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Trabajos Originales

VALIDEZ Y REPRODUCIBILIDAD DEL SISTEMA DE PUNTUACIÓN

DE NUGENT PARA EL DIAGNÓSTICO DE VAGINOSIS
BACTERIANA EN MUJERES EMBARAZADAS*
Lina María Vera C. 1,2,a, Nahyr López B. 1,b, Alba Lucía Arámbula. 3,c
1 Grupo GUINDESS, Departamento de Salud Pública, Escuela de Medicina, Universidad Industrial de Santander,
Bucaramanga, Colombia. 2 Department of Population Health Sciences, University of Wisconsin at Madison, WI, USA.
3 Escuela de Bacteriología y Laboratorio Clínico, Universidad Industrial de Santander, Colombia.

a Médico Cirujano, magíster en Epidemiología. b Ingeniera de Sistemas, magíster en Bioestadística. c Bacterióloga,

magíster en Microbiología.

* Investigación financiada por la Universidad Industrial de Santander.

RESUMEN

Antecedentes: La vaginosis bacteriana se encuentra entre 15 a 20% de las mujeres embarazadas y el

método rutinario para diagnosticarla es el estudio del flujo vaginal aplicando los criterios de Amsel. Sin
embargo, existen otros métodos diagnósticos como el sistema de Nugent, que ha mostrado adecuada
validez a menor costo. Objetivo: Evaluar la validez y reproducibilidad del sistema de Nugent para el diag-
nóstico de vaginosis bacteriana en embarazadas. Método: Estudio de evaluación de pruebas diagnósticas.
Se estudiaron 100 mujeres con embarazo de bajo riesgo. A cada paciente se le tomaron dos muestras de
secreción de flujo vaginal y tres evaluadores examinaron cada muestra. Se evaluó la validez de los criterios
de Nugent comparándolos con los de Amsel (prueba de oro) y se obtuvo el mejor punto de corte usando
la curva del receptor-operador (ROC), para calcular la sensibilidad, especificidad y valores predictivos. La
reproducibilidad se midió con el coeficiente Kappa. Resultados: El promedio de edad fue 25,6 años y edad
gestacional 23 semanas. Un 19% había tenido infección vaginal previamente. La prevalencia actual de vagi-
nosis bacteriana fue 16% (IC95%: 9,43%; 24,67%). El área bajo la curva ROC fue 0,98 (IC95%: 0,95; 1,00).
La sensibilidad fue 1,00 (IC95%: 0,77; 1,00), especificidad 0,96 (IC95%: 0,90; 0,99), valor predictivo positivo
0,82 (IC95%: 0,57; 0,96) y valor predictivo negativo 1,00 (IC95%: 0,95; 1,00). Conclusión: El sistema de
Nugent para el diagnóstico de vaginosis bacteriana en embarazadas es una prueba válida y reproducible
para implementar rutinariamente durante el control prenatal.

PALABRAS CLAVE: Vaginosis bacteriana, validez diagnóstica, reproducibilidad, prueba de Nugent

SUMMARY

Background: The bacterial vaginosis is found in 15% to 20% of the pregnant women and the study of the
vaginal discharge using the Amsel criteria is the usual method to diagnose it. However, there are other diag-
nostic methods like the Nugent Score System which has shown to be accurate and less expensive. Objec-
tive: To evaluate the accuracy and reliability of the Nugent Score System for diagnosing bacterial vaginosis
in pregnant women. Methods: This is a study for evaluating medical tests. We studied 100 women who had
a low risk pregnancy. Two samples of the vaginal discharge were taken in each woman and three masked
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evaluators examined each sample. The accuracy of the Nugent Score System was evaluated compare it
with the Amsel criteria as a gold standard. To calculate the sensibility, specificity, positive predictive value,
and negative predictive value of the Nugent Score System, we got the best cut point from the Nugent Score
System using the receiver operator curve (ROC). The reliability was measured using the Kappa coefficient.
Results: The average age was 25.6 years and the average gestational age was 23 weeks. A 19% of the
women had had a vaginal infection previously. The current prevalence of bacterial vaginosis was 16%
(95%CI: 9.43%; 24.67%). The ROC analysis showed an area under the curve of 0.98 (95%CI: 0.95; 1.00).
The sensitivity was 1.00 (95%CI: 0.77; 1.00), the specificity 0.96 (95%CI: 0.90; 0.99), the positive predictive
value 0.82 (95%CI: 0.57; 0.96), and the negative predictive value 1.00 (95%CI 0.95; 1.00). Conclusion: The
Nugent Score System for diagnosing bacterial vaginosis in pregnant women is a valid and reproducible test
for being implemented routinely during the prenatal care.

KEY WORDS: Bacterial vaginosis, diagnostic accuracy, reliability, Nugent test

INTRODUCCIÓN nóstico de VB, basado en la coloración de Gram

del flujo vaginal ha demostrado ser un método de
Las infecciones vaginales constituyen una pa- alta confiabilidad (8-10,11-14), con una muy buena
tología frecuente en todos los grupos de edad pero reproducibilidad y validez (8,9,13,15), rápido y con
afectan principalmente a mujeres en edad fértil y una mejor relación costo-beneficio (9,12,16), siem-
con vida sexual activa. En Colombia se notifican pre y cuando esté estandarizado (8,9,17).
anualmente más de 70.000 casos nuevos de in- Nugent y cols (8), hicieron de la coloración de
fecciones de transmisión sexual (ITS) dentro de las Gram del flujo vaginal un método objetivo y estan-
cuales se encuentra el síndrome de secreción vagi- darizado que evalúa la biota de la vagina. Diseña-
nal que incluye la presencia de vaginosis bacteria- ron un sistema de puntos (cero a diez) basado en la
na (VB) con una prevalencia del 29,1%, seguida de suma ponderada de los siguientes morfotipos bac-
la infección por Cándida spp (22,8%), Chlamydia terianos: bacilos Gram positivos tipo Lactobacillus,
trachomatis (3,7%), Treponema pallidum (3,7%) y los cocobacilos Gram variables pleomórficos tipo
Trichomonas vaginalis (1,1%) (1). Gardnerella/Bacteroides y los bacilos Gram nega-
La prevalencia de VB va de 10% en mujeres tivos curvos tipo Mobiluncus spp, debido a su gran
asintomáticas embarazadas, a 50% en mujeres reproducibilidad intercentro.
que consultan por alguna afección de la secreción El objetivo de este estudio fue evaluar la validez
anormal del flujo vaginal (2-5). La VB es responsa- y reproducibilidad del sistema de puntuación de Nu-
ble de una considerable morbilidad entre mujeres gent para el diagnóstico de vaginosis bacteriana en
en edad reproductiva y está asociada con compli- embarazadas.
caciones obstétricas que incluyen parto de pretér-
mino, ruptura prematura de membranas, corioam- MATERIALES Y MÉTODOS
nionitis, aborto espontáneo, infección poscesárea
y bajo peso al nacer (2,3,6). Estas complicaciones Este estudio se ajustó a las normas internacio-
gestacionales generan una elevada morbimortali- nales para investigación en seres humanos y fue
dad perinatal que sería evitable, si se llevara a cabo aprobado por el comité de ética de la Facultad de
un adecuado control prenatal, con intervenciones Salud de la Universidad Industrial de Santander.
impacto demostrado como lo son el diagnóstico y Diseño del estudio: Estudio de evaluación de prue-
manejo oportuno de la bacteriuria asintomática y la bas diagnósticas con muestreo naturalístico o de
vaginosis bacteriana (7). corte transversal.
Actualmente, el método considerado como es- Población de estudio: Embarazadas asistentes al
tándar de oro para hacer el diagnóstico de VB y programa de control prenatal en dos instituciones
de uso común en países en vías de desarrollo, es de salud.
el estudio del flujo vaginal aplicando los criterios Tamaño de la muestra: Se determinó siguiendo
de Amsel (8,9). Este método requiere del uso de las recomendaciones de Chmura (19) para calcu-
reactivos con costo adicional al del recurso huma- lar la validez de las pruebas diagnósticas. Se tra-
no, que puede dificultar su utilización rutinaria en bajó con una prevalencia de VB del 15 a 20% en
poblaciones económicamente deprimidas. El diag- mujeres embarazadas (2). Se evaluaron en total
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100 mujeres embarazadas asistentes al programa Procedimientos de recolección de la información: A

de control prenatal. todas las pacientes se les dio información sobre el
Criterios de inclusión y exclusión: Se incluyeron estudio, se les pidió su consentimiento para partici-
mujeres con prueba de embarazo en sangre posi- par y se citaron a la toma de muestra. En la toma
tiva, asistentes al programa de control prenatal de de muestra, se les solicitó que firmaran el consen-
las instituciones participantes, residentes en Buca- timiento informado y se procedió a recolectar la in-
ramanga y el área metropolitana, que aceptaron formación y a realizar el examen.
participar en el estudio. Se excluyeron las mujeres Toma de muestra y procesamiento: Mediante espe-
con embarazos clasificados por el médico gineco- culoscopia directa se hizo una observación de las
obstetra como de alto riesgo. características de la cavidad vaginal y del cérvix y
Variables del estudio: Se evaluaron variables so- se tomaron dos muestras, con escobillones diferen-
ciodemográficas como edad, procedencia, estado tes, de la secreción presente en las paredes vagi-
civil, escolaridad y ocupación. Factores de riesgo nales. La primera muestra se depositó en un tubo
para VB como uso de duchas vaginales, edad de de ensayo para ser mezclada con 1 ml de solución
inicio de actividad sexual, múltiples compañeros salina al 0,9%, se hizo un montaje húmedo que se
sexuales, uso de métodos de anticoncepción y ta- observó al microscopio con el objetivo de 40x para
baquismo. Se incluye edad gestacional, anteceden- buscar células guía. La segunda muestra fue distri-
tes patológicos e historia de tratamiento farmacoló- buida inmediatamente en forma de ovillo sobre la
gico reciente. lámina portaobjetos, se dejó secar al aire y después
Criterios de Amsel: Consiste en evidenciar la pre- se fijó con calor seco para finalmente colorearla con
sencia de una descarga vaginal homogénea, test la tinción de Gram. Al momento de hacer la toma
de aminas positivo, pH vaginal ≥ 4,5 y presencia de muestra se asignó un código a cada paciente
de células guía bajo la observación del fluido va- para su identificación. Posteriormente y de mane-
ginal examinado al microscopio (20). El resultado ra secreta, cada muestra fue identificada con un
de la aplicación de los criterios de Amsel puede ser segundo código. El evaluador 1 procesó y leyó las
positivo para diagnóstico de VB que corresponde muestras que eran tomadas, realizó la prueba de
a quienes obtienen positivos al menos tres de los Amsel y reportó los resultados en un formato usan-
cuatro criterios o negativo en quienes tienen menos do el primer código asignado a cada muestra como
de tres criterios positivos. identificador de la misma. Los otros dos evaluado-
Prueba de Nugent: Se hace mediante coloración de res participantes en el estudio realizaron la primera
Gram del flujo vaginal y se evalúan los morfotipos lectura de la prueba de Nugent a las muestras que
presentes en la muestra (Tabla I). La interpretación fueron tomadas, guardando la independencia en
propuesta para la escala es de 0-3 puntos normal, sus lecturas. Los resultados se reportaron en otro
de 4-6 puntos se considera intermedio (debiéndose formato usando nuevamente el primer código asig-
repetir la prueba una semana después) y de 7-10 nado a cada muestra. Finalmente, las 100 mues-
puntos es diagnóstico de VB. tras fueron rotuladas (por uno de los investigadores
no evaluadores) con el segundo código asignado
a la muestra y leídas nuevamente por cada uno
Tabla I
de los tres evaluadores aplicando los criterios de
PONDERACIÓN DEL SISTEMA DE Nugent. Los tres profesionales que realizaron esta
PUNTUACIÓN DE NUGENT (5,8) evaluación fueron entrenados en la aplicación de
las pruebas, no conocieron la historia clínica de la
Morfotipo* paciente y estuvieron enmascarados al resultado
Ponderación Lactobacillus Mobiluncus Gardnerella/ de las pruebas durante todo el estudio.
Bacteroides Control de calidad de la información: Las muestras
fueron custodiadas diariamente por uno de los in-
0 >30 0 0
vestigadores (no evaluador) y para el tránsito de las
1 5 - 30 1-4 <1 muestras por los diferentes evaluadores se llevó un
registro en un formato de chequeo que incluía los
2 1-4 >5 1-4 códigos de las muestras. En el diseño de la base de
3 <1 5 -30 datos se establecieron controles para la captura de
la información y se realizó doble digitación de cada
4 0 >30 uno de los formularios de registro. A los archivos
definitivos se les realizó un proceso de depuración
* Promedio de microorganismos/campo observado en
aceite de inmersión con objetivo 100x. donde se detectaron algunas inconsistencias de
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datos, que fueron corregidas antes de producir los sis bacteriana (5%), candidiasis (12%), sífilis (1%)
resultados del estudio. y herpes genital (1%). Las duchas vaginales fueron
Procesamiento y análisis de los datos: La captura usadas durante el embarazo por 4 mujeres y en el
de la información se realizó utilizando el programa momento de la encuesta el 59% estaba tomando
Epi-info 6.04d (21) y para el procesamiento de los algún medicamento.
datos se utilizó el software Stata 8.0 (22). Se rea- Prevalencia de VB: El 16% de las mujeres presentó
lizó un análisis univariado para describir cada una resultado positivo para la prueba de VB según los
de las variables del estudio utilizando medidas de criterios de Amsel (IC95%: 9,43%; 24,67%), en co-
tendencia central y variabilidad para las variables rrespondencia con el hallazgo según la prueba de
continuas y proporciones para las variables discre- Nugent, en la que el valor correspondió al 14,43%
tas. Se evaluó la validez del sistema de puntuación de 97 mujeres que fueron clasificadas (IC95%:
de Nugent comparándolo con el estándar de oro 8,12%; 23,02%). El frotis vaginal de 3 mujeres,
(Criterios de Amsel). Se realizó el análisis del pun- aplicando el sistema de Nugent fue declarado “no
taje de Nugent mediante la curva ROC para deter- concluyente”. Aquellas mujeres que pertenecen
minar el mejor punto de corte para el diagnóstico de a estrato 1 o 2 tuvieron 5,1 veces más riesgo de
vaginosis bacteriana en mujeres embarazadas. Se presentar VB que aquellas de estratos superiores
calcularon la sensibilidad, especificidad y valores (p<0,0247). Otros factores como el estado civil, el
predictivos del sistema de puntuación de Nugent de nivel de estudios, la ocupación, haber usado algu-
acuerdo con el mejor punto de corte obtenido en la na vez métodos anticonceptivos, las semanas de
curva ROC. Para todos los análisis se siguieron las gestación, haber tenido compañeros sexuales en el
recomendaciones de Chmura (19) para el muestreo último mes, haber presentado anteriormente algún
realizado. La reproducibilidad intraobservador e in- tipo de infección vaginal y estar tomando algún me-
terobservador del sistema de puntuación de Nugent dicamento al momento de la encuesta no se rela-
para el diagnóstico de vaginosis bacteriana en mu- cionaron con la presencia de VB.
jeres embarazadas se midió con el índice de Ka- Validez del sistema de puntuación de Nugent:
ppa. También se realizó un análisis para identificar Analizando la valoración de la prueba de Nugent
los factores de riesgo asociados a la VB. en su escala continua, que fluctúa entre 0 y 10, se
construyó la curva ROC para identificar los posibles
RESULTADOS valores de corte que mostraran diferentes niveles
de discriminación de la prueba, comparado con el
Descripción de la población: Las edades de las 100 resultado del estándar de oro. Se encontró un área
participantes fluctuaron entre 15 y 42 años, sien- bajo la curva de 97,54% (IC95%: 94,68%; 100%),
do el promedio de 25,6 años ± 6,2 años. El 62,6% con error estándar de 0,0146 (Figura 1). El mejor
pertenecía a estratos socioeconómicos 1 y 2, el punto de corte correspondió a 5 o más, y se usó
37,4% a estratos 3 y 4. El 82% era amas de casa, para calcular la sensibilidad, especificidad y valores
9% comerciante, 5% estudiante y 4% tenía trabajo predictivos que se muestran en la Tabla II.
de servicios. El promedio de semanas de gestación
fue de 22,8 ± 8,4 semanas (rango: 4 y 36 sema-
nas). El 49% tenía unión libre, el 34% casada, 16%
soltera y una divorciada. El nivel de educación era
56% secundaria, 18% primaria, 13% nivel técnico y
13% universitario.
En cuanto a los factores de riesgo para VB se
encontró que solo dos mujeres reportaron haber fu-
mado durante su embarazo, 2 y 3 cigarrillos al día
respectivamente. El 68% de las participantes había
usado alguna vez métodos anticonceptivos, siendo
las píldoras el de mayor uso. El 82% de las mujeres
dijo haber tenido un compañero sexual en el último
mes, 17% no tuvo y solo una mujer tuvo dos compa-
ñeros sexuales en el mismo tiempo. El antecedente
de infección vaginal fue reportado por el 19% de las Figura 1. Curva ROC del análisis del sistema de
participantes y las más frecuentes fueron vagino- puntuación de Nugent.
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Tabla II diagnóstico con el uso de la prueba de Nugent, las

SENSIBILIDAD, ESPECIFICIDAD Y VALORES pacientes se beneficiarían de la realización de un
PREDICTIVOS DEL SISTEMA DE PUNTUACIÓN examen más cómodo, puesto que no se requiere el
DE NUGENT uso de espéculo para obtener la muestra adecua-
da para la aplicación del sistema de puntuación de
Resultado Valor IC 95% Nugent.
La validez diagnóstica de una prueba puede
Sensibilidad 1,0000 0,7683;1,0000 variar dependiendo del método, el examinador, la
técnica usada y la prevalencia de la condición en la
Especificidad 0,9639 0,8979;0,9924 población (19). El sistema de puntuación de Nugent
es una prueba diagnóstica para la VB que ha sido
Valor predictivo positivo 0,8235 0,5656;0,9620 validada y utilizada como prueba de oro en otras
poblaciones (10,14,23-28). La decisión de imple-
Valor predictivo negativo 1,0000 0,9549;1,0000 mentar este sistema diagnóstico como prueba de
rutina en las mujeres embarazadas de nuestro país
debe ser sustentada en evidencia científica sobre
su utilidad en nuestra población.
Reproducibilidad del sistema de puntuación de Nu-
En este estudio utilizamos el análisis ROC para
gent: La reproducibilidad intraobservador reportó
determinar el mejor punto de corte del sistema de
porcentajes de concordancia de 97% y 84% para
puntuación de Nugent el cual correspondió a un va-
los evaluadores 1 y 2, que fueron quienes repitieron
lor de 5 o más qué es diferente al punto de corte tra-
la prueba de Nugent, con valores Kappa de 0,90 y
dicionalmente usado en otros estudios (10,14,23-
0,63 respectivamente (estadísticamente significati-
28). Sin embargo, la sensibilidad, especificidad y
vos). La reproducibilidad interobservador entre los
valores predictivos encontrados en este estudio
evaluadores 1 y 2, arrojó un 88% de acuerdos, con
fueron superiores a los reportados previamente en
valor Kappa de 0,68, y entre los evaluadores 1 y 3,
esos estudios.
los acuerdos fueron del 94% con valor Kappa de
0,82, mientras que entre los evaluadores 2 y 3, las
CONCLUSIÓN
concordancias correspondieron a un 89% con valor
Kappa de 0,72. Todos estos resultados fueron es-
Los resultados de este estudio indican que una
tadísticamente significativos (p<0,05).
vez estandarizada la prueba y se hace una adecua-
da capacitación de los evaluadores, el sistema de
DISCUSIÓN
puntuación de Nugent tiene buena validez, exce-
lente capacidad diagnóstica y altamente reproduci-
La VB es una infección ampliamente estudiada
ble para el diagnóstico de vaginosis bacteriana en
y es especialmente importante en las embarazadas
embarazadas colombianas.
debido a su asociación con complicaciones obs-
tétricas (2,3,6). Si bien las mujeres embarazadas
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