Micología

Etiología de la candidiasis vulvovaginal

recidivante en la Atención Primaria de
Salud en Santa Catarina, Brasil
Etiology of recurrent vulvovaginal candidiasis in the
National Health System in Santa Catarina, Brazil
Etiologia da candidíase vulvovaginal recorrente na
Atenção Primária à Saúde em Santa Catarina, Brasil

`` Rangeli Basso1a, Nelci Lopes da Silva2a, Karina Braccini Pereira3b,

Adelina Mezzari4c, Alexandre Meneghello Fuentefria5d

1
Farmacêutica. Resumen
2
Mestre em Farmacologia.
El objetivo del presente trabajo fue destacar las características epidemioló-
3
Mestre em Biotecnologia.
gicas que puedan subsidiar la Atención Primaria de Salud (APS) en mujeres
4
Doutora em Ciências Veterinárias.
6
Doutor em Ciências.
portadoras de candidiasis vulvovaginal (CVV) y candidiasis vulvovaginal re-
cidivante (CVVR), a partir de estudios realizados en tres municipios del sur
a
Centro de Ciências da Saúde, Universidade de Brasil. A través del examen micológico de la secreción vaginal de 300
Comunitária de Região de Chapecó, UNOCHA- mujeres con sospecha clínica de CVV o CVVR se identificaron las especies
PECÓ. prevalentes de Candida, correlacionándose los hallazgos con los principales
b
Universidade Federal do Pampa, UNIPAMPA, factores de riesgo mencionados en la literatura. Fueron confirmadas levadu-
Campus Uruguaiana. ras en 90 (30%) casos, resultando las especies más frecuentes C. albicans
c
Departamento de Análises, Universidade Fe- (61,1%), C. krusei (16,7%), C. tropicalis (6,7%), C. glabrata (4,4%) y Can-
deral do Rio Grande do Sul, UFRGS e Departa- dida spp. (11,1%). En los casos de CVVR, C. albicans fue la especie más
mento de Ciências Básicas da Saúde, Univer- encontrada, con una prevalencia superior a la observada en la CVV. C. krusei
sidade Federal de Ciências da Saúde de Porto apareció como la segunda especie más prevalente en todas las muestras, re-
Alegre, UFSCPA. saltando la importancia del diagnóstico a nivel de especie, dada la resisten-
d
Departamento de Análises, Universidade Fe- cia intrínseca al fluconazol. Las informaciones epidemiológicas del estudio
deral do Rio Grande do Sul, UFRGS. son útiles para que los gestores de la Atención Primaria de Salud (APS) y
los profesionales de la Salud puedan tener subsidios adicionales para actuar
preventivamente en el caso de candidiasis vulvovaginales.
Palabras clave: candidiasis vulvovaginal * Candida spp. * CHROMagar Candida®*

Acta Bioquímica Clínica Latinoamericana Summary

Incorporada al Chemical Abstract Service. The main purpose of this work was to highlight epidemiological characteris-
Código bibliográfico: ABCLDL. tics serving as subsidies to health promotion activities for vulvovaginal can-
didiasis (VVC) and recurrent vulvovaginal candidiasis (RVVC) by the national
ISSN 0325-2957 health system, in three cities in southern Brazil. Through the mycological
ISSN 1851-6114 en línea examination of vaginal secretions of 300 women with clinical suspicion
ISSN 1852-396X (CD-ROM) of VVC or RVVC, Candida-prevalent species were identified and they were

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correlated with the main risk factors mentioned in the literature. Yeasts were confirmed in 90 (30%)
cases, resulting in C. albicans 61.1%, C. krusei 16.7%, C. tropicalis 6.7%, C. glabrata 4.4% and
others 11.1%. C. albicans was the species most commonly found in cases of RVVC, with levels
higher than the prevalence of the species in the VVC. C. krusei prevailed as the second most pre-
valent species in both samples, emphasizing the importance of diagnosing the species level, due
to its intrinsic resistance to fluconazole. The epidemiological information of the study is useful for
managers of the National Health Care System, as well as direct health professionals, who can have
new subsidies to act preventively against vulvovaginal candidiasis.
Key words: vulvovaginal candidiasis * Candida spp. * CHROMagar Candida®

Resumo
O objetivo do presente trabalho foi destacar as características epidemiológicas que possam subsi-
diar a Atenção Primária à Saúde (APS) em mulheres portadoras de candidíase vulvovaginal (CVV)
e candidíase vulvovaginal recorrente (CVVR), a partir de estudos realizados em três municípios do
sul do Brasil. Através do exame micológico da secreção vaginal de 300 mulheres com suspeita clí-
nica de CVV ou CVVR foram identificadas as espécies prevalentes de Candida, correlacionando os
achados com os principais fatores de risco mencionados na literatura. Foram detectadas leveduras
em 90 (30%) dos casos, resultando as espécies mais frequentes C. albicans (61,1%), C. krusei
(16,7%), C. tropicalis (6,7%), C. glabrata (4,4%) e Candida spp. (11,1%). Nos casos de CVVR, C.
albicans foi a espécie mais encontrada, com uma prevalência superior à observada nos casos de
CVV. C. krusei apareceu como a segunda espécie mais prevalente em todas as amostras, ressaltando
a importância do diagnóstico em nível de espécie, devido à resistência intrínseca ao fluconazol. As
informações epidemiológicas deste estudo são úteis para que os gestores da Atenção Primária à
Saúde (APS) e os profissionais da Saúde Pública possam ter subsídios adicionais para atuar preven-
tivamente nos casos de candidíases vulvovaginais.
Palavras chave: candidíase vulvovaginal * Candida spp. * CHROMagar Candida®

Introducción res vinculados al estilo de vida de las mujeres pueden

favorecer la aparición de la CVV, como el uso de ro-
Candida se considera un patógeno oportunista que pas íntimas de tejido sintético y/o ajustadas, período
depende de factores propios de virulencia y factores favo- pre-menstrual, hábitos higiénicos inadecuados, ducha
recedores del hospedero para causar la infección (1)(2). vaginal excesiva, así como el uso de anticonceptivos
Las principales especies de importancia clínica en este gé- hormonales, antibióticos y/o corticoides (1)(3)(6)(10)
nero son C. albicans, C. tropicalis, C. glabrata, C. krusei, C. (11). Mujeres VIH positivas, con papiloma virus (HPV),
parapsilosis, C. guillermondi y C. dubliniensis (2-4). diabetes y/o gestantes, están predispuestas a padecer
Candida spp. pertenece a la microbiota epitelial de CVV, ya que la baja inmunidad y el aumento de nutrien-
la mucosa vaginal, sin embargo también puede ser tes en la mucosa vaginal favorecen el crecimiento de
auto-transmitida hasta la vagina a partir de la región Candida spp. (11)(12).
perianal, teniendo como fuente la flora intestinal. Bajo Los progresos en la comprensión de la epidemiolo-
condiciones apropiadas, la levadura deja de ser simple- gía de la CVVR fueron insuficientes durante muchos
mente colonizadora, acelerando el proceso de multipli- años por falta de un sistema de identificación y tipifica-
cación y expresión de factores de virulencia, resultando ción de las especies que permitiera diferenciar recidiva
en la invasión de la mucosa vaginal y ocasionando la de reinfección (1)(13). La literatura describe a C. albi-
CVV (5)(6). Esta patología se caracteriza por prurito, cans como agente etiológico en 80 a 90% de los casos de
leucorrea blanco-amarillenta espesa y sin olor, dispareu- CVV (3)(4). En los últimos años, esta frecuencia tiende
nia, disuria, edema y eritema en la vulva y vagina (2)(3) a igualarse con la observada para especies no-albicans,
(7). CVV es una vaginitis, siendo uno de los principales lo que complica el conocimiento epidemiológico sobre
motivos de consulta ginecológica (3)(8). esta enfermedad (2)(9)(13). Ha sido relatado que C.
Se estima que cerca del 75% de las mujeres padecen al albicans está más asociada a cuadros sintomáticos que
menos un episodio de CVV durante su vida. Un porcenta- las especies no-albicans, las cuales tienden a ser más re-
je significativo de ellas puede tener episodios subsecuen- sistentes a los antimicóticos o necesitan de mayores con-
tes de CVV y 5% pueden desenvolver CVVR, cuando en centraciones de los mismos para lograr un tratamiento
un año surgen tres o más episodios de CVV (9). Facto- efectivo (6)(7)(11).

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 Candidiasis vulvovaginal recidivante 401

El incremento de especies no C. albicans ha sido co- de incubación de 5 días a 31±1 ºC, en el mismo medio.
municado principalmente en los episodios recurrentes Para aceptación de la muestra se aplicó el criterio utili-
y relacionado con la aplicación de tratamientos inade- zado por Higashide et al. (14) de acuerdo con el cual se
cuados (automedicación). De hecho, la erradicación define como colonización hasta 10 colonias y se consi-
de C. albicans puede inducir el crecimiento selectivo de dera infección cuando se recuperan más de 10 colonias.
especies como C. glabrata y C. krusei, resistentes a varios En las pacientes de Pinhalzinho se correlacionó la
antimicóticos de uso común (1)(5)(11)(13). frecuencia de las especies con el grupo etario, meno-
Para una mejor comprensión de la verdadera rela- pausia, fertilidad, síntomas relatados por las mujeres
ción entre Candida sp. y CVV o CVVR, se propone en voluntarias y hábitos diarios, con el objetivo de destacar
este estudio destacar las características epidemiológi- alguna característica favorecedora de esa patología en
cas que auxilien las acciones de Atención Primaria de la población.
Salud (APS). Específicamente, el objetivo del presente Los resultados se almacenaron en una base de datos
estudio es enfatizar la importancia de la identificación creada en Microsoft Excel® (Microsoft, Redmond, WA)
de los aislamientos de Candida a nivel de especie, en y se analizaron utilizando el programa SPSS® versión
mujeres con candidiasis sintomática que realizaron el 15.0 (SPSS Inc., Chicago, Il). Los datos cualitativos se
examen preventivo en la APS, en tres municipios del presentaron como frecuencias absolutas y porcentajes.
Estado de Santa Catarina, Brasil, correlacionándose los La prueba de Chi2 de tendencias se utilizó para com-
hallazgos con los principales factores de riesgo para la parar la frecuencias de aislamientos de Candida spp.
CVV primaria en la población. Todos los datos se consideraron estadísticamente signi-
ficativos con valores de p≤0,05.

Materiales y Métodos
El proyecto de investigación fue aprobado por el res-
Resultados
pectivo Comité de Ética de la Universidad Comunitaria
de la Región de Chapecó, Santa Catarina, a través del De las 300 muestras recolectadas fueron aislados
Permiso Nº 015/09. Luego de la consulta sobre la vo- hongos levaduriformes en 90 muestras; 61 (67,7%) en
luntad en participar de la investigación, las pacientes pacientes con CVVR y 29 (32,2%) en pacientes con
firmaron el Término de Consentimiento Libre y Aclara- CVV. En 62% de las 162 muestras de CVVR y en 79%
do, y contestaron a un formulario sobre su estilo de vida de las 138 mujeres evaluadas con CVV no se presentó
y condiciones fisiológicas. crecimiento fúngico, apenas crecimiento bacteriano en
La recolección de muestras para el examen preven- algunos casos.
tivo fue realizada de modo aleatorio, teniendo como C. albicans fue la especie predominantemente iden-
criterio de inclusión ser paciente con sospecha clínica tificada en todas las muestras de los tres municipios;
de candidiasis y ser atendida en una Unidad Básica del en 55 (61,1%) de los aislamientos, seguida de C. kru-
Sistema de la APS de los municipios Pinhalzinho, Cha- sei en 15 (16,7%), C. tropicalis en 6 (6,7%), C. glabrata
pecó y Concordia. en 4 (4,4%) y en 10 (11,1%) de las colonias blancas,
El exudado vaginal fue retirado por Profesionales representantes de otras especies de Candida o de otras
del Sector de Enfermería de la APS utilizando espéculo levaduras patógenas con similar macromorfología (Ta-
sin lubricante e hisopo de algodón estéril. Las muestras bla I). C. albicans fue la especie más prevalente en los
fueron tomadas de la pared posterior de la vagina o del casos de CVVR, con una frecuencia mayor que en la
fondo del saco vaginal de 138 mujeres del municipio de CVV. La prevalencia de C. krusei fue la segunda entre
Pinhalzinho con sospecha clínica de CVV y de 162 mu- las muestras.
jeres de los municipios de Chapecó y Concordia, Santa En el estudio realizado en Pinhalzinho, en las mues-
Catarina, con sospecha clínica de CVVR (al menos 4 tras positivas para Candida spp. hubo predominio en los
episodios documentados en un año) o con antecedente grupos de edad de 21 a 30 años y de 41 a 50 años (Fig. 1),
de CVV reciente. Fueron excluidas las muestras de las los cuales representaron cerca de un tercio de las muestras
pacientes que refirieran ser diabéticas, gestantes o con aisladas.
alguna enfermedad sexualmente transmisible. En lo que respecta a las mujeres menopaúsicas, 20%
Previo a la siembra en medio líquido, fue constatada de las muestras de Pinhalzinho presentaron cultivos
la presencia de levaduras o pseudo-hifas en la micros- positivos para Candida. Comparando con las mujeres
copía. El hisopo fue sumergido en un tubo con caldo en edad fértil, 21,3% fueron positivas para Candida sp.
Sabouraud adicionado de cloranfenicol e incubado a (Tabla II).
36±1 ºC, por lo menos durante 48 h. Tras confirmar la La frecuencia de CVV fue menor en las pacientes
presencia de levaduras en medio cromogénico CHRO- que empleaban anticonceptivos orales frente a aquellas
Magar Candida®, se continuó con un período adicional que no los utilizaban (Tabla II).

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Tabla I. Distribución porcentual de las especies de Candida spp. do Sul, Camargo et al. (2) detectaron 18% de Candi-
detectadas en las muestras colectadas de mujeres atendidas en la da spp. en 88 muestras recolectadas. Esos resultados
Atención Primaria de Salud (APS) de Chapecó y Pinhalzinho, Santa demuestran que la frecuencia de CVV hallada en ese
Catarina, para realización del examen preventivo. estudio con muestras del oeste de Santa Catarina, es se-
mejante a la comunicada para la región oriental de este
Estado, bien como para los otros dos Estados del sur del
Mujeres con Mujeres con
Brasil mencionados.
Especies sospecha clínica sospecha clínica
de CVV de CVVR
Tabla II. Factores de riesgo para el desarrollo de candidiasis vaginal
y su correlación con presencia/ausencia de Candida spp. encontrada
Candida albicans 15 / 51,7% 40 / 65,5% en las muestras obtenidas de pacientes atendidas en la Atención
Primaria de Salud (APS) de Pinhalzinho, Santa Catarina, al realizar
Candida krusei 5 / 17,2% 10 / 16,4%
el examen de Papanicolaou.
Candida tropicalis 1 / 3,5% 5 / 8,20%
Variables Candida Candida
Candida glabrata - 4 / 6,55% analizadas positiva negativa
% %
Otras 8 / 27,6% 2 / 3,33%
Período Sí 27,7 72,3
Total (n/%) 29 / 100% 61 / 100% pre-menstrual No 17,2 82,8
Uso de Sí 16,7 83,3
anticonceptivo oral No 27,1 72,9
Sí 22,1 77,9
Discusión Uso de ropa íntima
sintética y/o apretada No 20,0 80,0

Los resultados de la incidencia de levaduras en las

muestras de CVV corroboran estudios similares realiza- La prevalencia de C. krusei fue la segunda entre las
dos en varios Estados del sur de Brasil. Rosa y Rumel muestras, resaltando la importancia del diagnóstico a
(15), en un estudio que involucró 135 trabajadoras de nivel de especie, debido a su intrínseca resistencia al
una industria de confección textil en Criciúma (SC), fluconazol. La menor prevalencia de C. albicans en las
sintomáticas y asintomáticas, obtuvieron un porcentaje muestras de CVV concuerda con los resultados de algu-
similar con cerca de 20% de aislamiento en las muestras nos estudios efectuados en Brasil y el resto del mundo,
obtenidas. En un estudio realizado en Santa Catarina y que resaltan la emergencia creciente de las especies no-
Paraná (Jaraguá do Sul-SC, n=130 y Maringá-PR, n=97), albicans en los últimos 10 años. Ferraza et al. (6), en el
de las 227 muestras recolectadas de mujeres con y sin estudio en Maringá-PR, detectaron C. albicans en 50%
síntomas, 24% fueron positivas para la identificación de las muestras. No obstante, hay estudios realizados
presuntiva de Candida (6). En un estudio realizado en en los últimos cinco años que corroboran la tradicio-
el municipio de Santo Ângelo, Estado de Rio Grande nal prevalencia de C. albicans sobre las demás especies

Distribución de CVV por grupo etario

61 a 70
0

51 a 60

41 a 50
Grupo etario

31 a 40

21 a 30

11 a 20

0 5 10 15 20 25 30

Casos confirmados (%)

Figura 1. Distribución de casos de candidiasis vulvovaginal (CVV) por grupo etario en las muestras de Pinhalzinho.

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 Candidiasis vulvovaginal recidivante 403

del género. Así, esta prevalencia fue del 77,4% en un los síntomas de la paciente, es sin duda hoy en día in-
estudio realizado en Jaraguá do Sul, Estado de Santa ductora de resistencia a los antifúngicos. Rosa e Rumel
Catarina (16), que fue similar a la comunicada en dos (15) observaron que, como en el presente estudio, de
ciudades del Estado de Bahia (Nordeste del Brasil) y en los casos clínicos diagnosticados como candidiasis, 57%
la ciudad de São Paulo, en donde la prevalencia de C. no correspondían a Candida spp. Eso demuestra la ne-
albicans fue de 74,5% (7) y 70% (17), respectivamente. cesidad de confirmar mediante estudios de laboratorio
Recientemente varios estudios relatan un nítido los hallazgos clínicos. Es importante diferenciar Candi-
cambio en la epidemiologia de las especies de Candi- da spp. de otros géneros, como Trichosporon y Rhodoto-
da en pacientes sintomáticas y asintomáticas, teniendo rula, e identificar el género Candida al nivel de especie
como una importante variable la localización geográfi- para permitir la prescripción del antifúngico adecuado.
ca de la población (3) (6). Sin embargo, el cambio aún En lo que respecta a las mujeres menopáusicas, los
está fuertemente relacionado a factores regionales. La resultados indican que esa variable fisiológica no in-
localización geográfica demuestra ser un factor epide- fluenció en la prevalencia de candidiasis en la cohorte
miológico importante, evidenciando la necesidad de in- estudiada. Ese dato contradice algunos estudios que in-
vestigaciones específicas para cada región, para que, de cluyen a la menopausia como causa de una incidencia
acuerdo con el perfil epidemiológico allí encontrado, menor de candidiasis, dada la diminución en la produc-
pueda haber una política de salud con programas ade- ción de hormonas y, por ende, de la disponibilidad del
cuados a la etiología de la CVV. En este y otros lugares glicógeno vaginal que favorece el crecimiento y germi-
en el sur del Brasil, se enfatiza la presencia de C. krusei, nación de levaduras (1)(10).
especie intrínsecamente resistente a fluconazol (y even- Rosa e Rumel (15), en un estudio realizado en 2002
tualmente a otros antifúngicos), fármaco de elección en Criciúma (Estado de Santa Catarina), verificaron
en el tratamiento de candidiasis en las prescripciones que el factor de riesgo significativo para vulvovaginitis
médicas de la APS (4)(13). por Candida en la población evaluada fue la presencia
En este estudio, en el grupo de mujeres con CVV, un de ciclos menstruales regulares. Sin embargo, los pro-
3,5% de las muestras presentaron colonias mixtas de le- pios autores concluyen en la importancia de un estudio
vaduras. Otros estudios han revelado la asociación de C. de cohorte para verificar la hipótesis de una relación
albicans con una o más especies de C. no-albicans (3)(18). entre los picos séricos de ciertas hormonas, como FSH,
Aunque no se trata de un hecho común, este dato merece LH, estradiol y progesterona, y predisposición a la inva-
una consideración especial, ya que las características mor- sión fúngica en la mucosa vaginal.
fológicas de las colonias son similares y pueden causar En las muestras colectadas en Pinhalzinho, consi-
confusión en el diagnóstico (18). La falta de identifica- derando sólo las mujeres que podían menstruar y que
ción de C. krusei o C. glabrata, cuando están presentes poseían ciclo menstrual regular, se verificó la prevalen-
en esos casos, puede ser hoy en día, en la región estu- cia de Candida spp. en aquellas que estaban en período
diada, una importante causa de la recidiva en el trata- pre-menstrual, en cerca del 28%, mientras que en las
miento de la candidiasis de repetición. mujeres que estaban en el período pos-menstrual, la fre-
La mayoría de los estudios de prevalencia de la CVV cuencia de Candida spp. fue cercana al 18% (Tabla II).
en el Brasil confirman la prevalencia en los grupos de 21 Ese dato sugiere que el período pre-menstrual podría
a 30 años y de 41 a 50 años, habiendo históricamente un ser un factor favorecedor para el aumento de la frecuen-
predominio en el primer grupo (11)(18). cia de Candida., al haber, durante esa fase, un aumento
Fueron consideradas sintomáticas para CVV las pacien- del glucógeno y de la acidez vaginal, que favorecen el
tes con dos o más de los siguientes síntomas: leucorrea, crecimiento fúngico (1)(6). En coincidencia con Rosa e
prurito, eritema, edema, dispareunia o disuria. Pese a que Rumel (15), sería necesario un mayor número de mues-
la infección vaginal episódica o recurrente por hongos es tras y un acompañamiento no menor a seis meses, para
diagnosticada de modo simple e inmediato a través de la observar la evolución de los signos y síntomas de la CVV
anamnesis y el examen físico de pacientes con algunos de y así realmente confirmar la posible correlación entre re-
los síntomas citados anteriormente, cabe destacar que el gularidad del ciclo menstrual y candidiasis.
22% de las pacientes que presentaron dos o más de estos El uso de anticonceptivos orales no demostró ser un
síntomas, tuvieron Candida spp. en el presente estudio. factor favorecedor para la CVV entre las mujeres de Pin-
Ese tipo de diagnóstico contribuye a la confusión de las halzinho, ya que la frecuencia de la levadura fue menor
CVV con otras causas de inflamación vaginal, ya que otras en las pacientes que empleaban este método respecto de
etiologías, como liquen escleroso, vulvovestibulite, derma- las que no lo utilizaban. Esa información, aunque impor-
titis de la vulva, vulvodinea, vaginita citolítica y reacciones tante, es aún cualitativa, porque depende del fármaco uti-
de hipersensibilidad, poseen síntomas parecidos. Esto in- lizado. En ese sentido, fue comunicado que el empleo de
duce a la administración inadecuada de medicamentos y a anticonceptivos con altas dosis de estrógenos parece favo-
la frustración por parte de las pacientes (16). Asimismo, recer la aparición de candidiasis vaginal, debido a las con-
la prescripción innecesaria de antifúngicos, basada en diciones nutritivas favorables que establece (1)(7)(10).

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404 Basso Rangeli et al.

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Bairro Santana 90610-000 PORTO ALEGRE, RS - Brasil. 16. Linhares IM, Giraldo PC, Caetano ME, Nissan MD, Gon-
E-mail: [email protected] çalves AKS, Giraldo HPD. Candidíase vulvovaginal recor-
Fone/FAX: 55 51 33085257 rente: fisiopatogênese, diagnóstico e tratamento. Rev
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