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Acústico. ciencia y tecnología. 36, 4 (2015) #2015 La Sociedad Acústica de Japón

REVISIÓN INVITADA

Lechuza común y localización de sonido

ir ashida

Grupo de Excelencia ''Hearing4all'', Departamento de Neurociencia,

Facultad 6, Universidad Carl von Ossietzky de Oldenburg, Carl-von-
Ossietzky Str. 9–11, 26129 Oldenburgo, Alemania

Resumen: La lechuza común es un depredador nocturno con excelente capacidad de localización de sonidos. Debido a las orejas asimétricas
de esta ave, el tiempo interaural y las diferencias de nivel, respectivamente, brindan información sobre la dirección horizontal y vertical de
una fuente de sonido. Cuarenta años de investigación conductual, anatómica y fisiológica del sistema auditivo del búho han revelado que
estas dos señales acústicas se calculan en vías neuronales paralelas y jerárquicas, que convergen en el mesencéfalo para formar un mapa del
espacio auditivo. Esta representación neuronal del mundo acústico, calibrada con el sistema visual, subyace en el comportamiento de
localización de sonido altamente preciso de la lechuza común.

Palabras clave: Audición binaural, Diferencias interaurales, Neuroetología, Búho, Localización del sonido

Número PACS: 43.10.Ln, 43.64.Bt, 43.64.Qh, 43.64.Tk, 43.66.Pn, 43.66.Qp, 43.80.Lb

[doi:10.1250/ast.36.275]

de la neurociencia). En esta revisión, no distinguimos entre estas especies.

1. INTRODUCCIÓN

La lechuza común es un cazador nocturno que puede encontrar y

2. LA LECHUZA COMO
rastrea a su presa en la oscuridad basándose únicamente en señales acústicas [1].
ESPECIALISTA EN AUDICIÓN
El búho escucha un crujido creado por un pequeño animal terrestre y localiza
rápidamente la fuente del sonido utilizando información acústica binaural [2]. En 2.1. Desempeño conductual

los últimos 40 años, los estudios sobre el sistema auditivo de los búhos han Muchos animales orientan su visión hacia un objetivo auditivo.
revelado una serie de especializaciones dedicadas a este procesamiento rápido y Este comportamiento audiovisual se denomina sacada auditiva.
preciso de la información binaural. Estos estudios también han proporcionado Las lechuzas comunes, cuyos ojos están casi inmóviles [6], giran la cabeza en
información importante sobre cómo tienen lugar los procesos adaptativos y dirección a una fuente de sonido [2]. Este movimiento sacádico de la cabeza de la
computacionales en el cerebro [3]. El objetivo principal de esta revisión lechuza común es rápido y confiable [7] y, por lo tanto, ha servido como una
es proporcionar (1) una descripción general completa de los mecanismos herramienta útil para caracterizar el comportamiento auditivo de las lechuzas. Los
neuronales que subyacen a la localización del sonido de la lechuza estudios anatómicos mostraron que el
común y (2) sugerencias para artículos que cubren cada tema específico cuello especializado en forma de S del búho contribuye a la flexibilidad de su
con más detalle. En las siguientes secciones, primero resumimos las cabeza [8,9].
características acústicas y conductuales de los búhos. Entre varias especies de mamíferos probadas, los humanos muestran uno de
rendimiento, y luego avanzar al cómputo neuronal paralelo pero jerárquico en sus los umbrales auditivos más bajos [10] y casi la mejor agudeza de localización de
vías de procesamiento de información auditiva binaural. sonido [11] con un ángulo de resolución mínimo de unos pocos grados. En las
especies de aves, los búhos tienen una excelente sensibilidad a los sonidos entre
Las lechuzas comunes se distribuyen ampliamente en el mundo, incluidos 200 y 10 kHz [5,10] (Fig. 1) y una agudeza de localización de sonido de unos
Europa, África, el sur y el oeste de Asia, Australia y América del Norte y del Sur pocos grados [12]. Los experimentos de comportamiento mostraron que un
[4]. Para el estudio del sistema auditivo se han utilizado con mayor frecuencia sonido de sonda de solo 10 ms de duración es suficiente para que una lechuza
especies comunes europeas (Tyto alba) y especies americanas (Tyto furcata). La común localice una fuente de sonido en azimut [13]. Este excelente rendimiento
lechuza común americana es un poco más grande que la lechuza común europea, auditivo ha convertido a la lechuza común en un modelo único para el estudio de
pero tienen umbrales de audición muy similares [5]. Estas dos especies pueden la localización del sonido.
cruzarse y, hasta hace poco tiempo, ambas se llamaban a menudo Tyto alba (al
menos en el campo). 2.2. Señales de localización de sonido

Varias especies de lechuzas, incluida la lechuza común, tienen orejas

Correo electrónico: [email protected] asimétricas [14]. La oreja izquierda de la lechuza común está situada más
arriba y apuntando hacia abajo, mientras que la derecha

2
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Acústico. ciencia y tecnología. 36, 4 (2015)

Tabla 1 Lista de abreviaturas (y ubicaciones).

que los valores estimados a partir del tamaño típico del cráneo del búho de 4 cm, porque

AAr: arcopalio auditivo (cerebro anterior) AN: nervio auditivo (periferia) la gorguera facial sirve como un amplificador acústico y aumenta
IC: colículo inferior (mesencéfalo) efectivamente el tamaño de la cabeza [21].
ICcc: núcleo del núcleo central del colículo inferior (mesencéfalo)
De hecho, la eliminación de la gorguera facial degrada la capacidad de localización de

sonido del búho [12,22].

ICcl: capa lateral del núcleo central del colículo inferior (mesencéfalo) Muchos animales no mamíferos tienen oídos acoplados internamente, lo que puede

alterar las señales de localización del sonido [23]. Sin embargo, en la lechuza común, los
ICx: núcleo externo del colículo inferior (mesencéfalo) ILD: diferencia de nivel interaural sonidos de alta frecuencia por encima de los 4 kHz se atenúan mucho en el canal interaural
ITD: diferencia horaria interaural
NA: núcleo angularis (tronco encefálico) NL: núcleo laminar (tronco encefálico) y, por lo tanto, el acoplamiento interno solo tiene efectos limitados en la localización del
NM: núcleo magnocelularis (tronco encefálico)
LLDa: parte anterior del núcleo dorsal del lemnisco lateral (tronco encefálico) sonido [24]. A frecuencias más bajas, los efectos del acoplamiento interno pueden ser más
LLDp: parte posterior del núcleo dorsal del lemnisco lateral (tronco encefálico) destacados [25] pero siguen estando mal caracterizados.
OT: techo óptico (cerebro medio) Ov: núcleo ovoidalis (tálamo)
SO: núcleo olivar superior (tronco encefálico)

2.3. Periferia auditiva

Las aves tienen oídos internos ligeramente diferentes a los de los mamíferos.

La cóclea de un pájaro (o de un reptil) no forma una espiral [26]. Las células ciliadas en la

cóclea aviar se clasifican anatómicamente en dos categorías, células ciliadas altas con

aferentes y eferentes y células ciliadas cortas con solo eferentes [27]. A diferencia de las

células ciliadas internas y externas de los mamíferos, la distribución de las células ciliadas

altas y cortas en las aves no es uniforme a lo largo de la papila basilar [28,29]. En

100 pollo comparación con otras especies de aves, la

lechuza común tiene una papila basilar excepcionalmente larga de más de 10 mm [30], lo
80
que probablemente refleja la audición extendida de alta frecuencia de esta ave [31].
paloma
60

Se estima que el número total de células ciliadas en la papila basilar del búho
40
es de 16 000 [29], inervadas alrededor de 30 000 nervios auditivos (AN) aferentes [32,33].
20 humano A diferencia de los aferentes AN de mamíferos, que a menudo se dividen en tres

categorías distintas de frecuencia espontánea, las AN aviares no tienen

0
lechuza una distribución multimodal de frecuencias espontáneas. En la lechuza común, la
100 1000 10000
-20 frecuencia espontánea de un AN aferente tiende a disminuir con su frecuencia
Frecuencia [Hz]

característica [34,35].
Higo. 1 Audiograma de comportamiento de la lechuza común (línea gruesa), el
pollo (línea delgada), la paloma (línea discontinua) y
el ser humano (línea gris). Tomado de [5,154] después del
permiso. 2.4. Vías de localización del sonido La codificación

de la información sobre el tiempo y la intensidad de un sonido comienza en el nivel

AN. El nivel de presión de sonido monoaural está codificado por la tasa de picos promedio
la oreja está más abajo y apuntando hacia arriba [2,12]. Debido a esta asimetría del oído, la de un AN [36], mientras que la información de sincronización monoaural se refleja en los
ubicación horizontal de la fuente de sonido afecta principalmente a la diferencia de tiempo patrones temporales de los potenciales de acción de AN. La AN de la lechuza común
interaural (ITD), mientras que la dirección vertical tiene un efecto importante en la muestra bloqueo de fase a frecuencias tonales de hasta 10 kHz, lo que supera en gran
diferencia de nivel interaural (ILD) [15,16], lo que contrasta fuertemente con otros medida los límites de frecuencia de bloqueo de fase comunes de otros animales [37]. Esta
animales, en los que ITD e ILD, respectivamente, sirven como señales de baja y alta destacada precisión temporal de menos de 0,1 ms está muy por debajo de la duración típica
frecuencia para la localización horizontal del sonido
de un potencial de acción (1 ms).
[17]. Dado que los ejes ITD e ILD de la lechuza común no son paralelos sino casi

ortogonales entre sí, la combinación de ITD e ILD da una coordenada bidimensional de la Una fibra AN que ingresa al cerebro se ramifica en dos vías: uno de los objetivos es
fuente de sonido [18]. el núcleo magnocelular (NM) ubicado en el borde dorsomedial del tronco encefálico, y el

otro objetivo es el núcleo angular (NA) que se encuentra más lateralmente [38]. El bloqueo

farmacológico selectivo de estos núcleos cocleares mostró que las ITD y las ILD se
Mediciones de la función de transferencia relacionada con la cabeza del búho
procesan en vías paralelas e independientes [39]. Es decir, el momento
tion reveló que los rangos máximos de ITD e ILD disponibles para una lechuza común

son 500–600 ms y 30–40 dB, respectivamente [19,20]. Estos valores son

significativamente mayores

276
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G. ASHIDA: LECHUZA Y LOCALIZACIÓN SONORA

Vía de sincronización (hasta ipsi Nuevo México

el mesencéfalo) axones neuronas NL

convergencia de vías
ITD/ILD desde la

derecha
ICcl ICcl
desde la izquierda

LLDp LLDp

ICCC ICCC
ajuste más fino
por reducción de
ruido

LLDa LLDa
contra ITD
axones NM
cálculo de

tiempo Países Bajos Países Bajos

Higo. 3 Mapa ITD tipo Jeffress en NL. Las posiciones máximas de las curvas
binaural
de sintonía de ITD se desplazan gradualmente a lo largo de la línea de retardo.

codificación
de temporización Nuevo Méjico Nuevo Méjico

monoaural izquierda a derecha

N/A N/
A
3.2. Modelo Jeffress
Una neurona NM se proyecta tonotópicamente tanto al NL ipsi
AÑO AÑO
como al contralateral [47]. Los axones de las neuronas NM ipsilaterales
IZQUIERDA CORRECTO ingresan a la NL desde el borde dorsal, mientras que
Higo. 2 Vía de tiempo para calcular los ITD. Las flechas negras indican entradas los axones contralaterales se acercan a la NL ventralmente [48]. Las
excitatorias. Las flechas grises indican entradas inhibitorias. El cálculo neuronal
neuronas de forma ovalada con dendritas cortas y rechonchas se
en cada etapa se muestra a la izquierda.
distribuyen escasamente en el NL y reciben entradas de ambos lados
[47,49]. Dado que los axones ipsilaterales del NM corren desde el lado
dorsal al ventral y los axones contralaterales corren en la dirección
opuesta, los tiempos de llegada de las entradas
la señal se calcula en la vía a partir de NM, mientras que la señal de sinápticas bilaterales varían sistemáticamente a lo largo de la dimensión dorsov
intensidad (así como casi toda la demás información de sonido [40]) se
Es decir, una neurona NL ubicada cerca del borde dorsal recibe una
procesa en NA y en las etapas auditivas sucesivas. En las siguientes dos
entrada ipsilateral antes y una entrada contralateral más tarde que una
secciones, revisamos el procesamiento auditivo paso a paso en estas vías.
neurona cerca del borde ventral. La velocidad de conducción axonal se
La información de ITD y ILD converge en el cerebro medio de la lechuza
ajusta con precisión para que los mapas neurales de la ITD aparezcan
común, que se discutirá en la Secc. 5.
dorsoventralmente en el NL del búho [49,50] (Fig. 3). El ajuste del
desarrollo de la longitud de la trayectoria axonal, la distancia internodal y
el diámetro axonal [47,49,51], así como la plasticidad dependiente del
VÍA 3.ITD
tiempo de espiga [52], pueden contribuir al ajuste fino de los tiempos de
3.1. Núcleo magnocelularis La función entrada de NM a NL. También se sugirió que los retrasos cocleares
principal del NM es transmitir información temporal de manera afectan la sintonización de ITD [53,54], pero esta hipótesis fue rechazada
confiable a las neuronas binaurales en el núcleo laminar (NL) (Fig. 2). en la lechuza común [55,56].
Una lechuza común tiene alrededor de 28 000 neuronas NM, mucho más
Los arreglos de NM y NL de los búhos se ajustan al modelo de
que otras especies de aves [41] e incluso más que otras especies de
Jeffress de localización de sonido [57], con los axones de NM sirviendo
lechuzas con cuerpos más grandes [42]. Una neurona NM recibe de 1 a 4
como líneas de retardo y los cuerpos celulares de NL como detectores de
aferentes AN con grandes terminaciones sinápticas [38] llamadas bulbos
coincidencia [48,49] (Fig. 3). Los ITD están representados por
terminales de Held, en honor al anatomista alemán Hans Held, quien fue
ubicaciones dorsoventrales de neuronas NL que reciben entradas
el primero en informar sobre este tipo de sinapsis gigantes en el sistema
sinápticas bilaterales sincronizadas para mostrar
auditivo de los gatos [43]. Las sinapsis del bulbo terminal también se
una actividad de picos maximizada. También se encontraron arreglos
encuentran en células arbustivas esféricas de mamíferos en el núcleo
similares de tipo Jeffress en emús [58], pollos [59,60] y caimanes [61]. En
coclear anteroventral [44,45], que se supone que tienen funciones auditivas
estos animales, sin embargo, el mapa ITD se extiende medio lateralmente a
similares a la NM. La conexión sináptica a través del bulbo final es tan
lo largo de la capa celular de la NL, mientras que la
rápida y fuerte que un potencial de acción entrante de AN casi siempre
NL del búho tiene múltiples mapas ITD en paralelo entre sí [49].
provoca un pico en NM [46], transmitiendo de manera confiable señales
La existencia de mapas ITD en la oliva superior medial de mamíferos
neuronales sincronizadas en fase a tonos de más de 8 kHz [37].
(contraparte de mamíferos de NL aviar) aún está en debate [17, 54, 62].

2
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Acústico. ciencia y tecnología. 36, 4 (2015)

3.3. Núcleo Laminaris

computación ITD confiable [79] de manera similar a una neurona LLDa
El NL es la etapa auditiva más temprana donde convergen las
[77]. Todavía se desconoce qué beneficios pueden derivarse de la
entradas binaurales. La neurona NL varía su tasa de picos de salida
convergencia de proyecciones directas e indirectas (a través
periódicamente con ITD, detectando cambios en los tiempos de entrada de LLDa) de NL a ICcc. También se desconoce si las células en LLDa
bilaterales de mucho menos de un milisegundo [49,63]. Las respuestas de
y NL proyectan a la misma población de neuronas ICcc. Proyecciones
una sola unidad en el NL están ocultas en el fondo por el gran potencial
directas e indirectas desde la oliva superior medial hasta el colículo
de campo extracelular llamado neurofónico [50,64], que dificulta los
inferior [17] y una reducción de ruido similar en el lemnisco lateral [80]
análisis posteriores de las entradas sinápticas en el NL. Sin embargo, la
también se informaron en mamíferos. Tener vías ITD tanto directas como
aplicación de la técnica del microelectrodo coaxial nos permitió registrar
indirectas hacia el mesencéfalo puede constituir un principio
intracelularmente las neuronas del NL [65]. La convergencia de las
computacional desconocido pero compartido entre mamíferos y aves.
entradas sinápticas bloqueadas en fase de los axones NM induce
La vía ITD termina en el ICcc y se integrará con la vía ILD en
entradas sinápticas oscilantes en NL, como se predijo teóricamente [52,la66c,a6p7a].lateral del núcleo central del colículo inferior (ICcl). Cabe
Las variaciones en ITD conducen a cambios en la amplitud de señalar que, en el nivel ICcc (así como LLDa y NL), existe
oscilación, que la neurona NL detecta para cambiar sus tasas de pico ambigüedad de fase en la curva de sintonía ITD [77,81,82].
de salida [65,68].
Varias especializaciones neuronales contribuyen a la codificación
Múltiples picos en la curva de sintonía ITD aparecen con un
ITD precisa del búho en NL. Una lechuza común tiene unas 15.000
determinado paso ITD (que es el recíproco de la frecuencia para
neuronas NL; este número es mayor que en cualquier otra especie de ave
estímulos tonales y el recíproco de la frecuencia característica de la
probada [41,42]. La longitud dendrítica de las neuronas NL disminuye
unidad para estímulos de ruido de banda ancha). Esta ambigüedad de
con el aumento de la frecuencia
fase se debe a la sintonía tonotópica presente en
característica [69], lo que permite una detección de coincidencia eficiente sdteasbeintaupraasl auditivas que reciben solo entradas de banda estrecha
entradas [70]. La neurona NL de alta frecuencia de la lechuza tiene un sitio y se resolverá más tarde en el núcleo externo del inferior.
de inicio de punta lejos del cuerpo celular [71], lo que mejora la detección de
coliculus (ICx), donde se integran entradas de múltiples canales de
señales de alta frecuencia [66]. También se encontró en mamíferos una
frecuencia [81].
segregación similar de la integración sináptica desde el sitio de iniciación de
la espiga [72]. Consulte [62] para obtener más 4. VÍA ILD
información sobre las especializaciones sinápticas y celulares del búho NL. 4.1. Núcleo angular
Las neuronas en NL reciben entradas sinápticas inhibitorias [73], que
La vía de intensidad comienza en la AN, que recibe proyecciones
se discutirán en la Secc. 4.2.
tonotópicas de la AN ipsilateral [83] (fig. 4).
Una lechuza tiene alrededor de 17 000 neuronas NA, lo que nuevamente es
3.4. Parte Anterior del Núcleo Dorsal del Lateral
más que cualquier otra ave evaluada [41,42]. En contraste con las neuronas
lemnisco
NM que muestran una alta fidelidad temporal, las neuronas NA tienen
Los axones aferentes del NL se proyectan a la parte anterior del ventanas de tiempo más largas para la integración sináptica, que son más
lemnisco lateral dorsal (LLDa) [74] y al núcleo del núcleo central
adecuadas para procesar información de intensidad codificada por
del colículo inferior (ICcc) [75] en el lado contralateral. LLDa solía
recuentos de picos AN [84]. El NA es un núcleo heterogéneo: las neuronas
llamarse VLVa en
del NA se pueden clasificar en subgrupos morfológicamente [85] y
literatura anterior (ver [76] para la terminología revisada). Una neurona fisiológicamente [86] distintos. En el núcleo coclear de los mamíferos,
LLDa recibe entradas de un número menor de neuronas NL sintonizadas diferentes tipos de neuronas con diferentes propiedades fisiológicas se
con ITD similares (estimadas fisiológicamente como 2-10 entradas) [77]. proyectan a diferentes objetivos [87]. La NA aviar también se proyecta a
Se sugiere que el papel principal del LLDa es reducir la variabilidad del múltiples objetivos [74–76,78], pero no está claro qué neurona NA se
recuento de picos. Una neurona NL requiere la presentación repetida del proyecta a qué áreas auditivas. Sin embargo, estas observaciones llevan a
mismo estímulo para obtener una respuesta confiable, mientras que para sugerir que la NA está involucrada no solo en la codificación ILD sino
una neurona LLDa, una sola prueba de presentación de estímulo de también en otros
sonido es suficiente para producir una curva de sintonización ITD sólida tipos de procesamiento de información de sonido, excepto la codificación ITD
[77].

4.2. Núcleo olivar superior El núcleo

3.5. Núcleo del Núcleo Central del Inferior
olivar superior (SO) contiene neuronas inhibidoras que reciben
colículo
entradas de NL, NA y SO contralateral, y se proyectan de regreso al NM,
El ICcc en el mesencéfalo recibe aferentes del
NL, NA ipsilateral y SO contralateral [74,76,78,88]. Tenga en cuenta que
NL y LLDa en el lado contralateral [75,78]. Una neurona ICcc recibe
el SO aviar es diferente del complejo olivar superior en
entradas de múltiples neuronas con afinaciones ITD similares para
promediar el ruido neuronal y realiza

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G. ASHIDA: LECHUZA Y LOCALIZACIÓN SONORA

Vía de intensidad (hasta el Mesencéfalo cerebro anterior

mesencéfalo)
Ruta Ruta
convergencia de
premotor áreas
vías ITD/ILD
ICcl ICcl
desde la izquierda
desde la derecha integración
ICCC ICCC
sensorial multimodal

calculo de
intensidad LLDp LLDp
A AAr
binaural
entrada
desde áreas visuales

ganar control
N/D N/D canales de frecuencia ICx
integración de múltiples
campo L

a NM/NL
codificación
de intensidad
monoaural
N/A NA a ICcl Vaya
izquierda la derecha
Nuevo Méjico

Nuevo Méjico

ICCC
AÑO AÑO
IZQUIERDA CORRECTO
Higo. 5 Vías auditivas del mesencéfalo y el prosencéfalo. A
la izquierda se muestra el cálculo neural en la vía del
Higo. 4 Vía de intensidad para calcular ILD. Las flechas negras mesencéfalo.
indican entradas excitatorias. Las flechas grises indican
entradas inhibitorias. El cálculo neuronal en cada etapa se
muestra a la izquierda.
salida al ICcl en el mesencéfalo, donde convergen las vías ITD e ILD [78].
El lemnisco lateral aviar contiene dos estaciones auditivas más: el núcleo
mamíferos, aunque comparten el mismo nombre. Dado que el SO envía intermedio y el núcleo ventral, cuyas funciones aún se desconocen. Estos
entradas inhibitorias a la vía ITD (NM y NL), una de las principales funciones núcleos reciben

sugeridas del SO es equilibrar las entradas ipsilaterales y contralaterales para entradas del NA [74,78], y se supone que son monoaurales [98,99]. Las
eliminar los posibles efectos de ILD en la codificación ITD [63,88]. De hecho, proyecciones directas desde estos núcleos a áreas auditivas superiores sin
en la lechuza común, ILD no afecta el ajuste de ITD en NL [89]. pasar por el mesencéfalo sugieren que estos núcleos pueden ser en su
Las entradas inhibitorias en el circuito de localización del sonido son mayoría irrelevantes para la localización del sonido.
proporcionadas principalmente por SO y están mediadas por GABA [73]. Se
informó que la inhibición GABAérgica lenta mejora la codificación temporal a
5. VÍA DEL CEREBRO MEDIO
lo largo del circuito de localización del sonido [90], acelerando la respuesta de la
membrana mediante derivación [91]. La inhibición glicinérgica rápida, que juega 5.1. Caparazón Lateral del Núcleo Central del

un papel importante en la codificación de ITD de mamíferos [17], también se colículo inferior

encuentra en los núcleos cocleares de pollo [92]. Aún no se han investigado los En comparación con otras especies de aves, los búhos con orejas
posibles roles de la inhibición recién descubierta en la localización del sonido asimétricas tienen mesencéfalos auditivos sustancialmente más grandes [100],
del búho. donde se integran las señales de localización del sonido y el espacio auditivo
externo se representa internamente. En alguna literatura, el mesencéfalo
auditivo también se conoce como la parte dorsal del mesencéfalo lateral
4.3. Parte Posterior del Núcleo Dorsal del (mesencephalicus lateralis pars dorsalis: MLd). Las proyecciones ascendentes
Lemnisco lateral de las vías ITD y ILD convergen constantemente al nivel de ICcl [101] (Fig.
La parte posterior del lemnisco lateral dorsal (LLDp) es la primera 5). Cada neurona ICcl cambia su tasa de picos de salida de acuerdo con una
ubicación donde se calcula la diferencia de intensidad binaural. LLDp se combinación de ITD e ILD [102]. La actividad de picos de una neurona ICcl se
llamaba anteriormente VLVp [76]. El LLDp recibe entradas excitatorias del puede predecir mediante un producto simple de su respuesta ITD y su
NA contralateral y entradas inhibitorias del LLDp contralateral [74,93]. Dado respuesta ILD [102,103], como se sugirió por primera vez al registrar los
que el LLDp contralateral es impulsado por el NA ipsilateral, el LLDp es resultados en ICx [104].
excitado por entradas contralaterales e inhibido por entradas ipsilaterales, lo
que da como resultado respuestas sintonizadas de ILD [94–96]. Las neuronas Los núcleos auditivos hasta el ICcl están organizados tonotópicamente.
LLDp también muestran sensibilidad a los cambios lentos en el estímulo, lo Las neuronas ICcl sintonizadas a diferentes frecuencias pero al mismo ITD
que refleja la interacción excitatoria-inhibitoria [97]. LLDa envía su se proyectan a una neurona ICx [103].
Debido a la suma de frecuencias de las entradas ICcl, las bandas laterales de

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Acústico. ciencia y tecnología. 36, 4 (2015)

Salida IC cl 5.3. Óptica-Tectum

eje ITD
Las neuronas ICx se proyectan al techo óptico (OT), el homólogo aviar del
colículo superior de los mamíferos. El OT es el lugar donde se integra la
información auditiva y visual. El OT de la lechuza común no solo hereda el mapa
Respuesta ICx del espacio auditivo del ICx [108,114,115] sino que también recibe entradas
retinotópicas del sistema visual [116].

ITD El mapa visual muestra una concordancia asombrosamente clara con el mapa
auditivo [117], y la estimulación audiovisual simultánea facilita las respuestas de
Higo. 6 Convergencia entre frecuencias en el ICx. La suma de las las neuronas OT [118]. La lechuza común tiene una vista excelente [119], y la
curvas de sintonía de ITD con diferentes períodos elimina la
entrada visual al OT se utiliza para calibrar el mapa del espacio auditivo. Una
ambigüedad de fase.
lechuza criada con un prisma binocular que desplaza el campo visual gira su
cabeza no directamente hacia el objetivo acústico sino hacia la dirección
desplazada impuesta por el prisma [120], y
las curvas de sintonía ITD se suprimen y solo se enfatiza el pico principal (Fig. el mapa del espacio auditivo del TO se alinea con el mapa visual desplazado [121].
6), lo que lleva a la eliminación de la ambigüedad de fase (ver Secc. 3.5) en el
ICx [81,105,106]. Los experimentos fisiológicos y de Las neuronas del TO se proyectan hacia las neuronas premotoras del tronco
comportamiento demostraron que un ancho de banda de 3 kHz es encefálico que controlan los músculos de la cabeza y el cuello [122]. Los
suficiente para un búho estímulos eléctricos al OT [6] así como a las áreas premotoras en el tronco
para distinguir la fuente de sonido correcta de un objetivo ilusorio [107]. encefálico [123] inducen los giros de cabeza de los búhos. Por lo tanto, el cálculo
de las señales de localización del sonido se completa en el OT y finalmente se
produce el comportamiento correspondiente de la lechuza común. En las siguientes
5.2. Núcleo externo del colículo inferior (sub)secciones, discutimos las propiedades adaptativas en las vías del cerebro
El ICx es el lugar donde las entradas del ICcl convergen en canales de medio y del cerebro anterior.
frecuencia múltiple [75,108] y se establece el mapa del espacio auditivo de la
lechuza común. Una neurona ICx se excita solo cuando el sonido del estímulo 5.4. Plasticidad y Adaptación Debido a su
proviene de una determinada dirección espacial [109], lo que indica que cada clara organización funcional y su naturaleza altamente adaptativa, el
neurona ICx tiene su propia preferencia por una combinación específica de ITD e mesencéfalo auditivo de la lechuza común se ha utilizado intensamente para el
ILD. La dirección horizontal de un sonido. estudio de la plasticidad y el desarrollo neuronal. La alteración de las señales de
localización del sonido al taparse los oídos, por ejemplo, cambia el
(representado por ITD) y la dirección vertical (representada por ILD) se comportamiento de localización del sonido [124] y el mapa del espacio auditivo
mapean bidimensionalmente en el ICx [18,109]. El acuerdo entre la agudeza subyacente en el AT [125,126]. Los búhos pierden la capacidad de desarrollo de
conductual del búho y el rendimiento de codificación de las neuronas ICx ajustar señales auditivas anormales alrededor de las ocho semanas de edad [124],
respalda la hipótesis de que ICx es la ubicación central donde el mundo lo que sugiere la importancia de una experiencia temprana.
auditivo externo se mapea internamente [110]. Algunas neuronas ICx también Sin embargo, la experiencia activa, como la caza, amplía la ventana de edad de
muestran sensibilidad a las fuentes de sonido en movimiento [111], lo que la plasticidad en la que tales realineamientos audiovisuales son posibles [127].
puede ser adecuado para el seguimiento de objetivos en vivo. El ICx también muestra cambios plásticos en la visión alterada,
Los procesos adaptativos en el mesencéfalo se discutirán en la Secc. 5.4. aunque no recibe entradas visuales directas. El desplazamiento visual
inducido por el prisma altera no solo el mapa del espacio auditivo en el
Para aves con orejas simétricas, ITD e ILD no cambian independientemente OT sino también el mapa en el ICx [128].
con la ubicación de la fuente de sonido. A diferencia de la lechuza común, que Se sugiere que los cambios dinámicos en los patrones de proyección axonal
tiene orejas asimétricas, las lechuzas con orejas simétricas tienen núcleos cocleares al ICx son los mecanismos subyacentes de esta plasticidad dependiente de la
más pequeños con menos neuronas y también un mesencéfalo auditivo experiencia del mapa del espacio auditivo [129].
relativamente más pequeño (normalizado al volumen total del cerebro) A diferencia de ICx, el núcleo central (ICcl/ICcc), no muestra cambios
[42]. Las neuronas ICx de los búhos de orejas simétricas son sensibles solo al plásticos en la visión [129]. Aunque generalmente se suponía que
azimut pero no a la elevación de la fuente de sonido [112]. Las neuronas del las etapas auditivas anteriores eran resistentes a los cambios, se han
mesencéfalo de otras aves rapaces con orejas simétricas, como los halcones y encontrado cambios adaptativos en el tronco encefálico auditivo de los
los gavilanes, también muestran una sintonía restringida a la ubicación del mamíferos [130], lo que sugiere que el tronco encefálico de
sonido del azimut [113], lo que indica que estas aves simétricas solo tienen una los búhos también podría mostrar plasticidad dependiente del estímulo.
representación unidimensional del mundo acústico.

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G. ASHIDA: LECHUZA Y LOCALIZACIÓN SONORA

orientación [135,145]. Las salidas de las neuronas del prosencéfalo ampliamente

6. VÍA DEL CEREBRO ANTERIOR
sintonizadas pueden servir como una señal de enseñanza para ajustar a grandes
6.1. Núcleo ovoidal rasgos los mapas espaciales auditivos en el mesencéfalo de una manera dependiente
Las neuronas en ICcc e ICcl se proyectan al núcleo ovoidalis (Ov) en el del contexto. Y las representaciones de ITD sesgadas en el cerebro anterior del búho
tálamo auditivo [131], que es el punto de entrada a la vía auditiva del prosencéfalo pueden usarse para controlar la atención y el desenmascaramiento binaural [146].
(Fig. 5).
7. OBSERVACIONES FINALES
Similar al núcleo central del IC, el Ov está organizado tonotópicamente [132].

El Ov contiene múltiples tipos de neuronas: algunas neuronas tienen sensibilidad a 7.1. Implicaciones y Aplicaciones
ITD o ILD, mientras que otras neuronas son sensibles a ambas señales [132,133]. La audición espacial es una función auditiva fundamental no solo para la
Las neuronas Ov sensibles tanto a ITD como a ILD muestran una sintonía espacial caza del búho sino también para nuestra vida diaria.
auditiva similar a las neuronas ICx [134]. La localización precisa del sonido es esencial, por ejemplo, para evitar peligros
(como el tráfico entrante) o para separar las fuentes de sonido en un entorno ruidoso
Las neuronas en el Ov, sin embargo, muestran una sintonización de frecuencia más (es decir, el problema de un cóctel). Debido a su claridad funcional y
amplia que las neuronas ICx [133], y no se identifica ningún mapa topográfico del especializaciones, el sistema auditivo de la lechuza común ha servido durante
espacio auditivo en el Ov [132,133]. mucho tiempo como un excelente sistema modelo para el estudio de la localización
La inactivación farmacológica del Ov solo tiene efectos limitados sobre el del sonido y la adaptación neural.
comportamiento de giro de la cabeza inducido por el sonido [135].
Estas observaciones, junto con el hecho de que Ov no recibe entradas de ICx o Las personas con dispositivos de asistencia auditiva a menudo tienen
OT [132], sugieren que el tálamo auditivo transmite a áreas auditivas superiores dificultades para localizar el sonido, porque no siempre se mantienen las señales
diferentes tipos de información de lo que se representa en el mapa del espacio binaurales necesarias para la localización del sonido.
auditivo. Para mejorar los dispositivos biónicos, como los implantes cocleares bilaterales
[147], es particularmente importante comprender los mecanismos neurales del
procesamiento de información binaural.
6.2. Cerebro anterior (Campo L y Arcopallium) Además, el sistema auditivo de los búhos bien estudiado también puede ser un buen
El tálamo auditivo Ov envía su salida al campo del cerebro anterior L [136], punto de partida para modelar la respuesta auditiva del tronco encefálico, que es una
que corresponde a la corteza auditiva primaria en los mamíferos [137]. Aunque el actividad eléctrica colectiva desde la periferia hasta el mesencéfalo y se utiliza como
campo L está organizado tonotópicamente [138], algunas neuronas en el campo L una herramienta de diagnóstico no invasiva para las disfunciones auditivas. [ 148].
muestran sintonía espacial y otras no [139], lo que sugiere la naturaleza compleja del Además, la periferia auditiva aviar está atrayendo cada vez más atención porque sus
procesamiento de la información auditiva cortical. El campo L directa e células ciliadas sensoriales pueden regenerarse después del daño [149]. Los estudios
indirectamente (a través de otros núcleos del cerebro anterior) se proyecta al del oído aviar proporcionarían buenos conocimientos sobre posibles tratamientos
arcopallio auditivo (AAr), que también se llamó archistriatum. El AAr envía genéticos de células ciliadas humanas perdidas en cócleas dañadas o envejecidas.
proyecciones descendentes al mesencéfalo auditivo y los núcleos motores del tronco
encefálico [136]. Dado que las funciones de la corteza auditiva son, en general, 7.2. Lecturas adicionales Para
amplias y complejas [140], aquí nos centramos en la contribución del cerebro los lectores interesados, aquí sugerimos reseñas que tratan temas relevantes con
anterior del búho. más detalle. Para una comparación entre cerebros de mamíferos y aves, véase [137];
para la localización de sonidos en mamíferos, véase [17,54]; para una comparación
de la codificación ITD a lo largo de las vías auditivas, consulte [146]; para una
camino hacia la localización del sonido. revisión más completa centrada en
Las unidades auditivas del mesencéfalo y el prosencéfalo muestran una serie el colículo inferior del búho, véase [150]; para la inclinación y la adaptación
de diferencias. Una neurona AAr tiene una frecuencia más amplia [141] y una en el mesencéfalo de la lechuza común, véase [3,151]; para el comportamiento de
sintonía espacial [142] que una neurona del mesencéfalo. captura de presas de la lechuza común, véase [152]; y para un relato histórico escrito
Similar al Ov, el AAr carece de un mapa topográfico claro del espacio auditivo [142]. por el pionero del campo, véase [153].

La curva de sintonía ITD de una neurona AAr suele ser asimétrica, mientras que las
neuronas ICx tienden a tener una sintonía ITD más simétrica [141]. A diferencia de la
EXPRESIONES DE GRATITUD
neurona ICx, a la que se supone que convergen las neuronas con una sintonía ITD
similar, se sugiere que una neurona AAr reciba entradas de una población neuronal Este trabajo fue apoyado por el Clúster de Excelencia ''Hearing4all'' de la
que tiene una variedad más amplia en la sintonía ITD, lo que da como resultado la Universidad de Oldenburg. El autor agradece a Yoˆiti Suzuki por brindar
codificación ITD asimétrica [143]. El bloqueo farmacológico de la vía del referencias útiles y a Jutta Kretzberg, Catherine E. Carr y Christine Ko¨ppl por sus
prosencéfalo interrumpe la formación de la memoria [144] pero no el comentarios sobre el manuscrito.
comportamiento de orientación auditiva [135]. Sin embargo, la inactivación de la vía
del mesencéfalo conduce a la degradación de la cabeza.

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