Artículos

Sobre la biología reproductiva

de los helechos
Olga G. Martinez*, María E. Tanco**, Janet Chambi**, María C. Bonomo**, María S. Ramírez**, Zulma Avilez**
* IBIGEO-CONICET y Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Salta
** Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Salta

INTRODUCCIÓN
Hasta la década del ‘90, los helechos y las licófitas eran incluidas en el grupo de plantas conocido como Pteridophyta (Engler
1924). Posteriores estudios morfológicos, moleculares y filogenéticos, permitieron reconocer que los helechos propiamente y las
articuladas o equisetos (cola de caballo), constituyen un grupo monofilético separado de las licófitas (Pryer et al. 2001, Smith et
al. 2006).
En la actualidad, los helechos y las licófitas, representan el 8% de las plantas vasculares; según Moran (2008) existen aproxi-
madamente 12.240 especies, distribuidas en todo el mundo.
Los helechos crecen en varios ecosistemas, desde regiones húmedas hasta la periferia de los desiertos. Pueden ser terrestres,
epífitos, hemiepífitos, rupícolas o acuáticos. La mayor diversidad de helechos se encuentra en regiones montañosas, tropicales o
templadas, hecho que se explica por la heterogeneidad ambiental que se produce por los relieves montañosos, con microclimas y
elevaciones que favorecen el establecimiento de diferentes grupos (Moran 2008).
El ciclo de vida de los helechos presenta dos fases o eta-
pas, independientes en tiempo y espacio; la fase esporofí-
tica (diploide o 2n), representada por la planta propiamente
dicha y conocida como “helecho” (Fig. 1), con soros en el
envés de las hojas (Fig. 2) responsables de la producción de
esporas; y la fase gametofítica (haploide, n), generalmente
poco visible, de unos pocos milímetros, de vida corta en la
que se originan las gametas, masculinas y femeninas y que
se desarrolla fuera del cuerpo de la planta.

La mayoría de los helechos son plantas homospóreas

o isospóreas, es decir, que producen esporas morfológi-
camente semejantes (Fig. 3 A); algunos helechos son
heterospóreos porque desarrollan dos tipos de esporas,
megásporas y micrósporas. Estas son diferentes en tama-
ño, en color y a veces en las ornamentaciones de sus pa-
redes. La cantidad de esporas de los helechos es variable,
la mayoría produce varios cientos de miles de esporas,
que pueden dispersarse por acción de la gravedad, fuer-
zas electrostáticas, agua, corrientes de viento, etc. En las
regiones tropicales o subtropicales la primera precipitación
después de una temporada seca, arrastra la mayor canti-
dad de esporas suspendidas en el aire o retenidas en la
copa de los árboles.

Figura 1: Esporofito de Peluma filicula, con soros.

Temas BGNoa 48
A
Figura 2: Soros en el envés de la hoja en Campyloneurum lorentzii.

El color de las esporas es generalmente castaño, en algunos

grupos taxonómicos son verdes por la presencia de clorofila,
como ocurre en las Equisetáceas, Grammitidáceas y Osmun-
dáceas; aunque la presencia de clorofila puede ser ocultada.
Recientemente, Sundue et al. (2011) encontraron que algunas
especies de los géneros Elaphoglossum y Pleopeltis contie-
nen clorofila enmascarada por la pigmentación castaña de las
paredes de las esporas.

GERMINACIÓN DE LAS ESPORAS

La germinación de las esporas es un proceso que depende
de diversos factores, como la luz, la temperatura, la humedad, el
pH del sustrato, la presencia de hormonas conocidas como an-
teridiógenos, las condiciones de almacenamiento de las espo-
ras, la información genética, la maduración de las esporas, y/o el
tipo de reservas nutritivas en las esporas, tales como proteínas,
aceites y azúcares, etc. (Raghavan 1989, Schneller 2008).

La viabilidad de las esporas clorofílicas es muy reducida, se inicia entre dos y siete días después de su liberación y dura unas
pocas semanas; en cambio las esporas sin clorofila de paredes amarillentas, castañas o negras, presentan viabilidad media a ex-
tensa. En condiciones de laboratorio se ha observado que pequeños porcentajes de esporas de Pteris vittata comienzan a germinar
a los dos o tres días después de su siembra, este proceso se mantiene hasta después de cincuenta días; en otros helechos, como
el helecho arbóreo de Noroeste argentino, Alsophila odonelliana, se ha encontrado que las esporas son viables aún después de
tres años de almacenamiento en frío a [3º–5º]C.

DESARROLLO GAMETOFÍTICO
Después de la germinación de las esporas se inicia la fase gametofítica de los helechos que corresponde a la fase haploide (n)
del ciclo de vida de estas plantas.
En la primera etapa se origina un gametofito formado por unas pocas células que se disponen unas detrás de otras, organizando
un filamento uniseriado, clorofílico, denominado gametofito filamentoso (Fig. 3 B) que al finalizar su crecimiento se divide en varios
sentidos para formar un estrato laminar, plano, conocido como gametofito laminar (Fig. 3 C). Este gametofito crece hasta alcanzar
la forma adulta durante un tiempo (entre 15–100 días desde la germinación) que depende de factores ambientales y de la especie.

Figura 3: A) Esporas sin clorofila de un helecho isospóreo. Primeras etapas de la fase gametofítica de los helechos isospóreos:
B) Gametofito filamentoso. C) Gametofilo laminar.

49 Vol. 2, Núm. 2, Agosto 2012

 A

Figura 4: Gametofitos adultos: A) Gametofito adulto cordiforme alargado, fotografía tomada con microscopio ótptico. B) Gameto-
fito mostrando los cuellos de los arquegonios o gametangios femeninos, fotografía tomada con microscopio electrónico de barrido
(LASEM-UNSa). C) Gametangio masculino o anteridio, mostrando desde abajo hacia arriba, la célula basal, la célula anular y en
extremo la célula anular, cada una con sus dimensiones, fotografía tomada con microscopio electrónico de barrido (LASEM-UNSa).

La forma de los gametofitos adultos es para la mayoría de los helechos, cordada, laminar, con clorofila (Fig. 4 A) y en esta etapa
se originan los órganos sexuales o gametangios.

Los gametangios femeninos o arquegonios (Fig. 4 B) tienen forma de botella, originan a la ovocélula o gameta femenina. Dentro
del tejido del gametofito sólo emerge sobre la superficie una estructura tubular conocida como cuello del arquegonio que tiene la
finalidad de proteger a la ovocélula y guiar a los anterozoides o gametas masculinas para que se produzca la fecundación.
Los gametangios masculinos o anteridios (Fig. 4 C) se desarrollan entre las raíces del gametofito, por debajo de los arquego-
nios. Tienen el cuerpo globoso u ovoide, formado por tres células; una célula basal que constituye el pie; una célula anular, con
una concavidad donde se alojan las gametas masculinas o anterozoides y; una célula opercular, que tiene la función de mantener
cerrado el compartimento hasta que los anterozoides maduren. Cuando llega el momento de la liberación de los anterozoides, la
célula opercular se desprende y las gametas masculinas o anterozoides salen al exterior. Estas gametas son células espiraladas
con motilidad propia, por lo tanto necesitan un medio líquido para trasladarse hasta los arquegonios, producir la fecundación y
originar nuevos esporofitos.

Tradicionalmente se consideraba que las plantas isospóreas desarrollaban gametofitos bisexuales, con anteridios y arquego-
nios; sin embargo los estudios sobre la biología reproductiva de los helechos indican que la sexualidad de los gametofitos depende
de numerosas condiciones, tales como la densidad de esporas en el sustrato, la interacción con gametofitos vecinos, la disponibili-
dad de nutrientes, el efecto del agar en los cultivos in vitro, etc. (Klekowski Jr. 1969, Huang et al. 2004, De Soto et al. 2008). Por lo
tanto la sexualidad de los gametofitos es variable, es decir que los helechos isospóreos, pueden originar gametofitos masculinos,
femeninos, bisexuales o neutros, según las condiciones externas a las que se encuentran expuestos.

ANTERIDIÓGENOS
Los gametofitos femeninos pueden producir feromonas u hormonas denominadas anteridiógenos. Según Warne & Hickok (1989)
y Menéndez et al. (2006) la composición química de los anteridiógenos corresponde a las giberelinas, hormonas que permiten el
crecimiento de las plantas.
Los anteridiógenos tienen la capacidad de modificar la expresión sexual de los gametofitos de la gran mayoría de los helechos,
induciendo la formación de gametofitos masculinos o bisexuales; de esta manera promueven el entrecruzamiento intergametofí-
tico y por lo tanto el intercambio genético. Otra función de los anteridiógenos es estimular la germinación de las esporas que se
almacenan en la oscuridad, por ejemplo cuando las esporas se encuentran cubiertas por la hojarasca del bosque, entre órganos
vegetales o debajo del suelo.

Temas BGNoa 50
A

En la naturaleza, los gametofitos crecen sobre sustratos saturados de agua y nutrientes que se generan sobre rocas o
troncos tapizados de musgos y líquenes, allí crecen gametofitos de distintas especies, donde algunos producen anteridió-
genos que estimulan la formación de gametas masculinas en gametofitos de otras especies y contribuyen de esta manera
al cruzamiento de plantas de diferentes especies que pueden resultar en nuevas plantas denominadas “plantas híbridas”.
La formación de híbridos es un proceso muy frecuente entre los helechos y se manifiesta en el polimorfismo que se obser-
va en las hojas de las plantas. Entre los helechos capaces de producir anteridiógenos, se encuentran Anemia phyllitidis,
Blechnum spicant, Campyloneurum angustifolium, Phlebodium aureum, Pteris vittata, etc., (Näf et al. 1975, Chiou & Farrar,
1997, Menéndez et al. 2006).

Tipos de cruzamientos
Según Rainker & Geiger (2008) el cruzamiento de los gametofitos puede ser de tres tipos:

1- fecundación cruzada o alogamia: los gametos que se unen corresponden a gametofitos provenientes de
distintas plantas (Fig. 5);

2- autofecundación intergametofítica o autogamia: los gametos provienen de distintos gametofitos procedentes

de una misma planta (Fig.6);

3- autofecundación intragametofitica o automixis: la fecundación se produce entre gametos de un mismo gametofito (Fig. 7).

Figura 5: Fecundación cruzada o alogamia. IIustración María del Carmen Otero Cabada.

51 Vol. 2, Núm. 2, Agosto 2012

 A
Figura 6: Autofecundación intergametofítica o Auto-
gamia. IIustración María del Carmen Otero Cabada.

Figura 7: Autofecundación intragametofítica o

Automixis. IIustración María del Carmen Otero Cabada

REPRODUCCIÓN NO SEXUAL
Otro tipo de reproducción en los helechos es la apogamia también denominada agamosporia por Walker (1985). Este tipo de
reproducción permite la formación de esporofitos o plantas nuevas a partir de gametofitos sin la fecundación de la ovocélula. Se
produce cuando se desarrollan gametofitos sin gametangios o con gametangios no viables, este mecanismo ha sido observado
en Argyrochosma, Cheilanthes, Dryopteris, Pteris, etc. (Knobloch 1966, Martínez 2010, Narváez, et al. 2008). Durante la apoga-
mia intervienen factores endógenos y exógenos que provocan la diferenciación celular en los gametofitos, formándose masas de
células que formarán nuevas plantas.

Algunos investigadores, como Whittier (1964), han inducido la formación de embriones, mediante técnicas de laboratorio, al-
terando la composición química del sustrato. La obtención de esporofitos apogámicos es muy útil cuando se trata de obtener
numerosas plántulas en tiempos breves, esta metodología es aplicada para la reproducción masiva de helechos en proyectos de
conservación o con fines comerciales.
Los distintos mecanismos que intervienen en la biología reproductiva de los helechos son los que les han facilitado a estas
plantas colonizar la Tierra, formar extensos bosques en épocas pasadas, mantener a veces caracteres morfológicos primitivos en
plantas actuales o modificar los caracteres morfológicos originando nuevas especies, contribuyendo así a aumentar la biodiversi-
dad del planeta.

Temas BGNoa 52
A

Referencias

Chiou W.L. y D.R. Farrar. 1997. Antheridiogen production Narváez P.L., Martínez O.G. y����������������������������������
E.R. de la Sota. 2008. Gametofi-
and response in Polypodiaceae species. American Journal of tos y Esporofitos Jóvenes De Dryopteris wallichiana (Spreng.)
Botany, 84: 633–640. Hyl. (Dryopteridaceae-Pteridophyta). Botánica Complutensis,
De Soto L., Quintanilla L.G. y M. Méndez. 2008. Environmental 32: 85–90.
sex determination in ferns: effects of nutrient availability and Pryer K.M., Schneider H., Smith A.R., Cranfill R., Wolf P.G.,
individual density in Woodwardia radicans. Journal of Ecology, Hunt J.S., y S.D. Sipes 2001. Horsetails and ferns are a
96: 1319–327. monophyletic group and the closest living relatives to seed
Engler A. 1924. Syllabus der Pflanzenfamilien. Borntraeger, plants. Nature, 409: 618–622.
Berlín. Pp. 254. Raghavan V. 1989. Developmental Biology of Ferns. New
Huang Y-M., Chou H-M. y W-L. Chou. 2004. Density Affects York: Cambridge University Press, Pp. 361.
Gametophyte Growth and Sexual Expression of Osmunda Rainker T.A. y J.M.O. Geiger. 2008. Population genetics. In:
cinnamomea (Osmundaceae, Pteridophyta). Annals of Botany, Biology and evolution of fern and licophytes, R.A. Ranker and
94: 229–232. C.H. Hauler, eds. Cambridge University Press, Cambridge,
Klekowski E.J. Jr. 1969. Reproductive biology of the Pteridophyta. 175–-198.
II. Theorical considerations. Botanical Journal of the Linnean Schneller J.J. 2008. Fern Phylogeny. Chapter 5 In Ranker, T.A.
Society, 62: 347–359 y C.H. Haufler eds. The Biology and Evolution of Ferns and
Knobloch I. W. 1966. A Preliminary Review of Spore Number Lycophytes. Cambridge Univ. Press, 134–158.
and Apogamy within the Genus Cheilanthes. American Fern Smith A. R., Pryer, K. M., Schuettpelz, E., Korall, P., Schneider,
Journal, 56: 163–167 H. y Wolf, P. G. 2006. A classification for extant ferns. Taxon,
Menéndez V., Revilla MA, Bernard P, Gotor V, y H. Fernández. 55: 705–731.
2006. Gibberellins and antheridiogen on sex in Blechnum Sundue M., Vasco, A., y R.C. Moran, 2011. Cryptochlorophy-
spicant L. Plant Cell Reports, 25:1104–10. llous spores in ferns: Nongreen spores that contain chlorophyll.
Moran R. C. 2008. Diversity, Biogeography, and Floristic. In. International Journal of Plant Sciences, 172: 1110–1119.
T.A. Ranker and C.H. Haufler eds. Biology and Evolution of Walker T. G. 1985. Some aspects of agamospory in ferns the
Fern and Lycophytes. Cambridge University Press, 367–394. Braithwaite system. Proceedings of the Royal Society of
Näf U., NakanishI K. y M. Endo. 1975. On the physiology Edinburgh, 86B: 59–66.
and chemistry of fern antheridiogen. Botanical Review, 41: Warne T. R. y L.G. Hickok. 1989. Evidence of a gibberellin
315–359. biosynthetic origin of Ceratopteris antheridiogen. Plant
Martínez O.G. 2010. Gametófitos y esporófitos jóvenes de cuatro Physiology, 89: 535–538.
especies naturalizadas de Pteris (Pteridaceae) en América. Whittier D. P. 1964. The Influence of Cultural Conditions on the
Biología Tropical, 59: 81–92. Induction of Apogamy in Pteridium gametophytes. American
Journal of Botany, 51: 730–736.

53 Vol. 2, Núm. 2, Agosto 2012