Neocallimastigomycota Review 2014.en - Es
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Robert J. Gruninger 1, Anil K. Puniya 2, Tony M. Callaghan 3, Joan E. Edwards 3, Noha Youssef 4, Sumit
S. Dagar 5, Katerina Fliegerova 6, º fi Gareth W. Grif 3, Robert Forster 1, Adrian Tsang 7, Tim McAllister 1
Y Mostafa S. Elshahed 4
1 Agricultura y Agroalimentación de Canadá, Lethbridge, AB, Canadá; 2 National Dairy Research Institute, Karnal, India; 3 IBERS, Universidad de Aberystwyth, Aberystwyth, Gales, Reino Unido; 4 Universidad
del Estado de Oklahoma, Stillwater, Oklahoma, EE.UU.; 5 Instituto de Investigación Agharkar, Pune, Maharashtra, India; 6 Instituto de Fisiología Animal y Genética, Academia de Ciencias Checa, Praga,
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Correspondencia: Mostafa S. Elshahed, Universidad del Resumen
Estado de Oklahoma, Departamento de Microbiología y
Genética Molecular, 1110 S Innovation Way Dr., Stillwater, hongos anaeróbico (phylum neocallimastigomycota) habitan en el tracto gastrointestinal de mamíferos
OK 74074, EE.UU.. Tel .: +1 (405) 744 3005; Fax: +1 (405) herbívoros, en los que juegan un papel importante en la degradación del material vegetal. los neocallimastigomycota
744 1112; e-mail: [email protected] representar el linaje más temprana divergente de los hongos zoosporic; Sin embargo, la comprensión de
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las relaciones de los diferentes taxones (ambos géneros y especies) dentro de este filo está en la
necesidad de revisión. Existen problemas con los enfoques actuales utilizados para su identi fi cación y
clasi fi cación, y la evidencia reciente sugiere la presencia de varios taxones novela (potencial géneros
Recibió 9 de junio de 2014; 3 revisado de julio de 2014; aceptada 7 de julio
candidato) que aún no se han caracterizado. El ciclo de vida y el papel de los hongos anaeróbica ha sido
de 2014. La versión final se publicó en línea el 11 de agosto de de 2014.
bien caracterizado en el rumen, pero no en otro lugar en el tracto alimentario de los rumiantes. Se
necesita una mayor comprensión de la fase 'resistentes' (s) de su ciclo de vida, como es el estudio de su
DOI: 10.1111 / 1574 a 6.941,12383 papel y significación en otros herbívoros. aplicación biotecnológica de hongos anaerobios, y su celulolítica
altamente activo y enzimas hemi-celulolítica, ha sido un área cada vez mayor de la investigación y el
Editor: Gerard Muyzer desarrollo en la última década. El movimiento hacia la comprensión de los hongos anaeróbicos utilizando - omics
rumen hongos era complicado; Sin embargo, debido a la creencia vieja certidumbre
Introducción
de que todos los hongos son aerobios obligado. Sin embargo, Orpin (1977a)
mamíferos herbívoros no producen enzimas celulolíticas o hemi-celulolítica mostraron que la pared celular de estos organismos quitina, confirmando su
para degradar material vegetal ingerido; en lugar que se basan en colocación correcta en los hongos reino contenía. Desde este momento, la
asociaciones simbióticas con microorganismo (es decir, los hongos investigación ha comenzado a descubrir la base para los nuevos mecanismos que
anaerobios, bacterias, archaea metanogénicas y protozoos) que residen permiten a estos hongos vivir en ausencia de oxígeno.
dentro de su intestino. Dentro de este consorcio microbiano, hongos
anaeróbicos son conocidos por ser actores clave en la degradación de la adaptaciones conocidas de hongos anaerobios a su estricta estilo de
planta lignocelulósico fi bre en el rumen (Akin et al., 1988, 1989, 1990; vida anaeróbica incluyen la ausencia de mitocondrias, citocromos y otras
Sotavento et al., 2000a). Las zoosporas de hongos anaerobios en el rumen características bioquímicas de la vía de la fosforilación oxidativa (Yarlett et
fueron originalmente clasificados como protozoos (Liebetanz, 1910), hasta al., 1986; Youssef et al., 2013).
que se reconoció que estos 'fl agellates' representaba la fase de dispersión En su lugar, los hongos anaeróbicos poseen
de un hongo zoosporic (Orpin, 1975). La aceptación inicial de estos nuevos organelos especializados llamados hidrogenosomas, que acoplan el
metabolismo de la glucosa para la producción de energía celular sin la
necesidad de oxígeno. Estos orgánulos tienen
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características en común con las mitocondrias (van der Giezen, et al., 2006a; Powell y Letcher, 2012). el phylum neocallimastigomycota Actualmente
2002) y se cree que se derivan de ellos (Embley comprende seis géneros, cada distinguibles por las características
et al., 1997, 2003; Voncken et al., 2002; Muller et al., morfológicas: talo morfología (rizoidal vs. bulbosa) y zoosporas fl
2012). Hidrogenosomas contienen hidrogenasa; Producción de H 2, CO 2, formiato agellation (mono fl agellate vs. agellate fl poli) (Ho y Barr, 1995; Ozkose et
y acetato como productos de desecho metabólicos (Brul y Stumm, 1994; al., 2001). Estas características se resumen en la Tabla 1, junto con
Theodorou et al., 1996; Muller algunas imágenes de microscopía ilustrativos (Fig. 1). Aunque género
et al., 2012). Estos, junto con lactato y etanol, son los principales productos concluyente identificación de hongos anaerobios utilizando enfoques
finales de la fermentación producidos a partir de la degradación fúngica microscópicos puede ser un reto, la asignación de los aislados en bulbosa
anaerobia y la fermentación de una variedad de polisacáridos de la pared celular ( Caecomyces, Cyllamyces), monocéntrico hyphael ( Neocallimastix
vegetal.
hongos anaeróbicos degradan material lignocelulósico recalcitrante tanto
por el crecimiento rizoidal invasiva y la producción asociada de una gama de y Piromyces) y hyphael policéntrica ( Orpinomyces y
enzimas polysaccharidedegrading potentes. La secuencia del genoma Anaeromyces) por examen directo de colonias / culturas es razonablemente
recientemente publicado de Orpinomyces sp. cepa C1A ha proporcionado sencillo (TH fi Grif et al., 2009). Sin embargo, di fi cultades en la observación de
información valiosa sobre la diversidad de estas enzimas activas de hidratos la liberación de zoosporas (Ho y Bauchop, 1991), la forma de crecimiento
de carbono (Youssef et al., 2013), muchos de los cuales parece que han sido pleomórfico y la morfología de esporangios variables de algunos aislamientos
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adquiridos por transferencia horizontal de genes a partir de bacterias del (Ho y Barr, 1995; Brookman et al., 2000a; Leis et al., 2013) puede hacer aún más
rumen. La maquinaria celulolítica de hongos anaerobios consta de dos difícil de identi fi cación. Esto ha dado lugar a desacuerdo en cuanto a la validez
enzimas libres, así como complejos de múltiples enzimas extracelulares de alto y el carácter distintivo de algunos taxones (Wubah et al., 1991; Ho y Barr, 1995).
peso molecular (Wilson & Wood, 1992) denominan celulosomas (Krause Antes de la llegada de los códigos de barras de ADN, la dificultad de transportar
cultivos viables y la ausencia de cualquier repositorio establecido para estos
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hongos también hicieron comparaciones INTERLAB muy difícil.
et al., 2003; Joblin et al., 2010). Estas enzimas potentes han recibido mucha
atención en los últimos años, sobre todo en términos de su aplicación
biotecnológica. Esta revisión se refiere a los principales avances que se han
hecho en esta área durante la última década, así como numerosas otras áreas La aplicación de los códigos de barras de ADN ha servido para destacar estos
de investigación de hongos anaerobios, y pone de relieve los desafíos y problemas; sin embargo, el intercambio de datos a través del depósito de GenBank
oportunidades que existen actualmente dentro de este campo de investigación. ha proporcionado también una ruta hacia un más robusto reevaluación de estos
hongos. El análisis genotípico se inició por Dore y Stahl (1991), quien utilizó la
secuencia parcial de la RNA ribosomal (rRNA) de la subunidad pequeña (SSU; 18S; do.
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Figura 1. Fase de contraste (una - d) y bisbencimida manchada de fluorescencia (E y F) Imágenes de microscopía de varias características morfológicas hongos anaeróbicos (barra de escala, 50 l m): (a)
poli libre fl zoosporas agellated en un cultivo mixto; (B) la germinación y el desarrollo de un rizoidal monocéntrico, filamentosa fi Piromyces sp .; (C) esporangios Policéntrico de una Anaeromyces sp .; (D)
sistema de rizoidal bulbosa de Caecomyces sp .; (E) la migración nuclear para rizoides (flecha blanca) en un aislado policéntrico; (F) rizoides nucleadas de Orpinomyces joyonii.
600 - 700 pb. La región ITS comprende dos intrones tipo I (ITS1 e ITS2) Dividir secuenciación (Liggenstoffer et al., 2010; Kittelman et al.,
por la 5.8S rRNA subunidad (159 pb de longitud), este último que proporcionan 2012, 2013). Además, los enfoques basados en ITS1 también se han
una región adicional para el diseño de cebadores conservados y ampli fi utilizado para la cuanti fi cación de hongos anaerobios en muestras
cación de ITS1 o ITS2 separado. Hasta la fecha, la región ITS1 ha sido el ambientales por qPCR (Denman y McSweeney, 2006; Edwards et al., 2008;
amplicón más ampliamente utilizado para la comparación de diferentes Sekhavati et al., 2009; McDonald et al., 2010; lwin et al., 2011; Kittelman
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La estructura secundaria predicha de la región ITS1 se
modeló para generar una alineación mejorada de
secuencias. Además de los seis géneros con nombre, es
evidente que también existen diez o más clados, que en la
actualidad son sin nombre,. Esta cifra se ha reimpreso con
el permiso de Koetschan et al. ( 2014).
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el permiso de Koetschan et al., 2014) a la luz de las grandes cantidades de inducción de esporangios por hemo y otras porfirinas relacionadas (Fig. 3),
datos de secuenciación de próxima generación que ha de ser generados, y el que son liberados a partir de material vegetal ingerido (Orpin y
descubrimiento de muchos nuevos géneros candidatos que quedan por ser Greenwood, 1986).
cultivada (Liggenstoffer et al., 2010; Kittelman et al., 2012; Koetschan et al., La locomoción de los liberada frontalis Neocallimastix
zoosporas se proporciona al vencer de hasta 8 - 17 flagelos que forman un
2014; véase también la ecología). Un sitio web también ha sido creado para orgánulo de locomoción, la actividad de la que se ha descrito previamente
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Fig. 3. Resumen del ciclo de vida de hongos anaeróbicos. Las
indicados (*).
observado (Orpin, 1975). La formación de quistes y la germinación implican Sin embargo, el desarrollo de estos talos, aunque no es tan estricta como la
el engrosamiento de la pared celular y la producción de un tubo de germen determinada monocéntrico / rizoidal Neocallimastix y Piromyces, es
de la polar extremo opuesto de donde el flagelos originó (Orpin, 1975, claramente más limitada que la policéntrico / rizoidal Anaeromyces /
1994). desarrollo de quistes varía dependiendo de si el hongo es mono- o Orpinomyces.
poli-céntrica (Fig 3;. Tabla 1). En taxones monocéntrico, germinación quiste El rhizomycelium anaeróbica fúngica penetra físicamente y digiere
se denomina endógeno, como el núcleo permanece dentro del quiste que enzimáticamente material vegetal mientras que proporciona un ancla para
se agranda para formar un zoosporangium. Así, los rizoides permanecen la producción de un esporangio externo (monocéntrico) o esporangios
anucleadas. En contraste taxones policéntrico exhibir desarrollo exógeno, múltiple (policéntrico) (Lowe et al., 1987b; Orpin y Joblin, 1997). El
con la migración de los núcleos en el más amplio sistema rizoidal y rhizomycelium se clasifica como siendo o bien filamentosa fi o bulbosa
permitiendo de este modo la formación de esporangios múltiple en cada (Tabla 1, Fig. 1), este último discos de fijación esféricas que poseen
talo (Trinci et al., 1994; Orpin y Joblin, 1997). La terminología anterior es (Ozkose et al., 2001; Chen et al., 2007). Los rizoides en desarrollo son
menos claro cuando se aplica a los dos géneros que forman discos de capaces de penetrar físicamente paredes rígidas, de células vegetales sin
fijación bulbosas ( Caecomyces / Cyllamyces), como se comenta por Ozkose daños utilizando una estructura appressoriumlike (Ho et al., 1988a, b). Este
et al. proceso abre tejidos vegetales internas a la degradación enzimática,
proporcionando nutrientes que permiten el desarrollo y la maduración de los
esporangios multinucleadas (Fig. 3). Estos esporangios maduro puede
(2001). En ambos casos se observan núcleos en el disco adhesivo, en producir unos pocos (1 o 2) a muchos (50 - 80)
consonancia con el desarrollo exógeno, y en el caso de Cyllamyces, también
en los esporangióforos ramificados.
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zoosporas (Heath et al., 1983; Lowe et al., 1987a). En presencia de mamíferos que carecen de cámaras de fermentación del intestino anterior y el
inductores adecuados, el esporangio madura sufre entonces de zoosporas intestino posterior, como el Panda (Milne et al., 1989), presumiblemente debido a la
diferenciación, seguido por la liberación de sus zoosporas por la disolución simplicidad de su tracto digestivo.
de la pared de esporangios. Dentro de los reptiles (Clase Reptilia), microscópica (Mackie et al., 2004)
y identificación molecular de hongos anaerobios (Liggenstoffer et al., 2010)
El hecho de que es culto fi muy dif para mantener libres de hongos anaerobios (Tabla S2) se han reportado en la familia Iguanidae; sin embargo, no han
(Becker, 1929) animales huésped da fe de la ef dispersión fi ciente de hongos sido ed fi identi en otros reptiles herbívoros (es decir, tortugas)
anaerobios entre hosts, presumiblemente a través de la formación de estructuras (Liggenstoffer et al., 2010). La evidencia microscópica de las estructuras
de supervivencia aerotolerantes. Varios estudios han demostrado que los hongos que se asemejan talos quítrido (similar a
anaeróbicos pueden cultivarse a partir de material fecal siguiente secado al aire,
congelación e incluso de estiércol de vaca izquierda durante muchos meses en Caecomyces spp.) y zoosporas en el intestino de una madriguera de erizos
condiciones de campo (Lowe et al., 1987c; Milne irregulares ( Echinocardium cordatum), Sin embargo, es verdaderamente intrigante;
potencialmente representa la documentación primera de hongos anaerobios en
et al., 1989; Davies et al., 1993a; McGranaghan et al., una marina (detritívoro) nonherbivorous
1999; º fi Grif et al., 2009). De las estructuras resistentes que se han observado invertebrado (Thorsen, 1999). los
hasta la fecha, probablemente el más convincentes son los 2 - 4 esporas con detección de neocallimastigomycota ADN en el suelo (Lockhart
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cámaras formadas por algunos Anaeromyces culturas (Brookman et al., 2000b; et al., sedimentos de 2006), y de estuario (Devon y Martiny, 2011), también es
Ozkose, 2001), aunque los procesos por los cuales estos forma y más tarde consistente con su capacidad para dispersar e fi ciente entre los hosts (ciclo de
germinan son actualmente desconocido. vida). Sin embargo, el fracaso de la mayoría de los esfuerzos para aislar los
hongos anaeróbicos de hábitats nongut (varias comunicaciones personales;
Wubah & Kim, 1995) sugiere que es sólo los propágulos aerotolerantes de estos
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hongos que se mantienen viables en el medio ambiente en general.
Ecología
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hongos anaerobios: el quién, qué, por qué, dónde y cómo es útil 7
Neocallimastix, Orpinomyces o Cyllamyces de fermentadores del intestino Además de la visión ecológica obtenida de estos estudios recientes
grueso que está disponible actualmente. Mientras que las comunidades de basados en la secuencia, estos estudios se han hecho progresos
hongos anaerobios en el tracto alimentario de fermentadores del intestino grueso sustanciales en la promoción de nuestra comprensión de la diversidad
parecen estar dominada por un subconjunto de los géneros actualmente global a nivel de género que existe en el Neocallimastigomycota. La
descrita, esto no parece ser el caso en los rumiantes. hongos anaerobios existencia de nuevos taxones es quizás sorprendente (Orpin, 1994;
ruminales son más diversos, con representantes de todos los seis géneros Fliegerova et al.,
descritos haber sido aislado de los rumiantes domésticos y salvajes. Los aislados 2010; Nicholson et al., 2010), aunque no está claro si estos nuevos géneros
que pertenecen al género Neocallimastix candidatos están sin cultivar, utilizando los métodos actuales o si su
ocurrencia simplemente ha pasado por alto debido a la similitud
parecen ser los más comúnmente recuperado, seguido por los miembros microscópica de géneros conocidos. La relativa falta de solapamiento entre
del género Piromyces. Orpinomyces y Anaeromyces También se han nuevos linajes identi fi ed en estudios recientes se llama la atención (Fig. 2,
aislado de varios rumiantes domésticos y salvajes. En contraste, los Koetschan et al., 2014) y sugiere que adicional, todavía desconocido novela
miembros del género géneros candidato puede existir en la naturaleza.
Cyllamyces parecen tener una distribución de acogida bastante limitado,
solamente después de haber sido recuperado de ganado domesticado hasta la
fecha. Por último, aunque más comúnmente encontrado en fermentadores del
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intestino grueso, Caecomyces También se han aislado a partir de ganado
significación de otros microorganismos del
domesticado (Ver Tabla S2 y las referencias dentro). Aunque parece que hay una
intestino y el anfitrión
distribución distinta de los hongos anaeróbicos dentro de varios animales
huésped, la transferencia de hongos anaerobios entre diferentes especies En la cultura axénicos, hongos anaeróbicos producen una variedad de
animales en la naturaleza parece plausible. De hecho, los hongos anaerobios se productos finales metabólicos que incluyen acetato, formiato, lactato, etanol, hidrógeno
y dióxido de carbono (Bauchop y Mountfort, 1981; Cheng et al., 2009). En el
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han trasplantado con éxito de caballo y renos a ovejas (Orpin, 1989).
rumen, sin embargo, esta metabólica pro fi le desplaza debido a interespecies
de transferencia de hidrógeno con metanógenos físicamente asociados (Orpin
los aumento del uso de el cultivo independiente y Joblin, 1997; Voncken et al., 2002), lo que resulta en la eliminación
enfoques en los últimos años ha dado información adicional sobre la estructura de la energéticamente favorable de los electrones a través de la metanogénesis
diversidad y la comunidad de hongos anaerobios en el intestino herbívoros y ha (Cheng et al., 2009). Enhanced anaeróbico hongos producción de enzimas y fi
permitido la identificación de dieciséis diferentes linajes nuevos putativo (Candidato bra dedgradation se ha informado que se producen como consecuencia de esta
géneros) dentro de la neocallimastigomycota ( S2 Tabla). Liggenstoffer et al. ( 2010) interacción favorable (Bauchop y Mountfort, 1981; Mountfort
usaron un enfoque basado en la pirosecuenciación para inspeccionar poblaciones
para determinar la estructura de la comunidad de hongos anaerobios y la diversidad. las interacciones con otros microorganismos del rumen no son siempre tan mutuamente
Los hallazgos de este estudio son también de acuerdo con la observación de que Piromyces
beneficioso (Gordon & Phillips,
y Caecomyces son los géneros más prevalentes cultivadas a partir de 1998). La incubación de los hongos anaerobios con protozoos inhibe la degradación de
fermentadores del intestino grueso (Tabla S1). Curiosamente, la mayoría de las la pared celular vegetal fúngica mediada (Lee et al.,
secuencias obtenidas a partir de caballos representado novela taxones (Tabla S2). 2000a); presumiblemente debido a la depredación por protozoos de zoosporas y daño
Dentro de fermentadores del intestino anterior, la diversidad a nivel de género fue potencial causado a las paredes celulares de los hongos por las enzimas de protozoos
generalmente mayor con relación a fermentadores del intestino grueso, con Neocallimastix(Morgavi et al., 1994; Miltko et al.,
y Piromyces siendo los géneros conocidos más prevalente (Liggenstoffer et al., 2010). 2014). La degradación mecánica y enzimática de material de la planta por los hongos
El predominio de las Neocallimastix y Piromyces también se ha visto en estudios anaeróbicos proporcionan un área de superficie aumentada para la colonización
posteriores que extensamente muestrean un rango más estrecho de los herbívoros bacteriana (Ho et al., 1988a, b; Orpin y Joblin, 1997), resultando en un aumento de la
del intestino anterior (ovejas, ciervos y vacas) más de diferentes estaciones degradación de las paredes celulares de las plantas (Lee et al., 2000a). Ha sido
(Kittelmann et al., 2012, 2013). Estudios adicionales han encontrado que Orpinomyces reportado; sin embargo, que algunas bacterias del rumen pueden tener un impacto
también puede ser abundante en el intestino anterior (Sirohi et al., 2013b). Similar a negativo sobre los hongos anaeróbico (Gordon & Phillips,
los géneros actualmente descrita de hongos anaerobios, varios de la novela
géneros candidato también muestran evidencia de los patrones de distribución de 1998).
host distintas (Tabla S2). En contraste con el gran número de estudios basados en el rumen, se
sabe poco sobre el papel y las interacciones microbianas de los hongos
anaeróbicos en los otros órganos viscerales de los rumiantes. hongos
anaerobios se han encontrado para estar presente en todo el tracto digestivo
del ganado y ovejas (Davies et al., 1993b; Rezaeian et al., 2004), con el
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cantidad de hongos anaerobios más alto en el rumen / omaso y luego han investigado el potencial biohidrogenación de hongos anaeróbicos, con
disminuyendo exponencialmente más abajo en el tracto después de la abomaso aparentemente contraste hallazgos informados en cuanto a sus capacidades y
(Davies et al., 1993b). las comunidades de hongos anaeróbicos muestreados en actividades enzimáticas (Kemp et al., 1984; Maia et al., 2007; Nam y
el rumen, el duodeno y el recto de ganado domesticado han demostrado ser Garnsworthy, 2007a, b, c). Al igual que la proteolisis, sin embargo, la velocidad
similares (Jiménez et al., 2007), lo que sugiere que la mayor proporción de hongos y el grado de actividad biohidrogenación también parece variar mucho entre
anaerobios con un fenotipo de resistencia en el intestino grueso de los rumiantes los aislados de hongos anaeróbicos (Nam y Garnsworthy, 2007a). En general,
(Davies et al., 1993a) se debe a un estado fisiológico alterado. Las implicaciones los hongos anaeróbicos parecen jugar un papel menos activo en
que esto tiene para la funcionalidad de hongos anaerobios en el intestino grueso biohidrogenación que las bacterias del rumen, lo que sugiere que su
de los rumiantes, así como para los no rumiantes, son actualmente poco clara. contribución a este proceso es limitado. hongos anaerobios en sí son también
poco probable para servir como una fuente de ácidos grasos poliinsaturados
para el huésped, como N. frontalis sólo contiene saturado (48%) y
monoinsaturados (52%) de ácidos grasos (Body & Bauchop,
En el rumen, se consideran los hongos anaeróbicos de contribuir de forma
significativa al metabolismo global de su anfitrión por jugar un papel importante
en la degradación de ligni fi tejidos vegetales ed (Akin et al., 1990). 1985).
Experimentos, donde los hongos anaeróbicos estaban ausentes o eliminado
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del rumen, han proporcionado información sobre la contribución de los hongos
aplicaciones biotecnológicas
anaerobios a FI digestión bre, consumo de alimento, la fermentación ruminal y
el metabolismo general rumen. La eliminación de los hongos anaerobios partir Los numerosos bene fi cios demostrado por la presencia de hongos
de los resultados del rumen en una disminución en el consumo de alimento anaeróbicos dentro del rumen han conducido a un creciente interés en su uso
voluntario y la degradación de la materia seca, lo que indica la digestión de como un probiótico durante la última década. La aplicación de los hongos
alimento está deteriorada en estos animales (Akin et al., 1989; Morrison et al., 1990; anaeróbico como un suplemento microbiano directo alimentado ha sido
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Gordon y Phillips, 1998). Además, la eliminación de hongos anaerobios del investigado, tanto en rumiantes y la producción de ganado rumiante, como un
rumen de ovejas también significativamente reduce la degradación de la medio para mejorar la utilización de los forrajes de baja calidad. La inclusión
materia seca, neutro detergente fi bra, bre detergente fi ácido y la actividad de de cultivos de hongos anaerobios en las dietas de diversos rumiantes se ha
carboxymethylcellulase (Ford et al., 1987; Gordon y Phillips, 1993; Gao investigado y demostrado para mejorar el consumo de alimento, tasa de
crecimiento animal, alimentar e fi ciencia y la producción de leche (Lee et al., 2000b;
Dey
et al., 2013). et al., 2004; Pablo et al., 2004, 2011; Tripathi et al., 2007; Samanta et al., 2008;
Sehgal et al., 2008; Mamen et al.,
carbono está bien establecida, el papel que desempeñan en el metabolismo de las 2010; Saxena et al., 2010; Gao et al., 2013). Los beneficios observados es aún
proteínas en el rumen no está claro que la actividad de la proteasa de hongos anaerobios más marcada en los rumiantes jóvenes (Theodorou et al., 1990; Sehgal et al., 2008)
aislados se ha encontrado para variar de forma significativa (Michel et al., 1993; Yanke et y ovejas desprovisto de hongos anaerobios (Elliott et al., 1987; Gordon y Phillips,
al., 1993). En conjunto, estos estudios ilustran que la aplicación de los hongos
1993). hongos anaeróbicos producen proteasas extracelulares que muestran anaeróbicos como microbiana directa alimentado se puede utilizar para mejorar en
actividad catalítica comparable a las proteasas altamente activas producidas vivo digestibilidad mediante la mejora de: Características de fermentación
por numerosas bacterias del rumen, la mayoría de los cuales son más ruminal (pH, VFA, amoniaco
activas a pH típico rumen (Wallace & Joblin, 1985; Asao et al., 1993;
Bonnemoy N) ruminal poblaciones microbianas y actividades enzimáticas celulolíticas. Por el
et al., 1993; Michel et al., 1993). proteasas fúngicas anaerobias contrario, la inclusión de enzimas secretadas por hongos anaeróbicos solas no
proporcionan aminoácidos para el crecimiento de hongos, así como altera la fermentación del rumen, poniendo de relieve la importancia de utilizar
ayudar a la penetración del material de planta. Además de producir cultivos viables como aditivo para piensos de rumiantes (Lee et al., 2000b).
enzimas, hongos anaeróbicos sí mismos contribuir al suministro de
proteínas del huésped, al servir como una fuente de proteína microbiana En contraste con los hallazgos con los rumiantes, las enzimas fúngicas
de alta calidad, que se sintetiza en el rumen, pasando al abomaso y el anaeróbico solo parecen ser más eficaces que los cultivos viables en animales
intestino para la digestión y absorción posterior por el anfitrión (Kemp et monogástricos producción (cerdos y aves de corral) (Theodorou et al., 1996). Se
al., 1985; Gulati et al., 1989; Atasoglu y Wallace, 2002). especula que esto es probable que sea debido a la incapacidad de los hongos
anaeróbicos de establecer en el tracto gastrointestinal de estos animales. En las
dietas de cerdos y aves, los cereales que contienen difícil de digerir polisacáridos
En los últimos años, ha habido un gran interés en la biohidrogenación no amiláceos ( segundo- glucano en cebada y trigo, y arabinoxilanos en centeno y
de los lípidos en el rumen, en particular la formación de ácido linoleico avena), constituyen la
conjugado. numerosos estudios
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hongos anaerobios: el quién, qué, por qué, dónde y cómo es útil 9
principal componente recalcitrantes de estos alimentos. Estos polímeros que degradan la pared celular vegetal enzimas es mayor que algunas mezclas de
también tienen efectos antinutritivos bien conocidas que están asociadas con enzimas comerciales que se utilizan actualmente. preparaciones de enzimas
la propensión de estas moléculas para formar de alto peso molecular, los extracelulares de una Piromyces tensión y
agregados viscosos que reducen la tasa de pasaje intestinal, disminuir la N. patriciarum se ha encontrado que ser altamente estable y exhibió una
difusión de las enzimas digestivas, promueven pérdidas endógenas y mayor capacidad para degradar la celulosa microcristalina que los productos
estimulan la proliferación bacteriana no deseada (Bedford y Schulze , enzimáticos comerciales derivados de Trichoderma reesei ( Celluclast:
preparación de celulasa) y niger Aspergillus ( Novozyme: segundo- preparación
1998). inclusión en la dieta de anaerobias glucósido hidrolasas fúngicas (GH) se glucosidasa, Novo-Nordisk, Dinamarca) (Dijkerman et al., 1997). En la
ha encontrado para aumentar el crecimiento de pollos de engorde en un 25%, al industria del papel, celulasas fúngicas anaeróbicas y xilanasas proporcionan
ayudar a la descomposición de estos polímeros (Azain et al., 2002). métodos ecológicos para el tratamiento de la pasta de papel. Como
procesamiento de papel y blanqueo de pasta utiliza condiciones duras (altas
El reto más significativo para el uso biotecnológico de hongos anaeróbicos, sin temperaturas y pH), ingeniería racional enzima usando PCR propensa a error
embargo, como aditivo para piensos o de otra manera, es la fi cultad DIF en la ha sido utilizado para desarrollar una xilanasa, derivado de Neocallimastix, que
creación de continua- flujo cultivos para la producción e fi ciente de la biomasa y / es más estable durante estos procesos (Liu
o enzimas de hongos anaeróbicos. Para la aplicación de monogástricos, esto ha
conducido a intentos de manipular genéticamente la bacteria Lactobacillus reuteri, un
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componente natural de las comunidades microbianas intestinales de pollos de et al., 1999; Wang et al., 2011). Tal vez una de las áreas de investigación más
engorde, para expresar xilanasas fúngicas anaeróbicas y celulasas (Liu et al., 2005a, interesantes para la aplicación de los hongos anaeróbicos, sin embargo, es el de la
b, 2007, 2008). Este tipo de enfoque, sin embargo, no es factible para los producción de biocombustibles.
sistemas de producción de rumiantes y otras aplicaciones donde se necesitan los Recientemente ha habido un empuje hacia el desarrollo de combustibles
hongos anaeróbicos viables. Actualmente, el cultivo de los hongos anaeróbicos renovables a partir de la producción fermentativa de etanol a partir de residuos
agrícolas lignocelulósicos. Este proceso implica tanto la ruptura de la
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requiere cultivos discontinuos repetidos con transferencias frecuentes que son a
menudo difíciles de mantener, además de ser mucho tiempo y es caro. Los lignocelulosa por enzimas activas de hidratos de carbono y la conversión de
procesos que utilizan las células en crecimiento inmovilizados parecen ser más estos productos de hidrólisis en azúcares fermentables. Los esfuerzos para
prometedor que las fermentaciones tradicionales con células libres. Los estudios incorporar enzimas brolytic fi a partir de hongos anaerobios se han centrado
que examinan la inmovilización de monocéntricas y policéntricas hongos se han en la expresión de una gama de enzimas activas de hidratos de carbono en un
reportado (McCabe et al., 2001, 2003; nagpal et al., 2009; Sridhar y Kumar, 2010), número de aeróbicos cepas de expresión de hongos (Li et al., 2007; Tsai y
sin embargo, ninguna de estas tecnologías eran factibles para uso comercial en Huang, 2008; van Wyk et al., 2010; O'Malley et al., 2012). Actualmente, la cepa
su forma actual. El uso de hongos anaerobios como microbiana directa alimentado microbiana dominante para la producción de etanol industrial es Saccharomyces
para rumiantes también requerirá el desarrollo de un medio adecuado para la cerevisiae, sin embargo, la cepa de tipo salvaje de esta levadura no puede
metabolizar xilosa y arabinosa: dos pentosas importantes liberados durante la
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10 RJ Gruninger et al.
posibles, y los esfuerzos futuros ahora pueden ser dirigidas hacia la mejora de 1.home.html), no ha sido descrita en la literatura hasta la fecha. Más
rendimiento de etanol. recientemente, Youssef et al. ( 2013) informaron sobre la secuenciación del
Una prometedora fuente de energía renovable, respetuoso del medio genoma de Orpinomyces sp. cepa C1A, donde se utiliza una estrategia
ambiente es la producción de biogás a partir de la digestión anaerobia de combinada que utiliza tanto sola vez molécula real (SMRT) y los enfoques de
residuos orgánicos. Actualmente biorreactores usadas muestran algo baja la secuenciación Illumina. Este enfoque recientemente concebido (Koren
degradación de material orgánico (40 - 60%) (Proch azka et al., 2012) por lo
tanto, se necesitan tecnologías que pueden mejorar esta e fi ciencia. El et al., 2012) utiliza los datos de alta precisión a corto leer obtenidos por
pretratamiento biológico de residuos de cultivos con hongos de pudrición secuenciación Illumina para corregir errores encontrados en largo lee
blanco y marrón ha demostrado ser eficaz en la mejora de la producción de producido por secuenciación SMRT. Una comparación de la secuencia de los
biogás (Ghosh y Bhattacharyya, dos genomas de hongos anaerobios disponibles actualmente se muestra en la
Tabla 2, aunque hay que señalar que ninguno de estos genomas se han
1999). Sin embargo, como la producción de biogás es un proceso anaeróbico, la cerrado. A pesar de esto, sin embargo, el análisis del genoma ha todavía
inclusión de una etapa de pretratamiento aeróbico aumenta el coste global de la proporcionado información valiosa sobre características anaeróbicas fúngicas
producción de biogás. En contraste, la incorporación directa de hongos genómicas, capacidades metabólicas y procesos celulares. En particular, dos
anaerobios en estos biorreactores eliminaría el requisito de una predigestión factores clave parecen haber conformado el genoma de Orpinomyces sp. cepa
aeróbico. Incorporación de hongos anaerobios en biorreactores mejorado biogás C1A: su posición como un linaje de hongos basal y su hábitat único dentro del
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producen por hasta 10 días después de la inoculación, la mejora de rendimiento intestino de los herbívoros.
por 4 - 22% dependiendo de la especie de sustrato y fúngicas utilizadas
(Fliegerova et al., 2012; azka proch et al., 2012). Por desgracia, la incapacidad de
los hongos anaeróbicos para sobrevivir a largo plazo en fermentadores, sin La posición de los hongos anaeróbico como un linaje de hongos basal se
embargo, hace que la aplicación de los hongos anaeróbicos en los sistemas de refleja en sus características del genoma que también están presentes en otros
linajes de hongos de ramificación primeros y / o Opisthokonts no son micóticas,
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producción de biogás a gran escala comercial inviable el uso de las tecnologías
actuales (Proch azka et al., 2012). pero están ausentes en la dikarya ( Ascomycetes y Basidiomycetes) genomas.
Estas características incluyen la posesión de los genes que indican la
capacidad de fucosilación post-traduccional, producción de un axonema
completa y proteínas de maquinaria tráfico agellar fi co fl intra, la producción de
una maquinaria de adhesión focal casi completa, la producción de una casi
- estudios basados OMIC
completa do- compleja secretasa y la producción de inhibidores de la proteasa
Anaeróbicos genomas de hongos tienen un extremadamente alto contenido de extracelular que no han sido encontrados previamente en dikarya. Se cree que
AT (Brownlee, 1989), en particular en sus regiones no codificantes (Nicholson et estas características que han evolucionado antes de la separación de hongos a
al., 2005; Youssef et al., 2013). El primer estudio para describir secuencias partir de un ancestro Opisthokonta y parece que posteriormente se han perdido
secuenciación
Tabla 2. Comparación de la secuenciación del genoma de Orpinomyces sp. cepa C1A y Piromyces
enfoques ha proporcionado nuevas herramientas y oportunidades para la
sp. E2 cepa
secuenciación de genomas de hongos anaerobios, aunque su aplicación ha
sido un desafío. El uso de pirosecuenciación tecnología por sí sola no es Piromyces Orpinomyces
factible, debido a la alta adenina - timina (AT) contenido de genomas de sp. E2 * sp. C1A †
hongos anaerobios y su prevalencia de repeticiones homopoliméricos A y T. Las tecnologías de secuenciación Illumina y Sanger Illumina y PacBio
Además, la proliferación de simple secuencia se repite también complica el contigs 17 217 32 574
Los andamios 1656 32 574
montaje de los genomas de hongos anaeróbicos generan usando las
El tamaño del genoma (MBP) 71.02 100.95
tecnologías de secuenciación Illumina.
AT contenido (%) 78.1 83
Los genes predichos 14 648 16 347
Usando una combinación de enfoques Illumina Hi-seq y secuenciación de AT contenido de ORFs (%) 70.7 73.9
Sanger, sin embargo, el Instituto Conjunto del Genoma fue el primero para Desviación estándar ‡ 5.1 5.8
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hongos anaerobios: el quién, qué, por qué, dónde y cómo es útil 11
Muchas de las características únicas del genoma de hongos anaerobios sustratos para estimular la expresión de celulasas, y el transcriptoma luego
podría considerarse una consecuencia de su evolución en el intestino secuenciados utilizando una combinación de 454 y de secuenciación Illumina
herbívoro lo largo de cientos de millones de años. Varias características tecnologías. Un total de 219 glucósido hidrolasas de 25 familias de GH
genómicas observadas en el Orpinomyces sp. genoma C1A cepa están diferentes Se identificaron, con un número de estas enzimas exhiben
asociados característicamente con el proceso de la deriva genética; un novedosas actividades de celulasa (Wang et al., 2011). Un enfoque
proceso que los impactos de los genomas de linajes microbianos que meta-transcriptoma desde entonces ha sido utilizado para examinar la
experimentan los tamaños de población loweffective, cuellos de botella en la actividad de microorganismo eucariota rumen en Almizcle-bueyes ( Ovibos
transmisión vertical y un estilo de vida asexual. La deriva genética se moschatus),
caracteriza por la expansión del tamaño del genoma, la acumulación de a través apuntado
repeticiones, y duplicaciones de genes (Lynch & Conery, 2003; Kelkar y la secuenciación del ARNm poli-adenilado extraído de rumen de sólidos (Qi et
Ochman, 2012), y un aumento en la tasa de mutaciones no letales, que tiende al., 2011). Este enfoque detectó significativamente más celulasas (28% de
a desviarse hacia adenina o mutaciones de timina como desaminación de contigs) que el encontrado previamente en un metagenoma rumen bovino
citosina o guanina oxidación (McCutcheon y Moran, 2012). (8,5% de contigs) (Qi et al., 2011). La falta de detección de secuencias
genómicas de hongos anaerobios en los últimos estudios metagenomic
rumen es probablemente un factor que contribuye a esta observación (Brulc et
Orpinomyces sp. cepa C1A tiene un genoma grande en relación con otros genomas al., 2009; Hess et al., 2011) y destaca la necesidad de un análisis específico
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de hongos secuenciados hasta la fecha, la presencia de grandes regiones de los hongos anaeróbicos al utilizar enfoques basados en la secuencia para
intergénicas, alta (83,0%) a los contenidos, y un alto nivel de duplicación de genes y el análisis 'ómicas'.
repeticiones de microsatélites (Youssef et al., 2013).
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Conclusiones y direcciones futuras
el anaeróbico, el medio ambiente procariota dominada del intestino
herbívoro. Estas adaptaciones incluyen la dependencia de una vía de La reciente aplicación de las técnicas de secuenciación de nueva generación
fermentación de ácido mixto para el metabolismo de piruvato y la para identificar los hongos anaeróbicos ha proporcionado una gran cantidad
producción de energía, la sustitución de ergosterol (que requiere oxígeno de visión en el filogenético distribución diversidad y cantidad de estos
molecular para su biosíntesis) con tetrahymanol y la adquisición de muchos microorganismos. La identificación de un número de géneros uncultured
genes de donantes bacterianas (Youssef et al., putativo debe fomentar el desarrollo de nuevas técnicas de cultivo, con el fin
de intentar aislar anaeróbica hongos representativos de estos taxones. Es
2013). De estas adaptaciones, este último parece haber sido tal vez más probable que estos esfuerzos más hincapié en la necesidad de una revisión
importante en la mejora de las capacidades de degradación de la biomasa de la taxonomía de la Neocallimastigomycota. El aumento de los esfuerzos
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12 RJ Gruninger et al.
Transporte (número premio Iniciativa de Grant Sun rumen comunidad microbiana y en la representatividad de fracciones bacterianas
DTOS59-07-G-00053). RJG, RF y TAM desean reconocer el apoyo de utilizadas en la determinación de la síntesis de proteína microbiana. J Anim Sci 90:
Alberta. AT desea reconocer el apoyo de Genoma Canadá y Genoma Bellissimi E, Van Dijken JP, Pronk JT & Van Maris AJ (2009)
Efectos del ácido acético en la cinética de la fermentación de xilosa por una, basado
Quebec. TMC desea reconocer con gratitud la financiación de la
xilosa isomerasa de ingeniería Saccharomyces cerevisiae tensión. Res levadura FEMS
Investigación de posgrado Beca Aberystwyth. JE recibió fondos de la
9: 358 - 364.
Biotecnología y Ciencias Biológicas de Investigación. SSD y AKP
Bidartondo MI (2008) que preserva la precisión en el GenBank. Ciencia
desean reconocer financiación para visitar Aberystwyth Universidad
319: 1616.
(Reino Unido) desde el Stapledon Memorial Trust, Reino Unido; premio
Cuerpo DR y Bauchop T (1985) composición lipídica de una
DBTCREST y el Proyecto Red de VTCC - microbios del rumen (ICAR).
hongo anaeróbico obligately frontalis Neocallimastix aislado de un rumen
KF desea reconocer Forma de financiación 'Ruminomics (proyecto no bovino. Can J Microbiol 31: 463 - 466.
289319 de 7º Programa Marco de la CE:. Alimentación, Agricultura, Bonnemoy F, Fonty G, Michel V & Gouet P (1993) Efecto de
Pesca y Biotecnología)'. hongos anaerobios en la proteolisis ruminal en corderos gnotobióticos. Reprod
Nutr Dev 33: 551 - 555.
Boots B, Lillis L, Clipson N, Petrie K, Kenny DA, Boland TM
Y Doyle E (2013) Las respuestas de los anaerobios del rumen de la diversidad de
Downloaded from
hongos (phylum neocallimastigomycota) a cambios en la dieta bovina. J Appl
http://femsec.oxfordjournals.org/
Brookman JL, Ozkose E, S Rogers, Trinci APJ y Theodorou
MK (2000b) identificación de esporas en los hongos intestinales anaerobias
referencias
policéntricas que mejoran su capacidad para sobrevivir.
D Akin, Borneman W & Windham W (1988) hongos del rumen: FEMS Microbiol Ecol 31: 261 - 267.
tipos morfológicos de Georgia ganado y el ataque a las paredes celulares de Brownlee AG (1989) Notablemente rica en AT de ADN genómico a partir de
forraje. Biosystems 21: 385 - 391. el hongo anaeróbico Neocallimastix. Nucleic Acids Res 17:
D Akin, Lyon C, Windham W & L Rigsby (1989) Física 1327 - 1335.
degradación de fi ligni ed tejidos del tallo por hongos ruminales. Appl Environ Brul S & Stumm CK (1994) simbiontes y orgánulos en
Microbiol 55: 611 - 616. protozoos ancrobic y hongos. Tendencias Ecol Evol 9: 319 - 324.
D Akin, Borneman W & C Lyon (1990) La degradación de la hoja Brulc JM, Antonopoulos DA, Miller ME et al. ( 2009) metagenómica
ª 2014 Federación Europea de Sociedades Microbiológicas. Publicado por John FEMS Microbiol Ecol 90 ( 2014) 1-17
Wiley & Sons Ltd. Todos los derechos reservados
hongos anaerobios: el quién, qué, por qué, dónde y cómo es útil 13
Denman SE & McSweeney CS (2006) Desarrollo de una de admisión y la actividad microbiana ruminal en ovinos alimentados paja de cebada. J
ensayo de PCR en tiempo real para el control de hongos anaerobios y las Agric Sci 108: 129 - 136.
poblaciones de bacterias celulolíticas dentro del rumen. FEMS Microbiol Ecol 58: 572 - Gao AW, Wang HR, Yang JL & Shi CX (2013) Los efectos de
582. eliminación de hongos en microbiana población y fi degradación ber en rumen
Denman S, Nicholson M, Brookman J, Theodorou M & de ovejas. Appl Mech Mater 295: 224 - 231.
McSweeney C (2008) Detección y seguimiento de rumen anaerobias hongos Ghosh A & Bhattacharyya BC (1999) Biometanización de blanco
usando un método ARISA. Lett Appl Microbiol 47: 492 - 499. podrido y marrón pudrían paja de arroz. Bioprocesos Eng 20: 297 -
302.
Devon M & Martiny JBH (2011) Patrones de diversidad de hongos Gordon GLR & Phillips MW (1993) La eliminación de anaeróbico
y la composición a lo largo de un gradiente de salinidad. ISME J 5: 379 - hongos del rumen de ovejas por tratamiento químico y el efecto sobre el
388. consumo de alimento y vivo fi bre la digestión en.
Dey A, JP Sehgal, Puniya AK Singh y K (2004) Influencia de Lett Appl Microbiol 17: 220 - 223.
un cultivo anaerobio de hongos ( Orpinomyces sp.) la administración en la tasa de Gordon GLR & Phillips MW (1998) El papel de la tripa anaeróbico
crecimiento, la fermentación ruminal y la digestión de nutrientes en terneros. Aus hongos en los rumiantes. Nutr Res Rev 11: 133 - 168.
asiático J Anim 17: 820 - Griffith º GW, Ozkose E, Theodorou MK y Davies DR (2009)
824. La diversidad de las poblaciones de hongos anaerobios en el ganado revelados por cultivo de
Dijkerman R, Bhansing DC, Op den Campo de HJ, van der Drift enriquecimiento selectivo utilizando diferentes fuentes de carbono. hongos Ecol 2: 87 - 97.
Downloaded from
C & Vogels GD (1997) La degradación de los polisacáridos estructurales por el sistema de
enzima de degradación de la pared celular de plantas a partir de hongos anaerobios: un Gulati SK, cenizas JR, Gordon GLR, Connell PJ y Rogers PL
estudio de la aplicación. Enzyme Microb Technol 21: 130 - 136. (1989) disponibilidad nutricional de aminoácidos a partir del hongo anaeróbico
rumen Neocallimastix sp. LM1 en ovejas. J Agric Sci 113: 383 - 387.
Dore J & Stahl D (1991) Filogenia de rumen anaeróbicas
quitridiomicetes inferirse de subunidad ribosómica pequeña comparaciones de Hausner G, GD Inglis, Yanke LJ, Kawchuk LM y McAllister
http://femsec.oxfordjournals.org/
secuencias de ARN. Can J Bot 69: 1964 - 1971. TA (2000) Análisis de polimorfismos de longitud de fragmentos de restricción
Edwards JE, Kingston-Smith AH, Jiménez HR, Huws SA, Skot en el ADN ribosomal de una selección de quitridios anaeróbicas. Can J Bot 78: 917
KP, Grif fi º GW, McEwan NR Theodorou MK (2008) Dinámica de la - 927.
colonización inicial de ballico perenne nonconserved por hongos Heath IB, Bauchop T & Skipp RA (1983) Asignación de la
anaerobios en el rumen bovino. FEMS Microbiol Ecol 66: 537 - 545. anaerobios del rumen frontalis Neocallimastix al
Spizellomycetales (Chytridiomycetes) sobre la base de su poli fl agellate
Elliott R, Ash AJ, Calderon-Cortes F, Norton BW y zoosporas ultraestructura. Can J Bot 61: 295 -
Bauchop T (1987) la influencia de hongos anaerobios en rumen 307.
concentraciones de ácidos grasos volátiles en vivo. J Agric Sci 109: 13 - 17. Heath IB, Kaminskyj SG y Bauchop T (1986) la pérdida corporal basal
Embley TM, Horner DA & Hirt RP (1997) anaeróbico autonomía centríolo. J Cell Sci 83: 135 - 140.
la evolución eucariota: hidrogenosomas como bioquímicamente modi fi cados Hess M, Sczyrba A, Egan R et al. ( 2011) descubrimiento Metagenomic de genes y
mitocondrias? Tendencias Ecol Evol 12: 437 - 441. genomas de biomasa degradadoras de rumen de la vaca. Ciencia 331: 463 - 467.
Embley TM, van der Giezen M, Horner DS, Dyal PL, Bell S &
Fomentar PG (2003) hidrogenosomas, mitocondrias y eucariotas evolución Hibbett DS, Carpeta de M, Bischoff JF et al. ( 2007) A-nivel superior clasificación
temprana. La vida IUBMB 55: 387 - 395. filogenética fi cación de los hongos. mycol Res 111: 509 -
Fliegerova K, Hodrova B & K Voigt (2004) y Clásica 547.
enfoques moleculares como una poderosa herramienta para la caracterización de los Ho YW y DJS Barr (1995) Clasificación de intestino anaeróbico
hongos policéntricas rumen. Folia Microbiol hongos de los herbívoros, con énfasis en los hongos del rumen de Malasia. Mycologia
49: 157 - 164. 87: 655 - 677.
Fliegerova K, Mrazek J & K Voigt (2006) Diferenciación de Ho YW y Bauchop T (1991) Morfología de tres policéntrico
anaeróbico hongos policéntrico por rDNA PCR-RFLP. Folia Microbiol 51: 273 hongos rumen y la descripción de un procedimiento para la inducción de
- 277. zoosporogenesis y liberación de zoosporas en cultivos. J Gen Microbiol 137: 213
Fliegerova K, Mrazek J, Hoffmann K, Zábranská J & Voigt K - 217.
(2010) La diversidad de hongos anaerobios dentro de estiércol de vaca se determina Ho YW, Abdullah N & Jalaludin S (1988a) Colonización de
por análisis ITS1. Folia Microbiol 55: 319 - 325. guinea hierba por hongos rumen anaeróbica en búfalo de pantano y ganado. Anim
Fliegerova K, Prochazka J, Mrazek J, Novotna Z, Strosova L & alimente Sci Technol 22: 161 - 171.
Dohanyos M (2012) de biogás y rumen hongos. Biogás: producción, Ho YW, Abdullah N & Jalaludin S (1988b) Penetrating
consumo y Aplicaciones ( Litonjua I + Cvetkovski I, eds), pp. 161 - 179. estructuras de anaeróbico hongos rumen en el ganado vacuno y búfalos pantano. J
Nova Science Publishers, Nueva York, NY. Gen Microbiol 134: 177 - 181.
deligni fi cación sobre la digestibilidad de algunos forrajes hierba y en Naturaleza 443: 818 - 822.
FEMS Microbiol Ecol 90 ( 2014) 1-17 ª 2014 Federación Europea de Sociedades Microbiológicas.
Publicado por John Wiley & Sons Ltd. Todos los derechos reservados
14 RJ Gruninger et al.
James TY, J Letcher, Longcore SE et al. ( 2006b) A molecular cerevisiae cepa para la rápida fermentación anaeróbica de xilosa.
filogenia de la fl agellated hongos ( Chytridiomycota) y la descripción de un nuevo Res levadura FEMS 5: 399 - 409.
phylum ( Blastocladiomycota). Mycologia Lee SS, Ha JK y Cheng KJ (2000a) las contribuciones relativas de
98: 860 - 871. bacterias, protozoos y hongos a in vitro la degradación de las paredes celulares
Jiménez HR, Edwards JE, McEwan NR Theodorou MK pasto ovillo y sus interacciones. Appl Environ Microbiol 66: 3807 - 3813.
(2007) Caracterización de la estructura de la población de hongos anaerobios en el
tracto digestivo de los rumiantes. Microb Ecol Dis Salud 19: 40. Lee SS, Ha JK y Cheng KJ (2000b) Influencia de un anaeróbico
administración cultivo de hongos en en vivo la fermentación ruminal y la digestión de
Joblin K, Naylor G, Odongo N, Garcia M & Viljoen G (2010) nutrientes. Anim alimente Sci Technol
hongos ruminales para aumentar la ingesta de forraje y la productividad de 88: 201 - 217.
animales. Mejora sostenible de la producción y de sanidad animal ( Odongo NE, Leis S, Dresch P, Peintner U, Fliegerova K, Sandbichler AM,
Garcia M & Viljoen GJ, eds), pp. 129 - 136. Organización de las Naciones Unidas Insam H & Podmirseg SM (2013) Encontrar una cepa robusta para
para la Agricultura y la Alimentación, Roma, Italia. biometanización: hongos anaeróbico ( neocallimastigomycota)
desde el Ibex alpino (Capra ibex) y su asociado metanógenos. Anaerobio
Kelkar YD y Ochman H (2012) Causas y consecuencias de 29: 34 - 43.
expansión del genoma en los hongos. Genome Biol Evol 4: 13 - 23. Li J & Heath IB (1992) Las relaciones filogenéticas de la
Kemp P, Lander DJ & Orpin CG (1984) Los lípidos de la anaeróbico hongos intestino chytridiomycetous ( Neocallimasticaceae)
Downloaded from
hongos del rumen Piromonas communis. J Gen Microbiol 130:
27 - 37. J Bot 70: 1738 - 1746.
Kemp P, Jordan DJ & Orpin CG (1985) El free- y Li XL, Skory CD, Jiménez EA, Jordan DB, Dien BS,
ácidos de proteína-amino de los hongos rumen ficomiceto Hughes SR & Cotta MA (2007) La expresión de un gen de xilanasa rica en
frontalis Neocallimastix y Piromonas communis. J Agric Sci AT a partir del hongo anaeróbico Orpinomyces sp. cepa PC-2 y la secreción
105: 523 - 526. de la enzima heteróloga por jecorina Hypocrea. Appl Microbiol Biotechnol 74:
http://femsec.oxfordjournals.org/
Khejornsart P & Wanapat M (2010) Diversidad de rumen
hongos anaeróbicos y arqueas metanogénicas en el pantano de búfalo influida por 1264 - 1275.
varias dietas. J Anim Vet Adv 9: 3062 - 3069. Liebetanz E (1910) Die parasitischen Protozoen des
Kittelmann S, Naylor GE, Koolaard JP & Janssen PH (2012) A Wiederkauermagen. arco Protistenkunde 19: 19.
propuesto taxonomía de hongos anaerobios (Clase Liggenstoffer AS, Youssef NH, Couger MB & Elshahed EM
Neocallimastigomycetes) adecuado para la secuencia basada en el análisis de estructura de la (2010) la diversidad filogenética y la estructura de la comunidad de hongos
comunidad a gran escala. Más uno 7: intestinal anaeróbico (phylum neocallimastigomycota) en rumiantes y herbívoros
e36866. no rumiantes. ISME J 4: 1225 -
Kittelmann S, Seedorf H, Walters WA, Clemente JC, Knight R, 1235.
Gordon JI y Janssen PH (2013) secuenciación simultánea amplicón para explorar Liu JH, Selinger BL, Tsai CF & Cheng KJ (1999)
degradación en el rumen: microbiología, la ecología y la genómica. FEMS enzima recombinante a través de cuerpos oleosos artificial fi. Appl Microbiol
27: 663 - 693. Lockhart RJ, Van Dyke MI, Beadle IR, Humphreys P &
Kuyper M, Hartog MM, Toirkens MJ, Almering MJ, Winkler McCarthy AJ (2006) de detección de biología molecular de hongos intestino
AA, van Dijken JP & Pronk JT (2005) Ingeniería metabólica de un xilosa anaeróbico ( Neocallimastigales) desde sitios ll fi tierra.
isomerasa que expresan Saccharomyces Appl Environ Microbiol 72: 5659 - 5661.
ª 2014 Federación Europea de Sociedades Microbiológicas. Publicado por John FEMS Microbiol Ecol 90 ( 2014) 1-17
Wiley & Sons Ltd. Todos los derechos reservados
hongos anaerobios: el quién, qué, por qué, dónde y cómo es útil 15
Lowe SE, Griffith º GG, Milne A, Theodorou MK y Trinci APJ McGranaghan P, Davies JC, Grif fi º GW, Davies DR y
(1987a) El ciclo de vida y de crecimiento cinética de un hongo anaeróbico Theodorou MK (1999) La supervivencia de hongos anaerobios en las heces de
ruminal. J Gen Microbiol 133: 1815 - 1827. ganado. FEMS Microbiol Ecol 29: 293 - 300.
Lowe SE, Theodorou MK y Trinci AP (1987b) y celulasas Michel V, Fonty G, mijo L, Bonnemoy F & Gouet P (1993)
xilanasa de un hongo anaeróbico rumen crecido en la paja de trigo, trigo En el estudio in vitro de la actividad proteolítica de hongos rumen anaeróbicas. FEMS
holocelulosa paja, celulosa y xilano. Appl Environ Microbiol 53: 1216 - 1223. Microbiol Lett 110: 5 - 9.
Un Milne, Theodorou MK, Jordan MGC, Rey-Spooner C &
Lowe SE, Theodorou MK y Trinci APJ (1987c) Aislamiento de Trinci APJ (1989) Supervivencia de hongos anaerobios en las heces, en la saliva, y
hongos anaeróbicos de saliva y heces de ovejas. J Gen Microbiol 133: 1829 en cultivo puro. Exp Mycol 13: 27 - 37.
Los ensayos de PCR en tiempo real para el control de hongos y anaeróbica de biomasa maggii? Anaerobio 29: 68 - 72.
tamaño de la población en el rumen. Curr Microbiol Morgavi DP, Sakurada M, Mizokami M, Tomita Y & Onodera
62: 1147 - 1151. R (1994) Efectos de protozoos ruminal sobre la degradación de la celulosa y el
Lynch M & Conery JS (2003) Los orígenes del genoma crecimiento de un hongo ruminal anaeróbica,
complejidad. Ciencia 302: 1401 - 1404. Piromyces sp. cepa OTS1, in vitro. Appl Environ Microbiol
Mackie RI, Rycyk M, Ruemmler RL, Aminov RI y Wikelski M 60: 3718 - 3723.
(2004) La evidencia bioquímica y microbiológica para la digestión fermentativa Morrison M, Murray RM y Bonifacio AN (1990) Nutrientes
Downloaded from
de iguanas terrestres de vida libre ( Conolophus pallidus) y iguanas marinas ( Amblyrhynchus
metabolismo y los microorganismos del rumen en ovinos alimentados con una mala calidad de
cristatus) en el archipiélago de Galápagos. Physiol Biochem Zool 77: 127 - 138. heno de hierba tropical suplementado con sulfato.
http://femsec.oxfordjournals.org/
Srivastava A, Fukuda H, Bisaria V & Kondo A (2009) xilosa isomerasa de hongo rumen en una triculture con Methanobrevibacte r sp. cepa RA1 y Methanosarcina
barkeri. Appl Environ Microbiol 44: 128 - 134.
policéntrico Orpinomyces: la secuenciación de genes, la clonación y expresión en Saccharomyces
cerevisiae para la bioconversión de la xilosa a etanol. Appl Microbiol Biotechnol 82: 1067
- 1078. Muller M, Mentel M, van Hellemond JJ, Henze K, Woehle C,
Gould SB, Yu RY, van der Giezen M, Tielens AG & Martin WF (2012)
Maia MRG, Chaudhary LC, Figueres L & Wallace RJ (2007) Bioquímica y evolución del metabolismo de energía anaeróbica en los
El metabolismo de los ácidos grasos poliinsaturados y su toxicidad para la eucariotas. Microbiol Mol Biol Rev 76: 444 -
flora micro del rumen. Anton van Leeuwenhoek 495.
91: 303 - 314. Nagpal R, Puniya AK Singh y K (2009) In vitro fi brolytic
Mamen D, Vadivel V, Pugalenthi M & Parimelazhagan T
(2010) Evaluación de la actividad fi brolytic de dos diferentes hongos anaerobios perlas de alginato. J Anim Sci alimente 18:
del rumen aísla para su utilización como aditivo alimentario microbiano. Anim 758 - 768.
Nutr Technol RSS 10: 37 - Nam IS & Garnsworthy PC (2007a) de biohidrogenación
49. ácido linoleico por rumen hongos en comparación con bacterias del rumen.
Marano AV, Gleason FH, B € arlocher F et al. ( 2012) Los métodos cuantitativos para J Appl Microbiol 103: 551 - 556.
el análisis de los hongos zoosporic. Métodos Microbiol J 89: 22 - 32. Nam IS & Garnsworthy PC (2007b) biohidrogenación
vías de ácidos linoleico y linolénico por Orpinomyces
McCabe BK, Kuek C, Gordon GL & Phillips MW (2001) hongos del rumen. Aust asiático J Anim 20: 1694 - 1698.
Inmovilización de tipos monocéntricas y policéntricas de hongos chytrid Nam IS & Garnsworthy PC (2007c) Factores que influyen
anaeróbicas en Ca-alginato. Enzyme Microb Technol 29: 144 - 149. biohidrogenación y la producción de ácido linoleico conjugado por hongos ruminales
McCabe BK, C Kuek, Gordon GL & Phillips MW (2003) Nicholson MJ, Theodorou MK y Brookman JL (2005)
Produccion de segundo- glucosidasa usando inmovilizada Piromyces El análisis molecular del hongo anaeróbico rumen
sp. KSX1 y Orpinomyces sp. 478P1 en la cultura de repetición-batch. J Ind Orpinomyces - penetraciones en un genoma rica en AT.
26. analizó utilizando secuencias ITS1 ribosomal en las heces de los herbívoros salvajes y
McDonald JE, Allison HE & McCarthy AJ (2010) Composición domésticos. Anaerobio dieciséis:
FEMS Microbiol Ecol 90 ( 2014) 1-17 ª 2014 Federación Europea de Sociedades Microbiológicas.
Publicado por John Wiley & Sons Ltd. Todos los derechos reservados
dieciséis RJ Gruninger et al.
bases de datos y sus implicaciones para la especie molecular la digestión de fi bra en terneros de búfalo. Arco Anim Nutr sesenta y cinco:
nativas de brolytic Piromyces sp. E2 Doh anyos M (2012) de biogás mejoradas rendimiento a partir de cultivos energéticos con
Saccharomyces cerevisiae. Environ Prog mantener la energía 31: rumen hongos anaeróbico. Eng Life Sci 12:
los organismos del rumen Neocallimastix frontalis, Piromonas communis y Sphaeromonas ovejas. mycol Res 108: 1227 - 1233.
communis. J Gen Microbiol 99: Samanta AK, KK Singh, Das MM & Pailan GH (2008) Efecto
Downloaded from
215 - 218. del cultivo de hongos anaerobios alimentado directo sobre la fermentación ruminal, la
Orpin CG (1977b) El rumen fl agellate Piromonas communis: utilización de nutrientes y la ganancia de peso en novillas mestizas. Indian J Anim Sci 78:
J Gen Microbiol 99: 107 - 117. Saxena S, Sehgal JP, Puniya AK Singh y K (2010) Efecto de
Orpin CG (1989) Ecología de hongos rumen anaeróbicas en relación administración de los hongos del rumen sobre el rendimiento de producción de búfalos
http://femsec.oxfordjournals.org/
a la nutrición del animal huésped. El papel de protozoos y hongos en lactantes. Los microbios benef 1: 183 - 188.
Rumiantes (Digestión Nolan JV, Leng RA & Demeyer DI, eds), pp. 29 - 37. Schoch CL, Seifert KA, Huhndorf S, Robert V, Spouge JL,
Penambul Libros, Armidale, NSW, Australia. Levesque CA, Chen W, Bolchacova E, K & Voigt Crous PW (2012) nuclear
ribosomal espaciador transcrito interno (ITS) como marcador de código de barras de
Orpin CG (1994) anaeróbico hongos: taxonomía, biología, y ADN universal para los hongos. Proc Natl Acad Sci EE.UU. 109: 6241 - 6246.
distribución en la naturaleza. Anaeróbica Hongos: Biología, Ecología, y la función
( Mountfort DO & Orpin CG, eds), pp. 1 - 45. Marcel Dekker Inc., Nueva York, NY, Sehgal JP, Jit D, Puniya AK Singh y K (2008) Influencia de
EE.UU.. Orpin CG & Bountiff L (1978) de zoosporas quimiotaxis en el la administración de hongos anaerobios en el crecimiento, la fermentación ruminal y la digestión
104: 113 - 122. Sekhavati MH, Mesgaran MD, Nassiri MR, Mohammadabadi
Orpin CG & Greenwood Y (1986) El papel de haems y T, F & Rezaii Fani Maleki A (2009) Desarrollo y uso de ensayos de PCR
compuestos relacionados en la nutrición y zoosporogenesis de la competitiva cuantitativa de rumen de cuantificación relativa poblaciones de hongos
Chytridiomycete rumen frontalis Neocallimastix H8. J Gen Microbiol 132: 2179 - 2185. anaerobios en tanto in vitro y en vivo Los sistemas. mycol Res 113: 1146 - 1153.
Orpin CG & Joblin KN (1997) El hongos anaerobios rumen. Sirohi S, Choudhury P, Dagar S, Puniya A & Singh D (2013A)
El rumen Ecosistema Microbiano ( Hobson PN & Stewart CS, eds), pp. 140 - 184. El aislamiento, caracterización y fi bra potencial degradación de hongos rumen
Blackie Academic and Professional, Londres. E Ozkose (2001) Morfología y anaeróbica de ganado. Ann Microbiol 63: 1187 -
Molecular Ecology de 1194.
Sirohi S, Choudhury P, Puniya A, Singh D, Dagar S & Singh
Los hongos anaeróbicos. Universidad de Gales, Aberyswyth. Ozkose E, Thomas análisis de diversidad basada en la secuencia N (2013b) Ribosomal ITS1 de anaeróbico hongos
BJ, Davies DR, Griffith º GW y Theodorou rumen de los bovinos alimentados con dieta alta en fibra.
MK (2001) Cyllamyces aberensis gen.nov. sp.nov., un nuevo hongo intestinal Ann Microbiol 63: 1571 - 1577.
anaeróbico con esporangióforos ramificados aisladas de ganado. Can J Bot 79: Sorek I + Cossart P (2010) transcriptómica procariotas: una
666 - 673. nueva visión de la regulación, la fisiología y la patogenicidad. Nat Rev Genet 11: 9 - dieciséis.
Paul SS, Kamra DN, Sastry VRB, Sahu NP & Agarwal N (2004)
Efecto de la administración de un hongo intestinal anaeróbico aislado de toro Sridhar M & D Kumar (2010) Producción de enzimas brolytic fi
azul salvaje ( Boselaphus tragocamelus) a búfalos ( Bubalus bubalis) en la en cultivo de repetición-lotes utilizando zoosporas inmovilizadas de hongos
fermentación y digestión de nutrientes ruminal in vivo. Anim alimente Sci anaerobios rumen. Ind J Biotechnol 9: 87 - 95.
Technol 115: 143 - 157. Sridhar M, Kumar M, S Anandan, Prasad CS & Sampath KT
Paul SS, Deb SM, Punia BS, Das KS, Singh G, Ashar MN & (2007) Incidencia y prevalencia de Cyllamyces género - un hongo intestinal anaeróbico
Kumar R (2011) Efecto de la alimentación aislados de hongo anaeróbico Neocallimastix putativa en el ganado bovino y búfalos de la India.
ª 2014 Federación Europea de Sociedades Microbiológicas. Publicado por John FEMS Microbiol Ecol 90 ( 2014) 1-17
Wiley & Sons Ltd. Todos los derechos reservados
Anaerobic fungi: the who, what, why, where and how useful 17
El sundset MA, Edwards JE, Cheng YF, Senosiain RS, MN Fraile, en Saccharomyces cerevisiae. Enzyme Microb Technol 46:
Northwood KS, Praesteng KE, Glad T, Mathiesen SD y Wright AD (2009) 378 - 383.
la diversidad microbiana ruminal en Svalbard reno, con particular énfasis Voncken F, Boxma B, Tjaden J et al. ( 2002) Múltiples orígenes de
en archaea metanogénicas. FEMS Microbiol Ecol 70: 553 - 562. hidrogenosomas: evidencia funcional y filogenética de la portadora / ATP
ADP del quítrido anaeróbico
Teunissen MJ, Op den Campo de HJ, Orpin CG, Huis in 't Veld Neocallimastix sp. mol Microbiol 44: 1441 - 1454.
JH y Vogels GD (1991) Comparación de las características de crecimiento Wallace RJ y Joblin KN (1985) La actividad proteolítica de un rumen
de hongos anaerobios aislados de rumiantes y herbívoros no rumiantes hongo anaeróbico. FEMS Microbiol Lett 29: 19 - 25.
durante el cultivo en un medio definido de fi. J Gen Microbiol 137: Wang TY, Chen HL, Lu MI et al. ( 2011) Caracterización funcional de celulasas identi
fi ed del hongo rumen de la vaca patriciarum Neocallimastix W5 por los análisis de
1401 - 1408. transcriptómica y secretomic. Biotechnol biocombustibles 4: 24.
Teunissen MJ, Kets EP, Op den Campo de HJ, Huis In't Veld JH
Y Vogels GD (1992) Efecto del cocultivo de hongos anaerobios aislados de Wilson CA y Madera TM (1992) El hongo anaeróbico
los rumiantes y no rumiantes con bacterias metanogénicas en actividades frontalis Neocallimastix: aislamiento y propiedades de una fracción de enzima de tipo
enzimáticas celulolíticas y xilanolíticas. arco Microbiol 157: 176 - 182. celulosoma con la capacidad para solubilizar la celulosa ordenada de enlaces de
Downloaded from
El efecto de un probiótico de hongos en la ingesta y el rendimiento de los terneros recién
destetados. anim Prod 50: 577. una especie de vida libre de Piromyces de un estanque. Inóculo (Boletín de la
Theodorou MK, Mennim G, Davies DR, Zhu WY, Trinci AP Sociedad Micológica de América; resúmenes de comunicaciones y pósters
Y Brookman JL (1996) hongos anaerobios en el tracto digestivo de los presentados en la reunión anual de MSA a cabo 6-10 de agosto de 1995 en la
mamíferos herbívoros y su potencial para la explotación. Soc Proc Nutr 55: ciudad y el país Hotel, San Diego, CA) 46: 52.
913 - 926.
http://femsec.oxfordjournals.org/
Thorsen EM (1999) La abundancia y biomasa de la tripa-sala de estar Wubah DA & Kim DS (1996) quimiotaxis de anaeróbico
microorganismos (bacterias, protozoos y hongos) en el erizo de mar irregular Echinocardium
zoosporas hongos ruminales a ácidos fenólicos seleccionados.
cordatum (Spatangoida: Echinodermata). Biol Mar 133: 353 - 360. Microbiol Res 151: 257 - 262.
Wubah DA, Fuller MS & Akin DE (1991) Neocallimastix: una
Trinci AP, Davies DR, gaviota K, Lawrence MI, Bonde Nielsen B, Estudio morfológico comparativo. Can J Bot 69: 835 - 843.
Rickers A & Theodorou MK (1994) hongos anaeróbicos en los animales Yanke LJDY, McAllister TA, Bae HD y Cheng KJ (1993)
herbívoros. mycol Res 98: 129 - 152. Comparación de las actividades amilolíticas y proteolíticas de los hongos ruminales cultivadas en
Tripathi VK, Sehgal JP, Puniya AK Singh y K (2007) Efecto de los granos de cereales. Can J Microbiol 39: 817 - 820.
administración de hongos anaerobios aisladas de ganado bovino y salvaje toro azul ( BoselaphusYarlett N, Orpin CG, Munn EA, Yarlett NC y CA Greenwood
FEMS Microbiol Ecol 90 ( 2014) 1–17 ª 2014 Federation of European Microbiological Societies.
Published by John Wiley & Sons Ltd. All rights reserved