAR4, SAR5, SAR9, SAR10 y SAR11). El resto de
marcadores no produjeron la variabilidad esperada o no amplificaron correctamente.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
142
Tabla 4.2. Descripcin de las 8 regiones plastidiales seleccionadas, nombre asignado a los 11
marcadores plastidiales, nombre de los iniciadores, secuencia de los iniciadores, la referencia (Ref.) [Or.
Original; * EBERT et al. (2009b)] y el nmero de haplotipos (Nh) que generaron. Los marcadores
plastidiales marcados en negrita se corresponden con los seis marcadores utilizados en los anlisis
posteriores.
Regiones
plastidiales
seleccionadas
Marcadores
plastidiales
Nombre
iniciador
Secuencia (5-3) Ref. Nh
psbC-psbZ SAR 1
ANU47-48F TTCAATGTTTTGAGGTAGG Or.
ANU47-48R TAGGTGAGATAGCCGAGCCA Or.
petE/G-trnP
(UGG)
SAR 2
PetE/G GGGGATCAGTTGGATCTTTG *
3
ANU81-82R CCGATGTCGTAGGTTCAAAT Or.
clpPex3-clpPex2 SAR 3
ANU89-90F CCGTTGCTTTATATATTTAT Or.
2
ANU89-90R GTAGTATGAGATGAAGAGTA Or.
atpI-atpH SAR 4
atpI-HF TATACAAATACCTACAGTCT Or.
7
atpI-HR CACTTATAGGCATTAGATTC Or.
ndhF-rpl32 SAR 5
ndhF-rpl32F Or.
3
ndhF-rpl32R AGAAAGTAAAGTAACGTAAA Or.
ndhJ-trnLE SAR 6
ndhJ-trnLEF CTAAGAACTGATAGAATGAA Or.
2
ndhJ-trnLER AAGGATGAAAATGGATGAAA Or.
rpS12-rpL20
SAR 7
rps12 GTCCGAGGAACATGTACTAGG Or.
rps12R TTTCACAACGAGATTCACCT Or.
SAR 8
rps12F AGGTGAATCTCGTTGTGAAA Or.
rps121R TCTTATTGATAACTTGTACA Or.
SAR 9
rps121F TGTACAAGTTATCAATAAGA Or.
4
rps122R CTTTTTAAACGGTGAGGTCC Or.
SAR 10
rpl20F GGACCTCACCGTTTAAAAAG Or.
5
rpl20R ATTAATTGTATTAATGTATC Or.
trnT-L SAR 11
trnT-LF AGTAGAGCTATGAATTTGAA Or.
2
trnT-LR TTAAAGTCTTAAAGAAGGCC Or.
3.4. Anlisis de los datos
3.4.1. Datos de AFLP
El anlisis de los fragmentos se realiz con el programa GENEMAPPER v.
4.0. (Applied Biosystems). Aquellos fragmentos con tamaos comprendidos entre 50 y
500 pares de bases se codificaron como presente (1) o ausente (0), constituyendo una
matriz binaria. Cada una de las especies se analiz por separado, por lo que se
elaboraron dos matrices binarias. Se utiliz el software R (R development core team
2011) con el paquete de funciones AFLPDAT (EHRICH, 2006) en la obtencin de las
matrices para los programas ARLEQUIN v. 3.1 (EXCOFFIER et al., 2005) y BAPS v. 5.4
CAACTCAGGATCTAATAACT
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
143
(CORANDER et al., 2004). Para cada poblacin, se calcularon las frecuencias allicas
usando la aproximacin Bayesiana propuesta por ZHIVOTOVSKY (1999), basada en una
distribucin no uniforme prioritaria de frecuencias no allicas. Estas frecuencias allicas
se usaron para calcular la diversidad gentica para cada poblacin (Hj), la diversidad
gentica total (Ht), la diferenciacin gentica entre poblaciones (Fst) (LYNCH &
MILLIGAN, 1994) y el valor de Fst por parejas. El porcentaje de fragmentos
polimrficos (P) al nivel 5% se calcul con el programa AFLP-SURV (VEKEMANS,
2002), como tambin el nmero de alelos privados (Npal). Debido a que las diferencias
en la intensidad de muestreo entre poblaciones podran sesgar las comparaciones
realizadas de diversidad, se ha utilizado el mtodo de rarefaccin para calcular la riqueza
de bandas (Br) con AFLP-DIV v. 1.0 (COART et al., 2005). El anlisis de Neighbor-
Joining (NJ) (SAITOU & NEI, 1987) se ha basado en la medida de la distancia de NEI &
LI (1979), utilizando el programa PAUP v. 4.0b10 para Macintosh (SWOFFORD, 2000).
La construccin de un rbol NJ ha tenido como objetivo detectar una posible
estructuracin geogrfica de la variacin gentica. El apoyo de los clados se ha
calculado con el mtodo de bootstrap (BS; FELSENSTEIN, 1985), con 5000 rplicas.
Asimismo, se realiz un anlisis de coordenadas principales (PCOA) con el programa
GENALEX v. 6.4 (PEAKALL & SMOUSE, 2006), usando la distancia de SMOUSE &
PEAKALL (1999).
Se utiliz el anlisis de SAMOVA (Spatial Analysis Of Molecular Variance) para
identificar aquellos grupos de poblaciones que maximicen la proporcin de la varianza
gentica total con el uso del programa SAMOVA v. 1.0 (DUPANLOUP et al., 2002). En
SAMOVA, se asumieron diferentes grupos (K): 2-3 para S. fruticosa y 2-7 para S. perennis.
Se determin la estructuracin poblacional de las dos especies usando un anlisis
bayesiano con BAPS v. 5.4 (CORANDER et al., 2004), realizando un anlisis de mixture
de los individuos utilizando la opcin de Clustering of Individuals. En el caso de S.
fruticosa, la simulacin se llev a cabo utilizando valores de K (nmero mximo de
grupos) comprendidos entre 2 y 5. Para S. perennis, los valores de K estuvieron entre 2 y
8. En ambos casos, se realizaron diez rplicas de cada valor de K. Los resultados
obtenidos en el anlisis de mixture se utilizaron como datos de entrada para el anlisis
de admixture (CORANDER & MARTTINEN, 2006). Los parmetros usados en este
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
144
segundo anlisis fueron: (1) tamao mnimo de las poblaciones: tres individuos; (2) 100
interacciones para estimar los coeficientes de admixture de los individuos; (3) 200
simulaciones en los individuos referenciados de cada poblacin; (4) 10 interacciones
para estimar los coeficientes de admixture en los individuos referenciados. Tambin se
realiz un anlisis molecular de la varianza (AMOVA), usando el programa
ARLEQUIN v. 3.1 (EXCOFFIER et al., 2005). Este anlisis se ha llevado a cabo con
cinco y seis estructuras poblacionales, dependiendo de la especie estudiada, sin
considerar grupos geogrficos, identificando grupos atendiendo a los resultados
obtenidos con NJ, PCOA, SAMOVA y BAPS y finalmente, siguiendo diferentes
criterios geogrficos. En este ltimo caso, y para la especie S. fruticosa, se han
diferenciado las poblaciones mediterrneas y las atlnticas, mientras que para S. perennis
se han establecido dos niveles: poblaciones mediterrneas y atlnticas y adems,
poblaciones litorales mediterrneas, poblaciones continentales mediterrneas y
poblaciones atlnticas. Por ltimo, se evalu si exista correlacin entre las distancias
genticas y geogrficas entre las poblaciones estudiadas en cada especie. Para ello se
realiz la prueba de Mantel (MANTEL, 1967) con 1000 permutaciones, usando el
programa ARLEQUIN v. 3.1 (EXCOFFIER et al., 2005).
3.4.2. Marcadores plastidiales
Se construy una matriz de los haplotipos encontrados en S. fruticosa y S. perennis
mediante la combinacin de alelos obtenidos con los marcadores plastidiales que
amplificaron correctamente (Tabla 4.3).
Se calcul el nmero de haplotipos (Nh) y el nmero de haplotipos privados
(Hp) para cada poblacin. La diversidad gentica y la riqueza de haplotipos se
obtuvieron siguiendo a PETIT et al. (1998) con el programa CONTRIB v. 1.02. Para
ello, se aplic el mtodo de rarefaccin para corregir las diferencias en tamaos, usando
como referencia la poblacin ms pequea en cada especie (n=4 en S. fruticosa; n=2 en
S. perennis).
Por ltimo, se calcularon los ndices Gst y Nst para inferir una posible existencia
de estructura filogeogrfica segn PONS & PETIT (1996). El ndice Gst es una medida
de diferenciacin basada nicamente en las frecuencias allicas, mientras que el ndice
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
145
Nst tiene en cuenta las similitudes entre haplotipos (e.g. el nmero de mutaciones entre
haplotipos). Ambos parmetros se compararon usando el programa PERMUT v. 1.0
(PONS & PETIT, 1996), con 5000 permutaciones.
Se realiz una red de haplotipos usando el algoritmo de Median-Joining (MJ)
(BANDELT et al., 1999), mediante el programa NETWORK v. 4.6.10 (www.fluxus-
engineering.com), asignando pesos iguales a todas las variables y con los valores por
defecto para el parmetro psilon (psilon=0). Tanto para S. fruticosa como para S.
perennis, se introdujo el haplotipo comn encontrado en la especie Halocnemum
strobilaceum, utilizndolo como grupo externo de cada red de haplotipos. Este mtodo
permite resolver patrones de haplotipos muy complejos (POSADA & CRANDALL, 2001),
utilizando el algoritmo Median Joining (MJ).
Cabe sealar que salvo la matriz de los haplotipos encontrados (Tabla 4.3), el
resto de anlisis se realiz por separado en cada una de las especies.
4. RESULTADOS
4.1. Datos de AFLP
Los resultados de los AFLP se obtuvieron de un total de 64 muestras, ya que
algunas de ellas mostraron electroferogramas muy dbiles o no llegaron a amplificar. En
el caso de S. fruticosa, se analizaron un total de 27 muestras, que generaron una matriz
final con 282 caracteres. Para S. perennis, se realizaron los anlisis incluyendo la
poblacin de APO y excluyndola, puesto que se trata de la nica poblacin analizada
que pertenece a la cuenca mediterrnea oriental. En el primer caso, se analizaron 37
muestras, y en el segundo 26, la matriz final contuvo 242 caracteres cuando se inclua
APO y 194 sin incluirla. Los estimadores de diversidad gentica para ambas especies
aparecen en las tablas 4.4 (S. fruticosa) y 4.7 (S. perennis). En el caso de la poblacin ARE
de S. fruticosa, no aparece ningn valor en el clculo de la riqueza allica (Br) debido a
que esta poblacin est formada por dos individuos y el programa AFLP-DIV v. 1.0
necesita como mnimo tres individuos para realizar el anlisis.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
146
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1
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
147
Para S. fruticosa, de las cuatro poblaciones analizadas, PET fue la poblacin con
el mayor valor de diversidad gentica, mientras que la poblacin marroqu ARE fue la
menos diversa (Tabla 4.4).
Tabla 4.4. Estimadores de diversidad gentica de Sarcocornia fruticosa (SF). Se indican las poblaciones
junto con los cdigos de las poblaciones, la proporcin de alelos polimrficos (P), la diversidad gentica
(Hj) con su error estndar (SE), la riqueza de las bandas (Br) y el nmero de alelos privados (Npal).
Especie Poblaciones
Cdigos
poblaciones
P Hj (SE) Br Npal
SF
Cordovilla COR 65.2 0.22799 (0.01098) 1.337 32
Delta del Ebro EBR 63.5 0.28564 (0.01167) 1.415 12
Playa de Sancti Petri PET 71.3 0.31880 (0.01117) 1.491 38
Arekmane ARE 34.0 0.21084 (0.01206) 6
Este patrn es coincidente con el resto de ndices calculados. La diversidad
gentica total (Ht) de esta especie fue de 0.3280 y el valor de la distancia gentica (Fst)
fue de 0.2031. Al analizar el estadstico de Fst por parejas de poblaciones (Tabla 4.5), se
aprecia que el valor ms bajo se corresponde con la pareja de poblaciones peninsulares
litorales PET-EBR (0.0967). Por el contrario, el valor ms elevado coincide con las
poblaciones COR-ARE (0.3324), siendo la primera de ellas del interior de la pennsula
ibrica (COR) y la segunda de ellas del litoral de Marruecos (ARE).
Tabla 4.5. ndices de Fst por parejas entre las poblaciones de Sarcocornia fruticosa. Todos los valores
fueron significativos (P<0.001). Las abreviaturas de las poblaciones aparecen en la tabla 4.4.
COR EBR PET ARE
COR
EBR 0.1585
PET 0.1986 0.0967
ARE 0.3324 0.2600 0.1798
El rbol de NJ muestra la formacin de dos grupos (Figura 4.2), con un apoyo
de 100% BS. El primero de ellos estara constituido por todos los ejemplares de la
poblacin de COR, mientras que dentro del segundo grupo se diferencian a su vez tres
grupos. Con un 84% BS, se encontrara un grupo formado por casi todos los
ejemplares de EBR (a excepcin de un individuo). De igual modo, los ejemplares de la
poblacin de PET, a falta de un individuo, formaran un segundo grupo (99% BS). Por
ltimo, se encontrara un tercer grupo con un apoyo de 93% BS, que estara
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
148
conformado por los dos integrantes de la poblacin de ARE, junto con otros dos
individuos pertenecientes cada uno a las poblaciones de EBR y PET.
Figura 4.2. rbol NJ sin enraizar para las cuatro poblaciones estudiadas de Sarcocornia fruticosa basado
en la distancia de NEI & LI (1979). En las ramas se indica el apoyo BS. Las abreviaturas de las
poblaciones aparecen indicadas en la tabla 4.4.
Los resultados obtenidos con el PCOA son coincidentes con los del rbol de
NJ. El anlisis de coordenadas principales (PCOA) muestra una cierta estructuracin
geogrfica, observndose dos grupos (Figura 4.3), en donde los dos primeros ejes
explican el 65.08% de toda la variabilidad gentica. En el primer grupo aparecen todas
las muestras de la poblacin de COR, mientras que el segundo grupo correspondera al
resto de poblaciones. En este segundo grupo, las poblaciones de EBR y PET presentan
una tendencia a formar cada una dos grupos constituidos por tres y cuatro ejemplares,
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
149
respectivamente. Asimismo, los dos individuos de la poblacin de ARE, junto con un
individuo de EBR y PET, constituiran un tercer grupo.
Figura 4.3. PCOA usando los fenotipos de los AFLP estudiados de Sarcocornia fruticosa. El color de las
muestras analizadas se corresponde con cada una de las poblaciones analizadas. Las abreviaturas de
estas poblaciones aparecen en la tabla 4.4. La proporcin de varianza total aparece junto al eje
correspondiente.
Los resultados de SAMOVA tambin mostraron que el nmero ptimo de
grupos de poblaciones (K) era dos. Sin embargo, estos resultados no coinciden con los
obtenidos con el PCOA o con el rbol de NJ, puesto que en SAMOVA se separa la
poblacin de ARE frente al resto de las poblaciones. El anlisis bayesiano BAPS revel
que el nmero de grupos ptimo para S. fruticosa era K=3 (Log marginal likelihood:
3367.1303). El primer grupo estara constituido nicamente por la poblacin de COR,
mientras que los otros dos grupos estaran formados por varias poblaciones. Por una
parte, aparece un grupo constituido por tres ejemplares de la poblacin de EBR y
cuatro ejemplares de PET. Por otra parte, el otro grupo lo constituyen los dos
ejemplares de la poblacin de ARE, junto con un individuo de EBR y otro individuo de
PET. El anlisis de admixture no mostr la existencia de mezcla en ninguno de los 27
individuos analizados (Figura 4.4).
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
150
Figura 4.4. Resultado del anlisis con BAPS de Sarcocornia fruticosa. Los individuos estn representados
por barras verticales del mismo color que el grupo al que pertenecen. Se distinguen tres grandes grupos:
grupo 1 (color granate: individuos de COR), grupo 2 (color gris oscuro: individuos de EBR y PET) y grupo
3 (color gris claro: individuo de EBR, individuo de PET e individuos de ARE). Las abreviaturas de las
poblaciones aparecen en la tabla 4.4.
El AMOVA revel que en todos los anlisis realizados el mayor porcentaje de
variacin se deba a la variacin intrapoblacional, mostrando porcentajes comprendidos
entre el 58.82% y el 67.65% (Tabla 4.6). El valor de menor variacin intrapoblacional se
ha obtenido cuando se han agrupado las poblaciones atendiendo a los resultados
obtenidos con SAMOVA, mientras que en la agrupacin obtenida con BAPS este valor
de variacin ha sido mayor. El resto de agrupaciones realizadas han mostrado
resultados similares (64.77% agrupacin como PCOA y 63.95% agrupacin segn
criterio geogrfico), como tambin el AMOVA cuando se ha llevado a cabo sin realizar
ningn tipo de agrupacin (64.74%).
La prueba de Mantel ha mostrado un coeficiente de correlacin negativo
(r=0.289419, P>0.05), sugiriendo que no existe una correlacin significativa entre
distancias genticas y geogrficas entre las poblaciones.
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
151
Tabla 4.6. Anlisis molecular de la varianza (AMOVA) de las poblaciones de Sarcocornia fruticosa basado
en AFLP. Las abreviaturas de las poblaciones aparecen en la tabla 4.4.
Fuente de la variacin df
Suma de
los
cuadrados
Componentes
de la varianza
Porcentaje
de variacin
Sin agrupar
Entre poblaciones 3 340.997 15.96340 35.26
Dentro de las poblaciones 23 674.263 29.31576 64.74
Total 26 1015.259 45.27916 100.00
K=2
Criterio: Resultados de PCOA y NJ
(COR / EBR+PET+ ARE)
Entre grupos 1 182.288 1.79771 3.94
Entre poblaciones dentro de los grupos 2 158.709 14.48491 31.77
Dentro de las poblaciones 23 674.263 29.31576 64.29
Total 26 1015.259 45.59838 100.00
K=2
Criterio: Resultados de SAMOVA
(ARE / COR+PET+ EBR)
Entre grupos 1 91.179 5.95476 11.95
Entre poblaciones dentro de los grupos 2 249.817 14.57210 29.24
Dentro de las poblaciones 23 674.263 29.31576 58.82
Total 26 1015.259 49.84262 100.00
K=3
Criterio: Resultados de BAPS
(COR / EBR + PET / ARE + EBR + PET)
Entre poblaciones 2 281.911 14.61168 32.35
Dentro de las poblaciones 24 733.348 30.55618 67.65
Total 26 1015.259 45.16785 100.00
K=2
Criterio: Geogrfico (Atlntico y
Mediterrneo)
(PET / COR + EBR + ARE)
Entre grupos 1 137.287 1.20334 2.62
Entre poblaciones dentro de los grupos 2 203.710 15.34486 33.46
Dentro de las poblaciones 23 674.263 29.31576 63.92
Total 26 1015.259 45.86396 100.00
Para S. perennis, la diversidad gentica total obtenida (Ht) fue de 0.2142. A nivel
poblacional, los valores ms elevados de diversidad gentica se obtuvieron en la
poblacin cretense de APO (Hj= 0.24063), mientras que la poblacin de Sicilia, CF,
mostr los valores ms bajos (Hj= 0.15854) (Tabla 4.7). El valor de la distancia gentica
(Fst) fue de 0.1477.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
152
Tabla 4.7. Estimadores de diversidad gentica de Sarcocornia perennis (SP). Se indican las poblaciones
junto con los cdigos de las poblaciones, la proporcin de alelos polimrficos (P), la diversidad gentica
(Hj) con su error estndar (SE), la riqueza de las bandas (Br) y el nmero de alelos privados (Npal).
Especie Poblaciones
Cdigos
poblaciones
P Hj (SE) Br Npal
SP
Capo Feto CF 35.5 0.15854 (0.01223) 1.226 4
Laguna de Pea Hueca HUE 36.8 0.15980 (0.01235) 1.190 5
Laguna de las Yeguas YEG 45.9 0.16901 (0.01153) 1.295 11
rzola ORZ 34.7 0.16414 (0.01288) 1.242 10
Arekmane ARE 44.2 0.19827 (0.01160) 1.354 12
Chichester CHC 36.0 0.18798 (0.01234) 1.331 3
Estuario de Aposelemis APO 68.2 0.24063 (0.01263) 1.321 49
Al realizar el estudio por parejas de poblaciones de Fst, se observ que las
parejas de poblaciones coincidentes con CHC-ORZ y CHC-ARE presentaban un valor
de cero. Mientras que el valor ms elevado coincide con las poblaciones APO-ORZ
(0.2701) (Tabla 4.8). Con el objetivo de tener resultados comparativos con la especie S.
fruticosa, se calcularon los valores de diversidad gentica Ht y Fst, y se realiz el estudio
por parejas de poblaciones de Fst, sin incluir en los anlisis la poblacin de APO. En
este caso, los valores de Ht y Fst fueron 0.1907 y 0.0947, respectivamente. Los valores
de Fst por parejas de poblaciones, mostraron que el valor ms bajo (0) se obtena en las
parejas de poblaciones formadas por CHC-ORZ y CHC-ARE, y que el mayor valor
corresponda con las poblaciones ORZ-HUE (0.2333) (datos no mostrados).
El rbol de NJ muestra una separacin en dos grupos (Figura 4.5) con un apoyo
de 87% BS para el grupo constituido nicamente por los ejemplares de la poblacin
cretense de APO. El resto de poblacin incluidas en el anlisis (CF, YEG, HUE, ORZ,
ARE y CHC) no muestran ningn tipo de estructuracin, apareciendo los ejemplares de
estas poblaciones entremezclados, no pudiendo observar la formacin de grupos
coincidentes con alguna de las poblaciones analizadas.
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
153
Tabla 4.8. ndices de Fst por parejas entre las poblaciones de Sarcocornia perennis. Todos los valores
fueron significativos (P<0.001). Las abreviaturas de las poblaciones aparecen en la tabla 4.7.
CF YEG HUE ORZ ARE CHC APO
CF
YEG 0.0598
HUE 0.2012 0.1669
ORZ 0.1150 0.0758 0.2333
ARE 0.0641 0.0081 0.1483 0.624
CHC 0.0573 0.0048 0.1773 0.000 0.0000
APO 0.2338 0.2440 0.2612 0.2701 0.2155 0.2280
Figura 4.5. rbol NJ sin enraizar para las siete poblaciones estudiadas de Sarcocornia perennis basado
en la distancia de NEI & LI (1979). En las ramas se indica el apoyo BS. Las abreviaturas de las
poblaciones aparecen indicadas en la tabla 4.7.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
154
En relacin con el PCOA, se observa un patrn geogrfico entre las poblaciones
analizadas, observndose la formacin de dos grupos (Figura 4.6), en donde los dos
primeros ejes explican el 72.22% de toda la variabilidad gentica. Por una parte, se
puede diferenciar el grupo formado por los individuos de la poblacin de APO. Por
otra parte, el resto de poblaciones incluidas en el anlisis conforman el otro grupo,
apareciendo entremezcladas. En este segundo grupo, con los datos disponibles, no es
posible diferenciar la formacin de ningn grupo geogrfico (CF, YEG, HUE, ORZ,
ARE y CHC).
Figura 4.6. PCOA usando los fenotipos de los AFLP estudiados de Sarcocornia perennis. El color de las
muestras analizadas se corresponde con cada una de las poblaciones analizadas. Las abreviaturas de
estas poblaciones aparecen en la tabla 4.7. La proporcin de varianza total aparece junto al eje
correspondiente.
En SAMOVA, se observa que el nmero ptimo de grupos de poblaciones (K)
ha sido dos. De nuevo, la separacin de las poblaciones en dos grupos coincide con la
separacin de la poblacin cretense de APO, del resto de poblaciones ms occidentales.
Los resultados obtenidos con BAPS, concuerdan con los anteriores anlisis, siendo
K=2 (Log marginal likelihood: 3650.6131). Se observa la formacin de un grupo
coincidente con los ejemplares de la poblacin de APO, y otro grupo con el resto de
poblaciones. El anlisis de admixture ha mostrado que dos individuos de la poblacin
de APO presentan mezcla con el otro grupo mediterrneo (Figura 4.7).
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
155
Figura 4.7. Resultado del anlisis con BAPS de Sarcocornia perennis. Los individuos estn
representados por barras verticales del mismo color que el grupo al que pertenecen. Se distinguen dos
grandes grupos: grupo 1 (color gris oscuro: individuos de CF, YEG, HUE, ORZ, ARE y CHC) y grupo 2
(color gris claro: individuos de APO). Las abreviaturas de las poblaciones aparecen en la tabla 4.7.
Los resultados de AMOVA han mostrado que en todos los anlisis realizados,
tanto estableciendo diferentes tipos de agrupaciones, como sin realizar agrupaciones de
las poblaciones, el mayor porcentaje de variacin ocurre dentro de las poblaciones. Este
resultado es coincidente con el obtenido para la especie S. fruticosa. Sin embargo, los
valores obtenidos en S. perennis son inferiores, variando entre 59.14% cuando se
agrupan las poblaciones atendiendo a los resultados obtenidos con el rbol de NJ, el
PCOA, SAMOVA y BAPS, y 70.04% cuando no se realiza ningn tipo de agrupacin
(Tabla 4.9). En el caso de no incluir la poblacin de APO en los distintos anlisis
planteados, los valores obtenidos de variacin intrapoblacional fueron muy similares
para todos los casos, con valores superiores al 80% (datos no mostrados).
La comparacin entre las distancias genticas y geogrficas a travs de la prueba
de Mantel, ha mostrado resultados diferentes dependiendo de si se inclua o no la
poblacin de APO. En el primer caso, se ha encontrado una correlacin positiva entre
las distancias genticas y las distancias geogrficas de S. perennis, con un coeficiente de
correlacin positivo (r=0.275310, P>0.05). En el segundo caso, el coeficiente de
correlacin ha sido negativo (r=0.075275, P>0.05), sugiriendo que no existe tal
correlacin. Hay que tener en cuenta, que en ambos casos el nivel de significacin (P)
obtenido es claramente superior a 0.05, y por tanto, hay que tomar estos resultados con
cautela.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
156
Tabla 4.9. Anlisis molecular de la varianza (AMOVA) de las poblaciones de Sarcocornia perennis basado
en AFLP. Las abreviaturas de las poblaciones aparecen en la tabla 4.7.
Fuente de la variacin df
Suma de los
cuadrados
Componentes
de la varianza
Porcentaje
de variacin
Sin agrupar
Entre poblaciones 6 443.734 9.98063 29.96
Dentro de las poblaciones 30 699.996 23.33319 70.04
Total 36 1143.730 33.31382 100.00
K=2
Criterio: Resultados de NJ, PCOA,
SAMOVA y BAPS
(APO / YEG+HUE+ORZ+ARE+CHC+CF)
Entre grupos 1 249.485 12.47960 31.63
Entre poblaciones dentro de los grupos 5 194.249 3.64109 9.23
Dentro de las poblaciones 30 699.996 23.33319 59.14
Total 36 1143.730 39.45387 100.00
K=2
Criterio: Geogrfico (Atlntico y
Mediterrneo)
(ORZ+CHC / YEG+HUE+ARE+CF+APO)
Entre grupos 1 84.749 1.92582 5.58
Entre poblaciones dentro de los grupos 5 358.985 9.26230 26.83
Dentro de las poblaciones 30 699.996 699.996 67.59
Total 36 1143.730 34.52131 100.00
K=3
Criterio: Geogrfico (Atlntico, litoral
Mediterrneo, continental Mediterrneo)
(ORZ+CHC / YEG+HUE / ARE+APO)
Entre grupos 3 344.470 8.48733 24.85
Entre poblaciones dentro de los grupos 3 99.264 2.33752 6.84
Dentro de las poblaciones 30 699.996 23.33319 68.31
Total 36 1143.730 34.15803 100.00
4.2. Marcadores plastidiales
El estudio de marcadores plastidiales se realiz en un total de 353 muestras: 205
de S. fruticosa y 148 de S. perennis. De los 11 marcadores moleculares seleccionados
inicialmente, nicamente se utilizaron seis (Tabla 4.10), ya que los restantes no
amplificaron correctamente o no produjeron la variabilidad esperada. Los seis
marcadores polimrficos seleccionados mostraron un total de 11 haplotipos diferentes
(Tabla 4.10).
El haplotipo ms frecuente en S. fruticosa y S. perennis es H1 (Tabla 4.10).
Adems, estas especies comparten los haplotipos H3, H4, H5, H6 y H7. S. fruticosa
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
157
presenta un nico haplotipo privado que es H2, mientras que en S. perennis el nmero
de haplotipos privados es considerablemente mayor que en S. fruticosa, presentando los
haplotipos H8, H9, H10 y H11.
Tabla 4.10. Composicin allica de los haplotipos obtenidos para las dos especies estudiadas,
Sarcocornia fruticosa (SF) y Sarcocornia perennis (SP).
Haplotipos
Alelos
Especie
SAR2 SAR4 SAR5 SAR9 SAR10 SAR11
H1 2 2 2 1 2 1 SF/SP
H2 1 3 2 2 1 1 SF
H3 2 2 2 1 1 1 SF/SP
H4 3 4 2 1 2 2 SF/SP
H5 2 2 3 1 2 1 SF/SP
H6 3 4 2 1 2 1 SF/SP
H7 2 4 2 1 2 1 SF/SP
H8 1 1 1 3 1 1 SP
H9 2 1 1 3 1 1 SP
H10 2 1 2 3 2 1 SP
H11 1 4 1 3 1 1 SP
Desde un punto de vista geogrfico, existen haplotipos exclusivamente
atlnticos y mediterrneos (Figura 4.8). En el primer caso, se encuentran los haplotipos:
H2 que aparece en la poblacin de ALJ (L40); el haplotipo H7 en la poblacin de FAR
(L39); el haplotipo H8 que se encuentra representado en las poblaciones de VILL (L46)
y ALJ (L40); el haplotipo H9 en VILL (L46); el haplotipo H10 en COB (L48); y por
ltimo, el haplotipo H11 en ALJ (L40). En el caso de los haplotipos exclusivamente
mediterrneos, se encuentran: H3 que aparece en las poblaciones de SIR (L17) y ARE
(L33); el haplotipo H4 que est representado en las poblaciones de LEU (L6), SMM
(L7), AGU (L56), SAN (L56) y PIN (L57); y en ltimo lugar, el haplotipo H6 que
nicamente aparece en las poblaciones sardas de ORI (L11) y CAG (L12). En cuanto a
los haplotipos H1 y H5 son los nicos que aparecen tanto en el rea mediterrnea como
atlntica.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
158
Figura 4.8. Mapa mostrando los haplotipos de Sarcocornia fruticosa y Sarcocornia perennis. Los cdigos
de las localidades y las poblaciones aparecen en las tablas 4.11 y 4.12. La trama rayada se corresponde
con la especie S. fruticosa y la trama lisa con S. perennis.
En S. fruticosa, el nmero de haplotipos por poblacin vara entre uno y tres
(Tabla 4.11). Las poblaciones ms diversas en trminos de riqueza de haplotipos fueron
AGU y PIN presentando en ambos casos tres haplotipos (H1, H4 y H5). En cambio,
aquellas poblaciones que presentaron un solo haplotipo fueron LEU, AMO, ORI,
CAG, ORB, BIB, TRE, VEN, MAC, LAR, TRN, SRA, NPO, NFO, MC, AST, VILL,
TOR, EBR, COR, AVI, CU, PET, AYA y ODI (Pb=0.000).
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
159
Los estimadores de divergencia gentica en S. fruticosa con haplotipos ordenados
(Nst) y desordenados (Gst) fueron 0.658 y 0.726 respectivamente, indicando la ausencia
de una estructuracin gentica.
Tabla 4.11. Estimadores de diversidad gentica de Sarcocornia fruticosa con marcadores plastidiales.
Riqueza allica despus de la rarefaccin (Pb), nmero de haplotipos (Nh) y nmero de haplotipos
privados (Hp) y haplotipos presentes en cada poblacin (H). Aquellas poblaciones con Pb= no han sido
analizadas por tener un solo individuo.
Poblaciones de
S. fruticosa
Cdigos
pobl.
Cdigo
Loc.
Pb Nh Hp H
Leucate LEU L6 0.000 1 0 H4
Aigues Mortes AMO L7 1 0 H1
Saintes-Maries-de-la-Mer SMM L7 0.571 2 0 H1, H4
Oristano ORI L11 0.000 1 0 H6
Cagliari CAG L12 0.000 1 0 H6
Orbetello ORB L19 0.000 1 0 H1
Bibione BIB L20 0.000 1 0 H1
Treporti TRE L20 1 0 H1
Lago Venetta VEN L20 0.000 1 0 H1
La Macta MAC L32 0.000 1 0 H1
Arekmane ARE L33 0.333 2 0 H1, H3
Larache LAR L36 0.000 1 0 H1
Faro FAR L39 0.250 2 0 H1, H7
Aljezur ALJ L40 0.500 2 1 H1, H2
Es Trenc TRN L42 0.000 1 0 H1
Ses Rates SRA L42 0.000 1 0 H1
Na Pobra NPO L42 0.000 1 0 H1
Na Foradada NFO L42 1 0 H1
Marina de Cudeyo MC L44 0.000 1 0 H1
Astillero AST L44 0.000 1 0 H1
Ra de Villaviciosa VILL L46 0.000 1 0 H1
Torrella de Montgr TOR L49 0.000 1 0 H1
Delta del Ebro EBR L50 0.000 1 0 H1
Cordovilla COR L53 0.000 1 0 H1
Villena AVI L54 0.000 1 0 H5
Agua Amarga AGU L56 0.621 3 0 H1, H4, H5
Santa Pola SAN L56 0.222 2 0 H4, H5
San Pedro del Pinatar PIN L57 0.318 3 0 H1, H4, H5
Njar NIJ L58 0.536 2 0 H1, H5
Cllar CU L59 0.000 1 0 H1
Playa de Sancti Petri PET L62 0.000 1 0 H1
Puerto de Santa Mara PUE L62 1.000 2 0 H1, H7
Ayamonte AYA L63 0.000 1 0 H1
Marismas del Ro Odiel ODI L63 0.000 1 0 H1
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
160
La red de haplotipos de S. fruticosa muestra que el haplotipo ms frecuente es H1
(poblaciones AMO, SMM, ORB, BIB, TRE, VEN, MAC, ARE, LAR, FAR, ALJ, TRN,
SRA, NPO, NFO, MC, AST, VILL, TOR, EBR, COR, AGU, PIN, NIJ, CU, PET,
PUE, AYA y ODI), aunque existen poblaciones que no lo presentan (CAG, AVI y
SAN). Se observa que a partir de H1, se diferencian tres grupos de haplotipos en los
que no se observa ningn patrn geogrfico (Figura 4.9). En primer lugar, aparece el
grupo constituido por los haplotipos H7, H6 y H4, que aparecen tanto en poblaciones
atlnticas (PUE y FAR en H7) como mediterrneas (CAG, ORI en H6; y AGU, SAN,
PIN, SMM y LEU en H4). En el segundo grupo se observa slo el haplotipo H5, que lo
forman poblaciones mediterrneas (AGU, SAN, AVI, PIN y NIJ). Por ltimo, el tercer
grupo estara conformado por el haplotipo H3 que se corresponde con la poblacin
mediterrnea ARE y el H2 con la poblacin atlntica ALJ. Adems, este ltimo grupo
presenta ms relacin con el haplotipo H12, que corresponde con H. strobilaceum (grupo
externo).
Figura 4.9. Red de haplotipos de ADN plastidial en Sarcocornia fruticosa. El tamao de cada crculo es
proporcional a la frecuencia de cada haplotipo. El nmero de mutaciones que se requieren para explicar la
transicin entre los haplotipos se indica a lo largo de las lneas de la red, excepto para aquellas
conexiones que requieren una sola mutacin. Los colores hacen referencia a cada uno de los haplotipos,
tal y como aparece en la leyenda de la figura 4.8. El haplotipo H12 hace referencia al haplotipo presente
en la especie Halocnemum strobilaceum que acta como grupo externo.
En relacin con la especie S. perennis, el nmero de haplotipos por poblacin
vara entre uno y dos. Las poblaciones ms diversas atendiendo a la riqueza de
haplotipos fueron MOR, ARL, ORI, CF, FAR, ALJ, VILL y COB (Tabla 4.12). El resto
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
161
de poblaciones con un solo haplotipo fueron CHC, SIR, BIB, APO, MON, MAC,
ARE, AVE, ORZ, TOR, HUE, YEG, LEB y MAY (Pb=0.000).
Tabla 4.12. Estimadores de diversidad gentica de Sarcocornia perennis con marcadores plastidiales.
Riqueza allica despus de la rarefaccin (Pb), nmero de haplotipos (Nh) y nmero de haplotipos
privados (Hp) y haplotipos presentes en cada poblacin (H). Aquellas poblaciones con Pb= no han sido
analizadas por tener un solo individuo.
Poblaciones de
S. perennis
Cdigos
pobl.
Cdigo
Loc.
Pb Nh Hp H
Chichester CHC L1 0.000 1 0 H1
Morston MOR L2 0.400 2 0 H1, H5
Arles ARL L7 1.000 2 0 H1, H4
Oristano ORI L11 0.509 2 0 H1, H6
Capo Feto CF L16 0.333 2 0 H1, H3
Siracusa SIR L17 0.000 1 0 H1
Bibione BIB L20 1 0 H1
Estuario de Aposelemis APO L25 0.000 1 0 H1
Monastir MON L31 0.000 1 0 H1
La Macta MAC L32 0.000 1 0 H1
Arekmane ARE L33 0.000 1 0 H1
Aveiro AVE L37 0.000 1 0 H1
Faro FAR L49 1.000 2 0 H1, H7
Aljezur ALJ L40 0.667 2 2 H8, H11
rzola ORZ L41 0.000 1 0 H1
Ra de Villaviciosa VILL L46 0.333 2 1 H8, H9
Corrubedo COB L48 0.333 2 1 H1, H10
Torroella de Montgr TOR L49 0.000 1 0 H1
Laguna de Pea Hueca HUE L51 0.000 1 0 H1
Laguna de las Yeguas YEG L52 0.000 1 0 H1
Lebrija LEB L61 0.000 1 0 H1
Isla Mayor MAY L61 0.000 1 0 H1
Para S. perennis, los datos de Nst y Gst muestran la existencia de una
estructuracin gentica, puesto que Nst (0.844) fue mayor que Gst (0.588), aunque este
resultado no fue significativo.
La red de haplotipos de S. perennis mostr que el haplotipo H1 fue el ms
frecuente (poblaciones CHC, MOR, ARL, ORI, CF, SIR, BIB, APO, MON, MAC,
ARE, AVE, FAR, ORZ, COB, TOR, HUE, YEG, LEB, MAY), a partir del cual
aparecen tres grupos (Figura 4.10). Dos de estos tres grupos estn formados por un
solo haplotipo, presente en una sola poblacin en cada caso. Por una parte, el haplotipo
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
162
H5 que aparece en la poblacin atlntica de MOR, y por otra parte, el haplotipo H3 que
aparece en la poblacin mediterrnea de CF. El tercero de estos tres grupos est a su
vez subdividido en dos subgrupos. El primero de ellos presenta tres haplotipos tanto de
poblaciones atlnticas (FAR en H7) como mediterrneas (ORI en H6; ARL en H4)
mientras que el segundo muestra un linaje de haplotipos nicamente atlntico (COB en
H10; VILL en H9; VILL y ALJ en H8; ALJ en H11). Este tercer grupo, aparece ligado
el haplotipo 12 de H. strobilaceum (grupo externo).
Figura 4.10. Red de haplotipos de ADN plastidial en Sarcocornia perennis. El tamao de cada crculo es
proporcional a la frecuencia de cada haplotipo. El nmero de mutaciones que se requieren para explicar la
transicin entre los haplotipos se indica a lo largo de las lneas de la red, excepto para aquellas
conexiones que requieren una sola mutacin. Los colores de los crculos hacen referencia a cada uno de
los haplotipos, tal y como aparece en la leyenda de la figura 4.8. El haplotipo H12 hace referencia a la
especie Halocnemum strobilaceum.
5. DISCUSIN
5.1. Diversidad gentica y filogeografa
Los factores histricos, ecolgicos y demogrficos en las plantas son
determinantes en los niveles de diversidad gentica dentro de las poblaciones y en la
estructuracin espacial de la diversidad intraespecfica (HAMRICK & GODT, 1996). Un
ejemplo de ello son los valores de diversidad gentica obtenidos en muchas plantas
endmicas, caracterizadas por presentar una diversidad gentica baja (AYRES & RYAN,
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
163
1999; SEGARRA-MORAGUES & CATALN, 2002; LPEZ-PUJOL et al., 2003; JUAN et al.,
2004; PARK, 2004). Sin embargo, varios estudios han mostrado tambin valores de
diversidad elevados en especies endmicas (RANKER, 1994; ROSSETTO et al., 1995;
TORRES et al., 2003; LPEZ-PUJOL et al., 2004; XUE et al., 2004; PREZ-COLLADOS &
CATALN, 2006). En el caso de S. fruticosa y S. perennis, a pesar de no tratarse de plantas
endmicas, s comparten con estas especies su presencia en hbitats siempre
fragmentados.
El estudio de la distribucin espacial de los haplotipos plastidiales de S. fruticosa y
S. perennis ha mostrado que ambas especies tienen en comn varios haplotipos, siendo el
haplotipo H1 el ms frecuente para las dos. La presencia de haplotipos comunes en
especies cercanas ha sido observada en otros grupos de plantas, como en Anthemis
secundiramea Biv. (LO PRESTI & OBERPRIELER, 2011), el complejo de Senecio sect. Senecio
L. (COMES & ABBOTT, 2001) o el gnero Coreopsis L. (MASON-GAMER et al., 1995). Se
podra hablar de dos posibles hiptesis para la presencia de haplotipos compartidos en
S. fruticosa y S. perennis: la evolucin reticulada y la distribucin de linajes incompleta. En
el primer caso, la reticulacin implicara la existencia de procesos de hibridacin,
introgresin, especiacin homoploide y poliploide (ABBOTT, 1992; ARNOLD, 1997;
RIESEBERG, 1997, 1998), mientras que la distribucin de linajes incompleta supone la
persistencia y retencin de polimorfismos ancestrales a travs de mltiples eventos de
especiacin (AVISE, 1994, 2000). Ambas explicaciones seran plausibles para S. fruticosa y
S. perennis, puesto que se han descrito hbridos entre ambos txones (CASTROVIEJO &
COELLO, 1980; CASTROVIEJO & LAGO, 1992). Se conoce la existencia de nmeros de
ploida elevados en estas especies e incluso la introgresin entre diferentes txones de
reas geogrficas bien alejadas (ver captulo 2, apartado 5.2.1), pero los datos obtenidos
de AFLP s han apoyado la clara separacin entre S. fruticosa y S. perennis, sin mostrar la
existencia de mezcla gentica entre ambas (Figura 2.7). Ante esta situacin, es difcil
responder cul de las dos hiptesis es ms probable en el escenario planteado, puesto
que no es fcil distinguir entre ambos procesos (JOLY et al., 2009). Tal y como ocurre en
otros gneros (e.g. Hordeum L. en JAKOB & BLATTNER, 2006; Macaranga Thouars en
BNFER et al., 2006; Luzula DC. en ZVESK & VLEK, 2010; Lespedeza Michx. en XU
et al., 2012), los dos procesos son igualmente probables y el planteamiento de stos
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
164
aparece normalmente cuando se observa la existencia de un haplotipo general
compartido por varias especies, que suelen ser poliploides, o en el caso de haber
incongruencias en los rboles filogenticos. En estos casos, la presencia de una
distribucin de linajes incompleta se presenta como opcin ms posible cuando las
especies son relativamente jvenes (MADDISON, 1997; JOLY et al., 2009), puesto que no
ha transcurrido el tiempo suficiente para que se haya producido una prdida gradual de
polimorfismos y una fijacin de los alelos (JAKOB & BLATTNER, 2006). En el caso de S.
fruticosa y S. perennis, el gnero Salicornia se separ de Sarcocornia hace 9.4-5.3 Ma
(KADEREIT et al., 2006). Segn estos mismos autores, la radiacin de Sarcocornia tuvo
lugar a finales del Mioceno, por lo que se podra considerar que no se trata de un
gnero muy antiguo, y podra estar afectado por tanto, por una distribucin de linajes
incompleta. Aunque no se puede descartar la existencia de una evolucin reticulada por
todo lo dicho anteriormente.
5.1.1. Sarcocornia fruticosa
S. fruticosa ha mostrado una diversidad gentica elevada (Ht=0.3280) frente a S.
perennis (Ht=0.2142) y otras especies arbustivas mediterrneas (LPEZ-PUJOL et al.,
2003; JUAN et al., 2004; WESTEBERG & KADEREIT, 2009). Estos altos niveles de
variabilidad gentica pueden interpretarse como una medida indirecta de la capacidad
de las plantas para adaptarse a su entorno y amortiguar los cambios estocsticos
(ELLESTRAND & ELAM, 1993; PASCHKE et al., 2002; WISE et al., 2002). La elevada
diversidad gentica en S. fruticosa podra deberse al hecho de tener niveles altos de
ploida. La poliploida puede evitar la erosin gentica resultante de los procesos de
endogamia y deriva gentica (MAHY et al., 2000; PALOP-ESTEBAN et al., 2011). Este
mecanismo permite una mayor competencia en la colonizacin de nuevos hbitats,
debido a que las especies pueden mostrar una mayor habilidad de adaptacin a
situaciones ecolgicamente extremas (STEBBINS, 1985; WILLIAMSON & WERTH, 1999;
MAHY et al., 2000; HEDRN et al., 2001; SHEPHERD & YAN, 2003; BROCHMANN et al.,
2004). En S. fruticosa, se han descrito niveles tetra, hexa y octoploides, siendo estos dos
ltimos los ms habituales (CASTROVIEJO & COELLO, 1980; CASTROVIEJO, 1990;
CASTROVIEJO & LAGO, 1992). La mayor parte de las poblaciones estudiadas presentan
un nivel octoploide (CASTROVIEJO & COELLO, 1980; PASTOR & VALDS, 1986;
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
165
CASTROVIEJO & LAGO, 1992), lo que apoyara los valores de diversidad obtenidos en
cada caso. De todas las poblaciones estudiadas, la poblacin gaditana de PET es la ms
diversa frente a la marroqu ARE, de la que no hay datos sobre nmeros
cromosmicos, y de la que se han analizado tan slo dos individuos, por lo que los
resultados obtenidos deben de tratarse con cierta cautela.
La presencia de valores de diversidad gentica bajos en poblaciones de interior
respecto a litorales, se ha observado en plantas en las que existe un flujo gentico
limitado que est asociado con las poblaciones que se desarrollan en las zonas de
interior (e.g. Spergularia media; PRINZ et al., 2010). La poblacin de interior de COR
(Albacete) sera la poblacin ibrica con un valor de diversidad gentica menor. Este
resultado podra estar relacionado con el hecho de ser la nica poblacin que crece en
saladares de interior, en relacin con el resto que son costeras. Adems de esta
separacin entre poblaciones costeras y de interior, las poblaciones estudiadas estaran
mostrando signos de fragmentacin. Los anlisis de NJ, PCOA y BAPS separan la
poblacin de COR frente al resto, que constituyen a su vez diferentes grupos
coincidentes mayormente con cada una de las poblaciones. Adems, el valor de Fst
(0.2031) apuntara hacia la existencia de tal fragmentacin poblacional, producindose
el mayor porcentaje de variabilidad a nivel intrapoblacional, tal y como muestran los
distintos AMOVA realizados. Sin embargo, no se puede hablar de una correlacin
positiva entre distancia geogrfica y gentica en las poblaciones analizadas, as como
tampoco se ha obtenido una clara estructuracin filogeogrfica atendiendo a datos
plastidiales. A pesar de ello, los datos obtenidos estaran mostrando una tendencia
preliminar a que cada poblacin funcione de manera independiente.
5.1.2. Sarcocornia perennis
El comportamiento mostrado por S. perennis difiere notablemente del de S.
fruticosa. Por una parte, presenta una diversidad gentica inferior (Ht=0.2142), aunque
sigue siendo un valor elevado en relacin con los comentados previamente para otras
especies que tambin crecen en hbitats fragmentados (e.g. PALACIOS et al., 1999;
LPEZ-PUJOL et al., 2003; JUAN et al., 2004). En el caso de S. perennis, los niveles de
ploida que se conocen son diploide y triploide (CASTROVIEJO & COELLO, 1980;
CASTROVIEJO, 1990; CASTROVIEJO & LAGO, 1992). Este hecho podra explicar los
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
166
valores de diversidad ms bajos encontrados en S. perennis, que estaran en consonancia
con una correlacin positiva entre los niveles de ploida y los valores de diversidad
gentica (SOLTIS & SOLTIS, 1993; HARDY & VEKEMANS, 2001; LPEZ-PUJOL et al.,
2004). Por otra parte, el valor de Fst (0.1477) es tambin inferior al de S. fruticosa,
observndose incluso poblaciones entre las que no existe diferenciacin gentica (CHC-
ORZ y CHC-ARE).
Se aprecia una clara separacin de las poblaciones atendiendo a la divisin de la
cuenca mediterrnea en dos partes: oriental y occidental. Este resultado ha sido
obtenido en los distintos anlisis realizados (NJ, PCOA, SAMOVA y BAPS) y estara
apoyado por los resultados de la prueba de Mantel y la comparacin entre los ndices
Nst y Gst (aunque estos dos ltimos anlisis no han resultado significativos). Esta
vicarianza este-oeste a lo largo de la cuenca mediterrnea se ha descrito tambin para
otras plantas (e.g. MARKRAF, 1934; RIKLI, 1946; LUMARET et al., 2002, 2005; HAMPE et
al., 2003; FADY-WELTERLEN, 2005; KADEREIT et al., 2005b; BESNARD et al., 2007;
RODRGUEZ-SNCHEZ et al., 2009) y animales (e.g. OOSTERBROEK & ARNTZEN, 1992;
BORSA et al., 1997; GARIBALDI & CADDY, 1998; BIANCHI & MORRI, 2000; PETIT et al.,
2005), pudiendo interpretarse como una huella gentica de dinmicas antiguas (pre-
Cuaternario), junto con cambios en la paleogeografa del Tetis-Mediterrneo. En
particular, los continuos movimientos de las microplacas y la aparicin espordica de
barreras de agua a lo largo del Negeno podran haber contribuido, o estar
contribuyendo, a la migracin y diferenciacin dentro de la cuenca (STEININGER &
RGL, 1984; ROSENBAUM et al., 2002). De este modo, la poblacin cretense de APO se
estara separando del resto de poblaciones, presentando cierto porcentaje de mezcla
todava (tal y como se observa en BAPS).
En el caso de analizar nicamente las poblaciones situadas en la cuenca
mediterrnea occidental, y atendiendo a los AFLP, no se ha observado una clara
correlacin entre una fragmentacin gentica y geogrfica, tal y como se pone de
manifiesto en los diferentes anlisis realizados (PCOA, BAPS, AMOVA, prueba de
Mantel). Por tanto, las poblaciones de S. perennis se comportaran como una
metapoblacin. La presencia de una dispersin de las semillas a larga distancia (DAVY et
al., 2006; KADEREIT et al., 2006) y de un notable crecimiento vegetativo (DAVY et al.,
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
167
2006) podran explicar esta ausencia de fragmentacin gentica poblacional. Una
situacin similar ocurre en Calystegia soldanella (L.) Roem. & Schult., una especie perenne
que crece en dunas costeras y playas arenosas en Europa, caracterizada por presentar
clones con una gran longevidad (ARAFEH & KADAREIT, 2006). Por el contrario, y
atendiendo a los datos plastidiales, se aprecia la existencia de una rama exclusivamente
atlntica, dentro de la red de haplotipos, lo que estara indicando la presencia de un
patrn filogeogrfico en las poblaciones atlnticas de S. perennis, mientras que en las
mediterrneas no se observa. Esta separacin entre la cuenca mediterrnea y costas
atlnticas ha sido previamente observada en otras especies como Cakile maritima,
Crithmum maritimum L., Eryngium maritimum, Halimione portulacoides y Salsola kali, que
mostraron diversos patrones filogeogrficos, todos ellos relacionados con una elevada
dispersin de sus semillas a travs de las corrientes marinas (KADEREIT et al., 2005b).
5.2. Estructuracin gentica espacial y migracin de Sarcocornia en el
Mediterrneo occidental y costa atlntica
El estudio en paralelo de especies muy cercanas puede ofrecer una visin ms
aproximada de los diferentes procesos de variacin gentica, que pueden estar
sufriendo dichas especies. En el caso de S. fruticosa y S. perennis, los resultados que se han
obtenido muestran un comportamiento diferente de las dos especies. Las poblaciones
de S. fruticosa mostraran una notable diferenciacin gentica sin existir estructuracin
filogeogrfica, que podra estar indicando un aislamiento gentico de sus poblaciones.
Mientras que en S. perennis, las poblaciones se comportaran todas ellas como una nica
metapoblacin, existiendo un elevado flujo gentico entre ellas, y observndose ciertos
patrones filogeogrficos. Tales resultados podran estar indicando que las caractersticas
biolgicas (e.g. dispersin de semillas, tipo de reproduccin) tendran una mayor
influencia en la variabilidad gentica, que la propia fragmentacin y aislamiento de los
saladares. Segn esto, la especie S. perennis frente a S. fruticosa, presentara una mayor
dispersin de sus propgulos, posibilitando una colonizacin ms eficaz de nuevos
nichos.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
168
5.2.1. Germinacin y dispersin de semillas
S. fruticosa y S. perennis a pesar de tratarse de dos especies euhalfitas
(STROGONOV & KABANOZ, 1967) que conviven en algunos saladares, presentan
algunas diferencias que estaran relacionadas con su localizacin dentro de la zonacin
de los saladares y marismas salinas. Dicha ubicacin podra afectar a la germinacin,
dispersin de sus semillas y tipo de crecimiento, presentando adaptaciones muy
especializadas en cada caso (PICKART, 1988; NAVARRO & GUITIN, 2003).
S. fruticosa aparece tanto en saladares costeros como de interior. En el caso de los
primeros, suele encontrarse en los niveles ms elevados del saladar, no estando
expuesta a inundaciones continuadas (CASTROVIEJO & COELLO, 1980; REDONDO et al.,
2004), mientras que en los segundos, tiene que hacer frente a largos perodos de
desecacin de las lagunas, sobre todo durante los perodos de sequa (ALONSO, 2009).
S. perennis se encuentra en las zonas bajas de los saladares costeros, estando sujeta en
muchas ocasiones a inmersiones prolongadas y a bajos potenciales redox de los
sedimentos (FIGUEROA et al., 2003; DAVY et al., 2006), adems, crece en saladares de
interior (CASTROVIEJO & COELLO, 1980; CASTROVIEJO, 1990). Ambas especies han
desarrollado mecanismos que les permiten crecer en tales situaciones. En el caso de S.
fruticosa, la germinacin de las semillas se puede dar en condiciones de hipersalinidad
(REDONDO et al., 2004), una situacin a la que se encuentra continuamente expuesta, ya
que la concentracin de salinidad en los suelos donde crece suele ser bastante elevada
(LVAREZ ROGEL et al., 2000). La germinacin de las semillas en S. perennis, en cambio,
se ve inhibida ante elevadas concentraciones de salinidad, germinando en tales casos
cuando sta disminuye (CHAPMAN, 1974; REDONDO et al., 2004). En el caso de
saladares de interior, no se han encontrado datos a cerca de la germinacin de las
semillas de S. perennis, aunque de forma similar a S. fruticosa, tiene que hacer frente a
elevadas concentraciones de salinidad. A pesar de esta inhibicin de la germinacin por
altos niveles de salinidad, S. perennis es una especie que presenta una propagacin clonal
a travs de los tallos enraizantes, que producen races adventicias en los nodos (DAVY et
al., 2006). La presencia de esta reproduccin vegetativa, que en S. fruticosa es menos
frecuente, permite una rpida colonizacin del terreno (ADAM & BATE, 1994;
PENNINGS & BERTNESS, 2001; DAVY et al., 2006) favoreciendo la propagacin de S.
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
169
perennis, aunque DAVY et al. (2006) comentan que la reproduccin por semillas en S.
perennis es ms efectiva.
A parte de los mecanismos que inhiben o aceleran la germinacin y de la
existencia de una reproduccin vegetativa, la dispersin de las semillas tiene una gran
importancia en la explicacin de los resultados obtenidos en estas dos especies. La
presencia de S. perennis en la zona baja de los saladares costeros facilita la dispersin de
sus semillas, puesto que stas al desprenderse de las inflorescencias quedaran en el
sustrato o caeran directamente al agua (DAVY et al., 2006), mientras que en S. fruticosa
las semillas no llegaran de manera tan fcil al agua (FIGUEROA et al., 2003). Este mismo
hecho se ha comprobado en otras plantas costeras como Cakile maritima, Crithmum
maritimum, Eryngium maritimum, Halimione portulacoides, Salsola kali y Calystegia soldanella,
que han mostrado diversos patrones filogeogrficos, todos ellos relacionados con la
elevada dispersin de sus semillas a travs de las corrientes marinas (KADEREIT et al.,
2005b; ARAFEH & KADEREIT, 2006; WESTBERG & KADEREIT, 2009). En el caso de S.
fruticosa y S. perennis, este tipo de dispersin de las semillas podra explicar el aislamiento
de las poblaciones de S. fruticosa, frente al funcionamiento de las poblaciones de S.
perennis como una nica poblacin. Adems, la presencia de un linaje de haplotipos en S.
perennis exclusivamente atlntico podra deberse a que el estrecho de Gibraltar podra
estar actuando como barrera geogrfica (TOUMI & LUMAREt, 1998; VARGAS et al., 1999;
FIZ et al., 2002; LUMARET et al., 2002; CAUJAP-CASTELLS & JANSEN, 2003; HAMPE et
al., 2003; KADEREIT et al., 2005b; ESCUDERO et al., 2008). La existencia de una masa de
agua mediterrnea de salida (Mediterranean Outflow Water) en la zona del estrecho de
Gibraltar, favorecera la dispersin de los linajes atlnticos puesto que esta masa de agua
fluye por el golfo de Cdiz hacia el norte del ocano Atlntico (ROGERSON et al., 2005;
MONTOYA & ACOSTA, 2006). Sin embargo, este tipo de dispersin no servira en el
caso de las poblaciones que se desarrollan en saladares del interior.
Otra posible va de dispersin de las semillas a considerar sera a travs de aves
acuticas, principalmente limcolas (familias Charadriidae y Scolopacidae) y antidas (familia
Anatidae), que hacen su recorrido migratorio entre frica y Europa del Norte
(BARBOSA, 1997; HORTAS, 1997). En este caso, la pennsula ibrica representa un papel
muy importante, ya que se trata de un enclave muy significativo tanto para la migracin,
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
170
como la invernada o avituallamiento de estas aves en Europa occidental (HORTAS,
1997). Son aves de amplia distribucin (BURGER, 1984), capaces de recorrer largas
distancias (GREEN et al., 2002; SNCHEZ et al., 2006), ocupando principalmente hbitats
litorales encharcados con presencia de limos. Su alimentacin est basada
fundamentalmente en distintos grupos de invertebrados, que se encuentran en grandes
cantidades en los medios costeros, particularmente en las reas fangosas y marismas
(BARBOSA, 1997). Es por ello que utilizan principalmente los saladares costeros como
reas de descanso, para alimentarse o como sitios de invernada (VIVIAN-SMITH &
STILES, 1994; HORTAS, 1997; SNCHEZ et al., 2006; GOSLVEZ et al., 2012), y de esta
manera facilitan la dispersin de las semillas, bien a largas distancias, puesto que las aves
limcolas realizan largos trayectos, o bien entre las distintas partes de los complejos
lagunares, ya que tambin se mueven entre salinas y humedales separados hasta 20 km
(SNCHEZ et al., 2006). El modo de transporte de las semillas podra darse de diferente
manera, por ingestin o bien a travs de su adhesin a las plumas y patas (DARWIN,
1859; RIDLEY, 1930; SALISBURY, 1970; VAN DER PIJL, 1982; VIVIAN-SMITH & STILES,
1994; GREEN et al., 2002; SNCHEZ et al., 2006). Por lo que la dispersin de las semillas
de S. fruticosa y S. perennis a travs de estas aves acuticas parece factible, aunque de
nuevo, es en el caso de S. perennis donde parece ms probable que se favorezca su
dispersin, ya que las aves acuden a la orilla de los saladares a alimentarse. Aunque
tambin existe una avifauna acutica, que comparte especies con las aves limcolas que
visitan los saladares costeros (GOSLVEZ et al., 2012), asociada a los saladares del
interior, que permitira la dispersin de las poblaciones de S. fruticosa y S. perennis que
crecen en tales saladares.
De nuevo, la dispersin a travs de aves acuticas permitira relacionar la va de
vuelo del Atlntico este, mostrada por muchas aves limcolas (e.g. Himantopus himantopus
L., 1758; Charadrius alexandrinus L., 1758 y Numenius phaeopus L., 1758, entre otros, en
HORTAS, 1997) con el patrn atlntico encontrado en los haplotipos de S. perennis. As
como tambin, la presencia del haplotipo H5, en el caso de S. fruticosa, en poblaciones
del sureste peninsular y Camarga francesa que coinciden con puntos geogrficos que
forman parte de la va de vuelo del Mediterrneo occidental en algunas aves limcolas
(HORTAS, 1997). Sin embargo, en este ltimo caso, para el resto de poblaciones
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
171
estudiadas no se ha observado ningn patrn filogeogrfico, al igual que sucede con las
poblaciones mediterrneas de S. perennis, por lo que para el Mediterrneo la dispersin
de las semillas a travs de las aves no es tan efectiva, o simplemente, est
experimentando actualmente un proceso de diferenciacin, por lo que predomina el
haplotipo ancestral y existen otros haplotipos todava no relacionados.
5.2.2. Importancia del estrecho de Gibraltar en la estructura gentica de
las poblaciones de Sarcocornia
Relacionado con la dispersin de las semillas a travs del agua, habra que
comentar que el estrecho de Gibraltar muestra un papel fundamental en la
estructuracin gentica de muchas plantas. Su abertura se produjo a principios del
Plioceno (hace aproximadamente 5.3 Ma; HS, 1972; KRIJSMAN et al., 1999, 2000;
LOGET & VAN DEN DRIESSCHE, 2006; GARCA-CASTELLANOS et al., 2009; RYAN,
2009), produciendo la reinundacin del mar Mediterrneo (GARCA-CASTELLANOS et
al., 2009) y la aparicin de una barrera para el flujo gentico (VALDS, 1991; TOUMI &
LUMAREt, 1998; VARGAS et al., 1999; FIZ et al., 2002; LUMARET et al., 2002; WERNER et
al., 2002; CAUJAP-CASTELLS & JANSEN, 2003; HAMPE et al., 2003; KADEREIT et al.,
2005b; ESCUDERO et al., 2008). Aunque en otros casos, constituy un puente activo
para la migracin y diferenciacin de especies (QUZEL, 1978; CAUJAP-CASTELLS &
JANSEN, 2003). En el caso de S. fruticosa y S. perennis, la presencia del mismo haplotipo
dominante en ambos lados del estrecho apunta a que no existe una barrera al flujo
gentico entre el Mediterrneo y el Atlntico. Sin embargo, hay que tener en cuenta que
de los 11 haplotipos identificados para ambas especies, seis son exclusivamente
atlnticos y tres mediterrneos. Ante esta situacin se podra pensar, que tal y como se
ha dicho anteriormente, la aparicin de estas dos especies es relativamente reciente, por
lo que en la actualidad estara teniendo lugar un proceso activo de diferenciacin. Para
poder afirmar que el estrecho de Gibraltar constituye una barrera gentica, sera
necesario seguir la evolucin de las poblaciones estudiadas, y aadir nuevas poblaciones
a ambos lados del estrecho para observar si esta separacin geogrfica de los haplotipos
se mantiene, o por el contrario, aparecen la totalidad de los haplotipos encontrados a
ambos lados.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
172
5.2.3. El sur de la pennsula ibrica como refugio gentico
Desde un punto de vista geogrfico, los lugares donde aparece un mayor
nmero de haplotipos y una mayor diversidad gentica, teniendo en cuenta ambas
especies, coinciden con el sur de la pennsula ibrica. Este hecho se ha observado en
otros grupos de plantas (RODRGUEZ-SNCHEZ et al., 2010) y estara relacionado con el
papel desempeado por la pennsula ibrica como refugio glaciar durante el ltimo
mximo glaciar (LGM), a partir del cual se produjo la colonizacin hacia el norte
(BENNET, 1997; HEWITT, 1999, 2004; MDAIL & DIADEMA, 2009). De igual forma que
sucede con otras especies arbustivas esclerfilas (CARRIN et al., 2000), la mayor
acumulacin de haplotipos de S. fruticosa y S. perennis se han encontrado en territorios
meridionales, traducindose esta rea geogrfica en una reserva de diversidad gentica.
En relacin con la zona del sureste peninsular, las caractersticas propias de esta regin,
podran sumarse al papel de la pennsula como refugio glaciar y punto caliente de
diversidad (MDAIL & QUZEL, 1997), y favorecer el mantenimiento de una alta
variabilidad de haplotipos. Esta zona perteneciente a la provincia biogeogrfica
Murciano-Almeriense est representada por un clima semirido, motivado por las
escasas precipitaciones y las elevadas temperaturas (ALONSO, 1996; LVAREZ ROGEL,
1997; ALONSO, 2000), que favorecen la aparicin de ambientes salinos de indudable
valor ecolgico (GONZLEZ-BERNLDEZ, 1990; CONESA & JIMNEZ-CRCELES,
2007).
5.2.4. El aislamiento gentico de la isla de Cerdea
Hay que prestar especial atencin a la presencia del haplotipo H6 en la isla de
Cerdea, ya que es el nico lugar en el que aparece de toda la zona de estudio, y lo hace
tanto para S. fruticosa como para S. perennis. La presencia de este haplotipo nicamente
en Cerdea no estara reflejando una colonizacin reciente, sino ms bien se tratara del
resultado de un proceso de diferenciacin, que estara relacionado con la historia
geolgica de la cuenca mediterrnea occidental (ROSENMBAUM & LISTER, 2004a,b;
DUERMEIJER et al., 1998). De acuerdo con las reconstrucciones tectnicas (LVAREZ,
1972; ROSENBAUM et al., 2002) y las paleogeogrficas actuales (MANSION et al., 2008), la
microplaca cabilio-balerica y la corso-sardo-calabresa, se separaron de la pennsula
ibrica hace 30-20 Ma. Ambas placas estuvieron sometidas a un fenmeno de rotacin
Captulo 4: Estructuracin gentica y filogeografa de S. fruticosa y S. perennis
173
y translacin que produjo la separacin del archipilago balear de Cabilia, su
establecimiento (hace alrededor de 21 Ma) en la posicin actual, la colisin de la
microplaca corso-sarda-calabresa con la apuliana y la separacin, primero de Crcega
(16 Ma) y luego de Cerdea (5 Ma) hasta la posicin actual (ROSENBAUM et al., 2002;
SPERANZA et al., 2002). Toda esta sucesin de eventos geolgicos podra explicar que
las poblaciones de S. fruticosa y S. perennis, una vez que Cerdea qued aislada del resto
de islas, evolucionasen de manera independiente al resto. El flujo gentico de estas
poblaciones habra quedado restringido a la isla, explicando su actual situacin, que
concuerda con los datos para otros gneros y especies que crecen en islas mediterrneas
(e.g. Cyclamen balearicum, AFFRE et al., 1997; Medicago citrina, JUAN et al., 2004; Aquilegia L.,
GARRIDO et al., 2012). Sin embargo, no explicara el hecho que el resto de islas de la
cuenca mediterrnea occidental estudiadas (Baleares y Sicilia) y la costa italiana
presenten el haplotipo comn. Este segundo hecho se podra explicar si se tiene en
cuenta que la historia de las islas Baleares y Sicilia ha sido muy compleja en los ltimos
20 Ma, haciendo frente a perodos de inmersin y emersin, y a contactos continentales
con la pennsula ibrica y Tnez (LZARO et al., 2011). De este modo se habra
favorecido el mantenimiento del haplotipo H1.
5.3. Principales amenazas
Desde una ptica ecolgica, las zonas salinas son ecosistemas muy vulnerables
ya que sufren continuos cambios en sus condiciones ecolgicas (ALONSO, 2000). Por
un lado, una gran mayora de saladares costeros estn sometidos a las fluctuaciones de
las mareas. Por otro, la existencia de los saladares de interior est condicionada al
inconstante rgimen de lluvias de las regiones ridas y semiridas, donde se localizan
este tipo de ecosistemas. Esta dependencia de la vegetacin halfila a las alteraciones
del nivel fretico o las mareas es la responsable de su extremada fragilidad.
Si existe un factor serio que amenaza a estos ecosistemas, ste es la accin
antrpica (HERNNDEZ-GIL & ROBLEDANO, 1997). Los saladares costeros, por su
situacin, son punto de mira de las grandes constructoras, favoreciendo de esta manera
la fragmentacin de tales hbitats, lo cual conduce irremediablemente a un aislamiento
de las poblaciones, prdida de diversidad gentica, procesos de cuello de botella, etc.
(GIL-DELGADO et al., 1989; CASTRO et al., 2001; ORTEGA et al ., 2006; PALOP-ESTEBAN
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
174
et al., 2011). Los saladares del interior estn sometidos a otras actividades humanas,
como la roturacin de las tierras de labranza y la nitrificacin del medio por pastoreo,
con la consiguiente desaparicin de las comunidades halfilas a favor de las
halonitrfilas (CIRUJANO, 1990; ALONSO, 2000; GOSLVEZ et al., 2012). Los saladares
interiores por su caracterstica de impermeabilidad del suelo tambin son candidatos
idneos para la instalacin de depuradoras, plantas de reciclaje, etc.
Por todo ello, se debera continuar y ampliar el estudio poblacional de las
comunidades halfilas, puesto que como se ha visto en este captulo, dentro de un
mismo gnero pueden existir especies con patrones genticos bien diferentes. El
mantenimiento de ecosistemas tan vulnerables y a la vez tan diversos depende tambin
de la realizacin de este tipo de estudios, que desempean un papel notorio en la
conservacin biolgica, como ya sealaron HEDRICK (2001) y FRANKHAM (2003).
Conclusiones
Conclusiones
177
CONCLUSIONES
A partir de los resultados obtenidos en esta memoria, pueden extraerse las
siguientes conclusiones:
Captulo 1
1. Se confirma la monofilia del grupo constituido por los gneros Salicornia y
Sarcocornia, que presenta caracteres morfolgicos propios en relacin con el resto de
gneros de la subfamilia Salicornioideae.
2. Los resultados filogenticos indican que el gnero Salicornia constituye un clado
monofiltico, mientras que Sarcocornia es parafiltico en relacin con Salicornia. El
estudio morfolgico muestra que exclusivamente la disposicin de las flores en el
artejo frtil, apoyara la distincin de estos dos gneros. A la vista de estos
resultados, se acepta la separacin tradicional en los gneros Salicornia y Sarcocornia,
aunque se plantea la posibilidad de realizar futuros estudios morfolgicos y
moleculares, cuyos resultados confirmen esta opcin, o por el contrario, apunten
hacia la existencia de un solo gnero.
Captulo 2
3. Desde un punto de vista molecular y morfolgico, se puede afirmar la existencia de
una clara separacin taxonmica entre las especies americanas, y las europeo-
norteafricanas, pudindose confirmar que en el continente americano no estn
presentes los txones Sarcocornia perennis y Sarcocornia fruticosa.
4. La ausencia de estructuracin filogentica en los txones europeos y norteafricanos
no permite diferenciar entre las especies S. fruticosa y S. perennis. Sin embargo, el
estudio preliminar realizado con la tcnica AFLP, s confirma la existencia de dos
txones en Europa y Norte de frica, y descarta la presencia de txones
infraespecficos en el seno de S. perennis.
5. Las incongruencias observadas en la posicin de S. perennis de la localidad de Ra de
Villaviciosa (Asturias, Espaa) entre los rboles filogenticos de la regin nuclear
ITS, las regiones plastidiales y el anlisis conjunto de ITS y el plasto, apuntan hacia
la existencia de un fenmeno de introgresin gentica entre una especie sudafricana
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
178
(Sarcocornia natalensis) y una europeo-norteafricana (S. perennis), que pudo deberse a
causas antrpicas.
6. Desde un punto de vista filogentico, el estudio combinado de ITS y de tres
regiones del plasto ha mostrado la existencia de un patrn ecolgico en el clado de
especies americanas de Sarcocornia. En el caso de aquellas especies que crecen en
reas del interior del continente y a grandes altitudes (S. andina, S. pulvinata y S.
utahensis), su tratamiento taxonmico basado en datos morfolgicos est apoyado
desde un punto de vista filogentico. En cambio, para el caso de las especies que
crecen mayoritariamente en la costa, los resultados filogenticos no permiten
diferenciar entre distintas entidades taxonmicas. Por ello se propone realizar un
estudio molecular ms completo, empleando diferentes regiones del ADN, o
incluso, utilizando otras herramientas moleculares como los AFLP, para obtener
nuevos resultados, que en combinacin con el estudio morfolgico, permitan
resolver el tratamiento taxonmico en este grupo de plantas.
7. La presencia de S. utahensis en todos los anlisis filogenticos como la rama ms
externa del clado constituido por las especies americanas de Sarcocornia, podra estar
indicando que esta especie fue la primera en diversificarse en Amrica,
producindose la dispersin del gnero, desde la zona del Gran Lago Salado (Utah,
Estados Unidos) hacia el resto de reas en las que crece actualmente.
Captulo 3
8. Se confirma la utilidad de ciertos caracteres morfolgicos para diferenciar entre las
especies S. fruticosa y S. perennis, destacando las caractersticas micromorfolgicas
(seminales y estomticas) por su gran resolucin taxonmica. Atendiendo a estos
caracteres micromorfolgicos, S. fruticosa se caracteriza por tener estomas hundidos
y semillas con mamelones y tricomas cortos, y S. perennis por presentar estomas
expuestos y semillas con tricomas largos y curvados.
9. El estudio morfolgico realizado no ha aportado caracteres que permitan
diferenciar entre S. perennis subsp. perennis y S. perennis subsp. alpini. De esta manera,
se corroboran los resultados obtenidos en el captulo 2 con el uso de los AFLP, no
aceptndose la existencia de dos subespecies en el seno de S. perennis.
Conclusiones
179
10. El solapamiento en los caracteres de hbito, pice de las hojas, tipo de exotesta de
la semilla, relacin entre el pericarpo, el perianto y la semilla, tipo estomtico y
cariologa, entre las especies S. hispanica y S. fruticosa, muestra una ausencia de
caractersticas morfolgicas que permitan identificar un nuevo taxon en el sureste
peninsular. Por lo tanto, la especie recientemente descrita como Sarcocornia hispanica
debe ser tratada como un sinnimo de S. fruticosa.
Captulo 4
11. Se proponen dos posibles hiptesis para la presencia de un haplotipo comn en las
poblaciones estudiadas de S. fruticosa y S. perennis: la existencia de una evolucin
reticulada o de una distribucin de linajes incompleta. De las dos posibles
opciones, la segunda se encontrara ms en consonancia con un grupo de especies
de aparicin relativamente reciente, como podran ser S. fruticosa y S. perennis.
12. La existencia de una elevada diversidad gentica en S. fruticosa podra deberse al
hecho de ser una planta con altos niveles de ploida. Adems, el valor obtenido de
Fst y los resultados de los anlisis de BAPS, NJ y PCOA apuntan hacia la existencia
de una fragmentacin en sus poblaciones.
13. La presencia de una estructuracin gentica en las poblaciones de S. perennis estara
reflejando la divisin de la cuenca mediterrnea en dos reas: cuenca mediterrnea
occidental y oriental. Sin embargo, dentro de la primera de ellas, las poblaciones de
S. perennis se estaran comportando como una metapoblacin, existiendo un flujo
gentico activo entre sus poblaciones.
14. Las tendencias observadas en las poblaciones de S. fruticosa de un posible
aislamiento gentico, y en S. perennis, de un funcionamiento como una
metapoblacin, podran explicarse si se tienen en cuenta las distintas formas de
dispersin de las semillas a larga distancia, a travs de las corrientes marinas o de
aves acuticas. En el caso concreto de S. perennis, estas dos vas de dispersin
podran explicar la existencia de un linaje de haplotipos atlnticos.
15. La acumulacin de una mayor diversidad de haplotipos al sur de la pennsula
ibrica podra estar confirmando el papel de esta regin como refugio gentico para
estas especies.
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
180
16. La presencia de un haplotipo exclusivo en Cerdea podra ser el resultado de la
historia geolgica y paleogeogrfica de la cuenca mediterrnea. Este hecho ha
favorecido la aparicin de un haplotipo aislado en esta isla frente al resto de islas de
la cuenca mediterrnea occidental, que hicieron frente a perodos de inmersin y
emersin, y a contactos con el continente europeo y africano durante los ltimos
20 Ma.
17. Se confirma la importancia del estudio poblacional de las comunidades halfilas,
puesto que forman parte de ecosistemas muy vulnerables, tanto por las condiciones
ecolgicas cambiantes, como por la accin antrpica del ser humano.
Bibliografa
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183
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Apndices
Apndice 1.
Listado de los txones secuenciados en los captulos
1 y 2
Apndice 1
229
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Apndice 2.
Matriz de datos del rastreo morfolgico realizado en el
captulo 1
Apndice 2
251
Apndice 2. Matriz de datos morfolgicos de la tabla 1.1. Los nmeros de la fila superior corresponden a
los caracteres estudiados. El smbolo ? indica datos desconocidos y - ausencia de datos.
Taxon Datos
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
Sarcocornia ambigua 1 0 0 0 1 2 0 0 0 1 1,2 1
Sarcocornia andina 1 1 0 0 1 1 0 1 0 1 0,1 0
Sarcocornia magellanica 1 2 0 0 1 0 0 0 0 1 0,1 0
Sarcocornia neei 1 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1,2 0,1
Sarcocornia neei 1 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1,2 0,1
Sarcocornia neei 1 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1,2 0,1
Sarcocornia pacifica 1 0 0 0 0 ? 0 1 0 0 1,2 1
Sarcocornia pacifica 1 0 0 0 0 ? 0 1 0 0 1,2 1
Sarcocornia pulvinata 1 3 1 0 0 1 0 1 0 1 0 0
Sarcocornia utahensis 1 0 1 0 0 ? 0 1 0 0 1 0,1
Sarcocornia fruticosa 1 0 1 0 1 0,2 0 1 0 0 0,1,2 0,1
Sarcocornia fruticosa 1 0 1 0 1 0,2 0 1 0 0 0,1,2 0,1
Sarcocornia fruticosa 1 0 1 0 1 0,2 0 1 0 0 0,1,2 0,1
Sar. perennis subsp. alpini 1 0 0 0 0 0,1,2 0 0 0 0,1 0,1,2 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 1 2 0 0 0 0,1,2 0 0 0 0,1 0,1,2 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 1 2 0 0 0 0,1,2 0 0 0 0,1 0,1,2 0,1
Sarcocornia natalensis 1 2 0,1 0 1 2 1 1 0 0 1,2 0,1
Sarcocornia natalensis 1 2 0,1 0 1 2 1 1 0 0 1,2 0,1
Sarcocornia pillansii 1 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0,1,2 0,1
Sarcocornia pillansii 1 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0,1,2 0,1
Sarcocornia xerophila 1 0 1 0 ? 0 0 0 0 ? 0,1 0
Salicornia borysthenica 0 0 1 0 ? ? ? ? 0 0 1,2 ?
Salicornia europaea 0 0 1 0 0 2 ? ? 0 0 1 0
Salicornia meyeriana 0 0 1 0 0 0,2 0 0 0 0 1 ?
Salicornia pachystachya 0 0 1 0 0 2 0 ? 0 0 1,2 ?
Salicornia patula 0 0 1 0 0 1 ? ? 0 0 1 0
Salicornia perennans 0 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 1 1
Salicornia pojarkoviae 0 0 1 0 ? ? ? ? 0 ? 1,2 ?
Salicornia procumbens 0 0 1 0 ? ? ? ? 0 ? 2 0,1
Salicornia ramosissima 0 0 1 0 0 2 ? 0 0 0 1,2 0,1
Arthrocnemum macrostachyum 1 0 1 0 1 0 0 1 0 0 1,2 1
Microcnemum coralloides 0 0 1 0 0 0 ? ? 0 0 2 0
Tecticornia australasica 0 0 1 0 0 ? 1 ? 1 0 2 ?
Tecticornia indica 1 0 1 0 0 1 1 ? 0 0 2 0
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
252
Apndice 2 (Continuacin). Matriz de datos morfolgicos de la tabla 1.1. Los nmeros de la fila superior
corresponden a los caracteres estudiados. El ? indica datos desconocidos y - ausencia de datos.
Taxon Datos
13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
Sarcocornia ambigua 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 ? 2
Sarcocornia andina 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 ? 2
Sarcocornia magellanica 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 1 2
Sarcocornia neei 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 ? 3
Sarcocornia neei 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 ? 3
Sarcocornia neei 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 ? 3
Sarcocornia pacifica 0,1 0 1 0 0 0 0 0 1 1 1 3
Sarcocornia pacifica 0,1 0 1 0 0 0 0 0 1 1 1 3
Sarcocornia pulvinata 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 ? 0
Sarcocornia utahensis 0 0 1 0 0 0 0 0 1 ? 1 2
Sarcocornia fruticosa 0 0 1 0,1 0 0 0 0 1 1 1 2
Sarcocornia fruticosa 0 0 1 0,1 0 0 0 0 1 1 1 2
Sarcocornia fruticosa 0 0 1 0,1 0 0 0 0 1 1 1 2
Sar. perennis subsp. alpini 0,1 0,1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0,1 0,1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0,1 0,1 1 0 0 0 0 0 1 1 1 2
Sarcocornia natalensis ? ? 1 0 0 0 0 0 1 0,1 ? 2
Sarcocornia natalensis ? ? 1 0 0 0 0 0 1 0,1 ? 2
Sarcocornia pillansii 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0,1 ? 3
Sarcocornia pillansii 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0,1 ? 3
Sarcocornia xerophila ? ? 1 0 0 0 0 0 1 1 ? 2
Salicornia borysthenica ? ? 1 0 1 1 0 0 1 0,1 0 2
Salicornia europaea 0 0,1 1 0 1 1 0 0 1 0,1 1 1
Salicornia meyeriana ? ? 1 0 1 1 0 0 1 0,1 1 2
Salicornia pachystachya ? ? 1 0 1 1 0 0 1 0,1 1 2
Salicornia patula 0 0 1 0 1 1 0 0 1 0,1 ? 2
Salicornia perennans ? ? 1 0 1 1 0 0 1 0,1 ? 2
Salicornia pojarkoviae ? ? 1 0 1 1 0 0 1 0,1 ? 2
Salicornia procumbens ? ? 1 0 1 1 0 0 1 0,1 ? 2
Salicornia ramosissima 0,1 0 1 0 1 1 0 0 1 0,1 0 2
Arthrocnemum macrostachyum 0 0 0 0 0 0 1 0 1 1 1 2
Microcnemum coralloides 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Tecticornia australasica 0,1 0 1 1 1 0 ? 1 0 0 ? 2
Tecticornia indica ? ? 1 0,1 0 0 ? 1 1 0 ? 4
Apndice 2
253
Apndice 2 (Continuacin). Matriz de datos morfolgicos de la tabla 1.1. Los nmeros de la fila superior
corresponden a los caracteres estudiados. El ? indica datos desconocidos y - ausencia de datos.
Taxon Datos
25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36
Sarcocornia ambigua 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0
Sarcocornia andina ? ? 0 1 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia magellanica ? ? 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0
Sarcocornia neei 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia neei 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia neei 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia pacifica ? ? 0 1 0 0 0 0 0 1 0,1 0
Sarcocornia pacifica ? ? 0 1 0 0 0 0 0 1 0,1 0
Sarcocornia pulvinata ? ? 0 1 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia utahensis ? ? 0 1 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia fruticosa 1 - 0 1 0 0 0 0 0 0,1 0 0
Sarcocornia fruticosa 1 - 0 1 0 0 0 0 0 0,1 0 0
Sarcocornia fruticosa 1 - 0 1 0 0 0 0 0 0,1 0 0
Sar. perennis subsp. alpini 1 - 0 1 0 0 0 0 0 0,1 0 0
Sar. perennis subsp. perennis 1 - 0 1 0 0 0 0 0 0,1 0 0
Sar. perennis subsp. perennis 1 - 0 1 0 0 0 0 0 0,1 0 0
Sarcocornia natalensis 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0,1 0 0
Sarcocornia natalensis 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0,1 0 0
Sarcocornia pillansii 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0
Sarcocornia pillansii 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0
Sarcocornia xerophila 0 0 0 1 0 0 0 0 0 ? ? 0
Salicornia borysthenica 0 1 0 1 0 0 0 0 0 ? ? 0
Salicornia europaea 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1 ? 0
Salicornia meyeriana 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1,2 ? 0
Salicornia pachystachya 0 1 0 1 0 0 0 0 0 ? ? 0
Salicornia patula 0 1 0 1 0 0 0 0 0 ? ? 0
Salicornia perennans 0 1 0 1 0 0 0 0 0 ? ? 0
Salicornia pojarkoviae 0 1 0 1 0 0 0 0 0 ? ? 0
Salicornia procumbens 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1 1 2
Salicornia ramosissima 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1 0,1 0
Arthrocnemum macrostachyum 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0,1 0 1
Microcnemum coralloides 0 ? 1 0 0 0 0 1 0 0,1 0 0
Tecticornia australasica 0 ? 1 0 0 0 1 1 1 1 ? 2
Tecticornia indica 0 ? 1 0 1 1 0 0 0 0,1 0 0
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
254
Apndice 2 (Continuacin). Matriz de datos morfolgicos de la tabla 1.1. Los nmeros de la fila superior
corresponden a los caracteres estudiados. El ? indica datos desconocidos y - ausencia de datos.
Taxon Datos
37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48
Sarcocornia ambigua 1 2 0 0 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia andina 0,1 2 0 0,1 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia magellanica 0,1 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia neei 1 2 1 0,1 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia neei 1 2 1 0,1 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia neei 1 2 1 0,1 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia pacifica 1 2 1 1 ? ? ? ? 0 0 0 1
Sarcocornia pacifica 1 2 1 1 ? ? ? ? 0 0 0 1
Sarcocornia pulvinata 0 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia utahensis 0 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia fruticosa 0,1 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 1,2,3
Sarcocornia fruticosa 0,1 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 1,2,3
Sarcocornia fruticosa 0,1 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 1,2,3
Sar. perennis subsp. alpini 1 2 0 0,1 ? ? ? ? 0 0 0 0,4
Sar. perennis subsp. perennis 1 2 0 0,1 ? ? ? ? 0 0 0 0,4
Sar. perennis subsp. perennis 1 2 0 0,1 ? ? ? ? 0 0 0 0,4
Sarcocornia natalensis 0 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia natalensis 0 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia pillansii 0 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia pillansii 0 2 1 0 ? ? ? ? 0 0 0 ?
Sarcocornia xerophila 0 2 ? ? ? ? ? ? 0 0 0 ?
Salicornia borysthenica 1 2 ? ? ? ? ? ? 0 0 0 ?
Salicornia europaea 1 2 ? ? 0 0 1 0 0 0 0 0,1
Salicornia meyeriana 1 2 ? ? ? ? ? ? 0 0 0 ?
Salicornia pachystachya 1 2 ? ? ? ? ? ? 0 0 0 ?
Salicornia patula 1 2 ? ? ? ? ? ? 0 0 0 0
Salicornia perennans 1 2 ? ? ? ? ? ? 0 0 0 0
Salicornia pojarkoviae 1 2 ? ? ? ? ? ? 0 0 0 1
Salicornia procumbens 1 2 ? ? ? ? ? ? 0 0 0 ?
Salicornia ramosissima 1 2 0 ? ? ? ? ? 0 0 0 0,1
Arthrocnemum macrostachyum - 1 - - 0 0 0 1 0 0 1 0
Microcnemum coralloides - 1 - - ? ? ? ? 0 0 0 0
Tecticornia australasica - 0 - - ? ? ? ? 0 0 0 ?
Tecticornia indica - - - - ? ? ? ? 0 1 0 0,1,2,4
Apndice 3.
Listado de las localidades estudiadas en el captulo 3
Apndice 3
257
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Apndice 4.
Matriz de datos del rastreo morfolgico realizado en el
captulo 3
Apndice 4
265
Apndice 4. Matriz de datos morfolgicos de la tabla 3.5. Los nmeros de la fila superior corresponden a
los caracteres estudiados. El smbolo ? indica datos desconocidos y - ausencia de datos.
Taxon Datos
1 2 3 4 5 6 7 8
Sarcocornia ambigua 0 0 1 2 1 1,2 ? 1
Sarcocornia andina 1 0 1 1 0 0,1 ? 1
Sarcocornia magellanica 2 0 1 0 1 0,1 ? 1
Sarcocornia neei 0 1 1 0 1 1,2 ? 1
Sarcocornia neei 0 1 1 0 1 1,2 ? 1
Sarcocornia neei 0 1 1 0 1 1,2 ? 1
Sarcocornia neei 0 1 1 0 1 1,2 ? 1
Sarcocornia neei 0 1 1 0 1 1,2 ? 1
Sarcocornia pacifica 0 0 0 ? 0 1,2 ? 1
Sarcocornia pacifica 0 0 0 ? 0 1,2 ? 1
Sarcocornia pulvinata 3 1 0 1 0 0 ? 1
Sarcocornia utahensis 0 1 0 ? 0 1 ? 1
Sarcocornia fruticosa 0 1 1 0,2 0 0,1,2 1 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 1 1 0,2 0 0,1,2 1 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 1 1 0,2 0 0,1,2 1 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 1 1 0,2 0 0,1,2 1 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 1 1 0,2 0 0,1,2 1 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 1 1 0,2 0 0,1,2 1 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 1 1 0,2 0 0,1,2 1 0,1
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sar. perennis subsp. perennis 2 0 0 0,1,2 1 0,1,2 0 0,1
Sarcocornia natalensis 2 0,1 1 2 0 1,2 ? 0,1
Sarcocornia natalensis 2 0,1 1 2 0 1,2 ? 0,1
Sarcocornia pillansii 0 1 1 1 1 0,1,2 ? 1
Sarcocornia pillansii 0 1 1 1 1 0,1,2 ? 1
Sarcocornia xerophila 0 1 ? 0 1 0,1 ? ?
Arthrocnemum macrostachyum 0 1 1 0 0 1,2 0 0,1
Arthrocnemum macrostachyum 0 1 1 0 0 1,2 0 0,1
Arthrocnemum subterminale 0 0 ? ? 1 1 1 0
Halocnemum strobilaceum 0 1 1 0 0 1,2 ? 0
Halocnemum strobilaceum 0 1 1 0 0 1,2 ? 0
Relaciones filogenticas del gnero Sarcocornia A.J. Scott (Amaranthaceae)
266
Apndice 4 (Continuacin). Matriz de datos morfolgicos de la tabla 3.5. Los nmeros de la fila superior
corresponden a los caracteres estudiados. El ? indica datos desconocidos y - ausencia de datos.
Taxon Datos
9 10 11 12 13 14 15 16
Sarcocornia ambigua 0 0 3 0 0,1 0 0 2
Sarcocornia andina 1 0 1,2 0,1 0,1 0 0 0,1
Sarcocornia magellanica 0 0 1,2 0 1 1 0 0,1
Sarcocornia neei 1 0 3 0,1 0,1 1 0,1 2
Sarcocornia neei 1 0 3 0,1 0,1 1 0,1 2
Sarcocornia neei 1 0 3 0,1 0,1 1 0,1 2
Sarcocornia neei 1 0 3 0,1 0,1 1 0,1 2
Sarcocornia neei 1 0 3 0,1 0,1 1 0,1 2
Sarcocornia pacifica 0,1 0 3 1 0,1 1 0 2
Sarcocornia pacifica 0,1 0 3 1 0,1 1 0 2
Sarcocornia pulvinata 1 0 0 0 ? 1 ? 0
Sarcocornia utahensis 1 0 0 0 1 1 0 0
Sarcocornia fruticosa 0 0 0,1,2 0 1 1 0 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 0 0,1,2 0 1 1 0 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 0 0,1,2 0 1 1 0 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 0 0,1,2 0 1 1 0 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 0 0,1,2 0 1 1 0 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 0 0,1,2 0 1 1 0 0,1
Sarcocornia fruticosa 0 0 0,1,2 0 1 1 0 0,1
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. alpini 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sar. perennis subsp. perennis 0 0 3 0,1 0 0 0,1 2
Sarcocornia natalensis 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia natalensis 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia pillansii 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia pillansii 0 0 0 0 0 1 1 0
Sarcocornia xerophila ? 0 0 ? ? ? ? 0
Arthrocnemum macrostachyum 0 1 - - - - - 3
Arthrocnemum macrostachyum 0 1 - - - - - 3
Arthrocnemum subterminale 0 1 - - - - - 3
Halocnemum strobilaceum 0 1 - - - - - 3
Halocnemum strobilaceum 0 1 - - - - - 3
Reunido el Tribunal que suscribe en el da de la fecha acord otorgar,
por..............a la Tesis de Da. ANA GUILL RECUERDA la calificacin de
Alicante, a ..de ..de
El Secretario, El Presidente,
UNIVERSIDAD DE ALICANTE
CEDIP
La presente Tesis de Da. ANA GUILL RECUERDA ha sido registrada con el n
. del registro de entrada correspondiente.
Alicante.. de . de ..
El Encargado del Registro,