Ecología de la polinización de tres especies de Oenocarpus

(Arecaceae) simpátricas en la Amazonia Colombiana

Luis Alberto Núñez A.1,2, Carolina Isaza2 & Gloria Galeano2
1. Programa de Biología Universidad de La Salle, Colombia; [email protected]
2. Grupo de Investigación en Palmas Silvestres Neotropicales, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de
Colombia; [email protected], [email protected]

Recibido 20-I-2014. Corregido 10-X-2014. Aceptado 06-XI-2014.

Abstract: Pollination ecology of three sympatric species of Oenocarpus (Arecaceae) in the Colombian
Amazon. The understanding of pollination mechanisms is vital for developing management and conservation
actions of economically important species. In order to understand the pollination mechanisms of the promising
palms in the genus Oenocarpus (Arecaceae), we studied floral morphology and biology, of three sympatric
species in the Colombian Amazon: O. bataua, O. balickii and O. minor. During the period 2010-2012 we made
direct and continuous observations of inflorescences (visitors, pollinators, and reproductive success) of the three
species in every development phase. We determined the association of the palms with their floral visitors through
a complex or interaction network, whereas specificity or preference of the insects for each individual palm was
assessed through paired similarity analysis, similarity analysis (ANOSIM), and ordering analysis based on non-
metric multidimensional scaling (NMSD). The three species flowered throughout the year; their inflorescences
have long rachillae that hang close to each other from a short rachis, and they bear flowers in dyads or triads.
Inflorescences are protandrous, thermogenic; anthesis takes place during daytime but pollination is nocturnal.
We recorded 79 species of insects, mainly beetles, 33 of which visited O. balickii, 63 visited O. bataua, and
33 visited O. minor. Although they shared some visitors, their abundance during the pistillate phase, as well as
their pollen loads showed that only a few species of Curculionidae and Nitidulidae are the principal pollinators
of the three studied species. Differences in network structure between staminate and pistillate phases, as well
as difference in abundance found with the ANOSIM and NMSD similarity tests, suggest a high specificity of
pollinators, leading to reproductive isolation among the three species. Because all pollinating beetles were found
to develop their life cycles within the inflorescences, we hypothesize the occurrence of a specialized system
of mutual dependence between each of this three Oenocarpus species and their pollinators. This specialization
assures a year-round availability of the pollinators. Rev. Biol. Trop. 63 (1): 35-55. Epub 2015 March 01.

Key words: Coleoptera, fruitset, mutualism, tropical palms, reproductive biology.

El género Oenocarpus está conformado Todas las especies de Oenocarpus son

por nueve especies, distribuidas desde el sur palmas de gran importancia ecológica y eco-
de Centro América hasta el norte de Sur Amé- nómica (Balick, 1992; Bernal, Galeano, &
rica, con límite en su distribución al sur en Henderson, 1991; Henderson, 2002). En los
los bosques montanos de Bolivia (Henderson, ecosistemas donde se encuentran, los frutos son
Galeano, & Bernal, 1995). El centro de origen la base de la dieta de gran cantidad de especies
del género es el bosque amazónico y la mayor de vertebrados (Zona, & Henderson, 1989).
concentración de especies se encuentra en la Los frutos son ampliamente utilizados por
Amazonia Colombiana, donde se presentan varias etnias y grupos humanos para la elabo-
siete de las nueve especies del género (Galea- ración de bebidas con alto contenido proteico
no, & Bernal, 2010). a partir de la pulpa (Macía et al., 2011), de la

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cual también se extrae aceite de alta calidad salud de las poblaciones de plantas en su hábi-
(Balick, 1982). Aunque predomina el consumo tat natural (Vázquez, & Aizen, 2004).
doméstico, en varias poblaciones de la cuenca Por otro lado, el aprovechamiento de los
amazónica, los frutos de especies de Oenocar- frutos de especies de Oenocarpus se realiza, en
pus principalmente de O. bataua, O. minor y O. la mayoría de los casos, de manera destructiva,
bacaba son comercializados en los mercados derribando las palmas productivas, práctica
locales (Brokamp et al., 2011). que ha generado una disminución considerable
Los trabajos en biología reproductiva de de las poblaciones naturales. Dentro de las
palmas con potencial económico han aumenta- estrategias para evitar el deterioro de las pobla-
do en los últimos años (Barfod, Hagen, & Bor- ciones en su hábitat natural pero asegurando
chsenius, 2011; Fava, Covre, & Sigrist, 2011; un aprovechamiento sostenible, se destaca el
Núñez, & Carreño, 2013; Núñez, & Rojas, desarrollo de planes de manejo (Miranda, Mon-
2008); sin embargo, en la mayoría de los casos taño, Zenteno, Nina, & Mercado, 2008). En la
se han concentrado en una sola especie o varias formulación de dichos planes, especialmente
especies no emparentadas (e.g., Fava et al., para aquellas especies de palmas con potencial
2011; Núñez, Bernal, & Knudsen, 2005), y son económico por sus frutos, se debe conocer con
más pocos los trabajos que evalúan aspectos profundidad la biología reproductiva y polini-
reproductivos de especies simpátricas conge- zación, con el fin de asegurar una provisión del
néricas. Listabarth (1993) comparó la polini- recurso y de la regeneración poblacional.
zación de tres especies de Geonoma en Perú; Por todo lo anterior, el objetivo de este
Borchsenius (1993) comparó la polinización en trabajo fue comparar la ecología de la polini-
tres especies de Aiphanes en Ecuador; Ervik, zación de las palmas simpátricas Oenocarpus
Tollsten, & Knudsen (1999) la polinización balickii F. Kahn, O. bataua Mart. y O. minor
de tres especies de Phytelephas en Ecuador Mart., tres palmas útiles de los bosques de la
y Henderson, Pardini, Dos Santos Rebello, Amazonia Colombiana. Se pretendió responder
Vanin y Almeida (2000) la polinización de diez las siguientes preguntas: i. ¿Existen diferencias
especies de Bactris en la Amazonia brasilera. en la morfología y biología floral de estas espe-
En dichos estudios, los principales resultados cies de Oenocarpus?, ii. ¿Cuál es el mecanismo
indican asociación de polinizadores particula- de polinización en cada una de las especies?,
res a cada género de palmas; sin embargo no iii. ¿Cómo está organizado el ensamblaje de
especifican si se comparten los polinizadores visitantes florales, especialmente relacionado
entre las especies congenéricas evaluadas. con la especificidad, papel en la polinización
Los estudios de biología reproductiva de y posibilidad de transferencia intraespecífica
especies congenéricas que crecen en simpátria de polen?
son importantes porque permiten conocer las
estrategias de reproducción y los mecanis- MATERIALES Y MÉTODOS
mos de aislamiento reproductivo entre espe-
cies emparentadas (Briggs, & Walters, 1997), Área de estudio: Las observaciones de
ayudan avalidar los mecanismos involucrados campo se realizaron entre 2010-2012, durante
en la especiación simpátrica que lleva a la cuatro salidas de campo, con separación de 5-6
diversificación de plantas y sus polinizadores meses entre ellas (noviembre 2010, abril 2011,
(Herrera, 2005), permiten determinar el grado octubre 2011 y abril 2012), y con una duración
de asociación con visitantes florales y con de 8 a 12 días cada una. El estudio se realizó
ellola dependencia, especificidad, especializa- en la Estación Biológica El Zafire, ubicada a
ción e interferencia reproductiva a través de 80m de altitud, en el extremo sur de la Ama-
la competencia por polinizadores (Pellmyr, zonia colombiana, en el municipio de Leti-
2002), conocimientos que son fundamentales cia, Departamento de Amazonas (Coordenadas
para determinar el grado de vulnerabilidad y geográficas: 3°46’39” S - 70°18’09” W). La

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precipitación promedio anual es de 3 400mm, y femeninas por raquila, 4) número total de
con un período seco de junio a septiembre y flores por inflorescencia, y 5) tamaño de las
una estación lluviosa de octubre a mayo. La flores masculinas y femeninas.
temperatura promedio mensual es de 26ºC y la
humedad relativa promedio de 86%. La zona Fases florales y biología floral: En cada
presenta untipo de bosque muy Húmedo Tro- especiese registró el número de inflorescencias
pical y la mayor parte del área incluye bosques que produjo cada palma y se determinaron las
de tierra firme o de altura, que crecen sobre fases florales que ocurren en cada inflorescen-
una topografía de pendientes moderadas a altas cia; las variables tenidas en cuenta fueron: hora
y presentan grandes árboles, lianas y palmas de apertura de la yema, duración total de la flo-
(Galeano, Peñuela-Mora, & Núñez, 2013). ración en la inflorescencia, duración, dirección
y ritmo diario de antesis de los botones florales.
Especies de estudio En las flores se registró la hora de antesis, la
longevidad floral, la presencia de recompensas
Oenocarpus balickii: Es una palma mono- florales, la receptividad estigmática, la hora
caule de 6 a14m de alto, que crece en bosques de la presentación y viabilidad del polen y se
de tierra firme por debajo de 200m, en el midió la termogenésis. La receptividad estig-
Occidente de la Amazonia, desde Venezuela mática se evaluó mediante observación directa
hasta Perú. En Colombia sólo se presenta en el de exudados, pruebas de actividad enzimática
suroriente amazónico, entre los municipios de con Peróxido de Hidrógeno (Kearns, & Inou-
la Pedrera y Leticia (Galeano, & Bernal, 2010). ye, 1993) y test de colorimetría con Perex-Test
de Merck (Dafni, 1992). Para determinar la
Oenocarpus bataua: Es una palma viabilidad del polen se realizó una prueba de
monocaule de 7 a 20m de alto. Se encuentra colorimetría con Perex Test de Merck (Dafni,
ampliamente distribuida en todos bosques de 1992). Todas las pruebas se realizaron cada 12
tierras cálidas y húmedas de los países de la horas, durante ocho días en las flores masculi-
región tropical suramericana, desde el nivel del nas y durante toda la fase femenina en cada una
mar hasta poco más de 1 000m (Galeano, & de las tres especies de palmas. La termogénesis
Bernal, 2010). fue medida en cinco inflorescencias en fase
masculina y cinco en fase femenina de cada
Oenocarpus minor: Es una palma ces- palma, con termómetros digitales Cox Tech-
pitosa, con 3-10 tallos de hasta 17m de alto, nologies, Inc. Se introdujo el sensor de los ter-
ampliamente distribuida en el norte de Sur mómetros y registramos la temperatura interna
América (Venezuela, Ecuador, Perú, Brasil de la inflorescencia, la cual fue comparada con
y Bolivia) hasta Centro América (Panamá y la temperatura del ambiente medida de manera
Costa Rica). Crece en zonas húmedas a plufras- simultánea con otro termómetro.
coes desde el nivel del mar hasta poco más de
1 000m (Galeano, & Bernal, 2010; Henderson Visitantes florales: Debido a que las tres
et al., 1995). En Colombia se encuentra en casi especies estudiadas presentaron protandria, se
todos los bosques húmedos y cálidos del país. evaluó la composición, riqueza, grado de inte-
racción de los visitantes y rol en la poliniza-
Morfología floral: En 20 inflorescen- ciónen cada fase (i.e., masculina y femenina)
cias de O. bataua, 10 inflorescencias de O. para cada especie. Para conocer los grupos de
balickii y en 15 de O. minorse evaluó la insectos que visitan las inflorescencias de las
morfología de las inflorescencias utilizando especies de Oenocarpus, se realizaron colectas
las siguientes variables: 1) altura de la inflo- en 11 diferentes inflorescencias de O. bataua
rescencia, 2) número de raquilas por inflo- (6 en fase masculina y 5 en fase femenina),
rescencia, 3) número de flores masculinas 10 inflorescencias de O. balickii (5 por cada

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fase) y 11 de O. minor (6 en fase masculina y insectos visitantes (V), tanto para la fase mas-
5 en fase femenina). Cada una de las inflores- culina (Vm) y la fase femenina (Vf), como para
cencias fue embolsada, y con fuertes sacudidas los polinizadores (P*Vp). En las matrices, la
se logró que los insectos cayeran dentro de la interacción se representa con 1 cuando ocurre
bolsa. Este procedimiento se repitió de manera y 0 cuando es ausente. Para cada matriz se cal-
consecutiva durante los tres primeros días de la cularon los principales parámetros cualitativos
floración en cada inflorescencia, período donde y cuantitativos de la red (estructura de la red,
se presentó la mayor actividad de los visitantes ensamblaje, grado de anidamiento, conectancia
en cada fase. La abundancia relativa de cada y grado de asociación). Los parámetros fueron
insecto visitante se calculó como la suma de calculados con las librerías Bipartite, Vegan y
cada colecta durante los tres días. Cada insecto Network (Dormann, Frund, Blutgeb, & Gruber,
visitante fue montado, etiquetado, fotografiado 2009) con software R (ver. 2.11.1, R Develop-
y evaluada su presencia en cada palma. La iden- ment CoreTeam 2010).
tificación se realizó hasta el nivel taxonómico
posible y algunos insectos fueron enviados a Especificidad: La especificidad o prefe-
especialistas para su identificación o confir- rencia de los insectos por cada palma se evaluó
mación. Se generó una colección de referencia con un análisis de similaridad pareada, un aná-
que se depositó en la colección entomológica lisis de similitudes (ANOSIM) y un análisis de
del Instituto de Ciencias Naturales (ICN) de la ordenamiento con la técnica de escalamiento
Universidad Nacional de Colombia, en Bogotá. multidimensional no métrico (NMSD) (Cox &
Cox, 2001).Cada análisis se realizó para cada
Definición de polinizadores: El papel fase y para los insectos definidos como polini-
de cada visitante en la polinización de las tres zadores. El análisis de similaridad pareada se
especies de Oenocarpus, se determinó a partir realizó a partir de datos de presencia-ausencia
de un análisis de cantidad (abundancias) de de cada visitante y como resultado se generó
insectos que llegaron a las flores en fase feme- una matriz pareada que indica el valor del
nina y cantidad de polen transportado en el índice de similaridad entre cada par de espe-
cuerpo de cada insecto. Siguiendo la metodolo- cies. Los valores cercanos a 0 indicaron baja
gía de Núñez et al. (2005), la calidad en la poli- similaridad en composición de visitantes y
nización se evaluó a partir del conteo de cargas los cercanos a 1 dan prueba de que las palmas
polínicas de una muestra de 10 individuos de comparadas comparten sus visitantes florales.
cada especie de insecto que llegó durante la Para el análisis de similitudes (ANOSIM)
fase femenina. La presencia de polen heteroes- y el escalamiento multidimensional no métrico
pecífico en el cuerpo de los insectos se compro- (NMSD) se construyeron matrices a partir de
bó comparando el tipo de polen encontrado con las abundancias relativas de cada visitante.
una muestra de polen previamente colectado en La prueba (NMSD) generó una figura en dos
flores de cada una de las tres palmas. dimensiones que agrupa o separa las especies
de acuerdo al grado de similaridad. El ANO-
Grado de asociación de visitantes flora- SIM es una prueba de similitud no paramétrica
les: Para determinar la asociación interespecífi- de una vía que define si hay diferencias sig-
ca de los insectos visitantes con las tres palmas nificativas de los visitantes entre las palmas,
se utilizó una red compleja o red de interacción. en términos de abundancia de las especies de
La red permite conocer la fuerza de la asocia- visitantes. La prueba ANOSIM produce un
ción (número de enlaces), la estructura, diná- estadístico R, que es una medida absoluta de
mica y función de la comunidad de visitantes distancia o similaridad entre las palmas. Los
asociados con las inflorescencias (Guimarães valores cercanos a 1 indican baja similitud
et al., 2007). Construimos una matriz cualita- entre los visitantes por fase, mientras que los
tiva (P*Vm, P*Vf) entre las palmas (P) y los valores cercanos a 0 indicaron alta similitud

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entre los visitantes por fase entre las especies En las tres especies estudiadas las inflo-
(Hammer, Harper, & Ryan, 2001). Como resul- rescencias consisten de un raquis corto y resis-
tado se muestra el valor de R para cada caso: tente, del cual penden raquilas o ramas simples
para fase masculina Rm, para fase femenina insertadas lateral y adaxialmente (Fig. 1A, Fig.
Rf, y para insectos con cargas polínicas Rp. La 1B y Fig. 1C). La distribución de flores en
similaridad pareada, el ANOSIM y el NMSD las raquilas se presenta en tríadas en la parte
se realizaron con el programa PAST® (Clarke, proximal, y en díadas hacia la parte apical de
& Gorley, 2001). la raquila. Cada tríada está conformada por
una flor central femenina y dos laterales mas-
Éxito reproductivo: Comparamosel éxito culinas, mientras las díadas están conformadas
reproductivode cada palma a través de la rela- por dos flores masculinas (Fig. 1D, Fig. 1E y
ción: total de flores producidas por inflorescen- Fig. 1F). La cantidad de tríadas es diferente en
cia y la cantidad de frutos que se desarrollan y cada palma: en O. bataua y O. minor se pueden
maduran. Se cortaron 10 infrutescencias con encontrar hasta la parte media de la raquila,
frutos maduros por cada especie de palma y se mientras que en O. balickii se pueden extender
contó el número total de frutos que produjo cada a toda la raquila; también es frecuente observar
infrutescencia. En las mismas infrutescencias algunas raquilas con pocas tríadas y con predo-
se contaron todas las cicatrices de flores y con minio de díadas a lo largo de la raquila. Oca-
ello se estableció el número total de flores for- sionalmente, O. minor presentó inflorescencias
madas por raquila y por inflorescencia. El éxito con flores exclusivamente masculinas.
reproductivo se calculó como el porcentaje de
frutos producidos según la fórmula propuesta Fases florales y biología floral: En cada
por Dafni (1992): total de frutos formados/total una de las visitas a las poblaciones fue posible
de flores producidas*100. Las flores que no se encontrar yemas, flores y frutos en diferentes
estados de desarrollo en las tres especies, lo
desarrollaron en frutos se denominaron abortos
que sugiere floración continua en las tres pal-
y la tasa de abortos en cada especie se obtuvode
mas. El número de inflorescencias que produce
la diferencia entre el total de flores producidas
cada individuo varió entre especies: O. bataua
y el total de frutos formados.
produjo entre 1-2, O. balickii entre 1-3 y 1-5 en
O. minor. El desarrollo de las inflorescencias
RESULTADOS parece ser consecutivo, debido a la presencia,
en un mismo individuo, de infrutescencias en
Morfología floral: Las palmas considera- diferente grado de desarrollo de sus frutos; no
das en este estudio son similares en la morfo- obstante, en O. minor se puede presentar desa-
logía de sus inflorescencias (Fig. 1A, Fig. 1B rrollo simultáneo de inflorescencias debido a su
y Fig. 1C), y se ubican en el mismo estrato del hábito cespitoso.
bosque desde 2.7 a 15m. Los aspectos repro- Una vez se ha completado el desarrollo
ductivos diferenciables entre las tres palmas se de cada inflorescencia, la bráctea peduncular
presentan en el cuadro 1. Las inflorescencias que la envuelve abre, cae, deja expuestas las
tienen la forma de una cola de caballo, son de raquilas, e inicia el ciclo reproductivo en el
un color crema al inicio de la antesis; se vuel- que se presentan cinco etapas, morfológica y
ven pardas después de la apertura de la bráctea funcionalmente diferenciables, pero son simi-
peduncular y luego de la fecundación de sus lares en las tres especies de Oenocarpus estu-
flores adquieren una coloración amarillo ocre. diadas: 1. Apertura y liberación de la bráctea
Aunque a nivel de la inflorescencia las tres que recubre la inflorescencia; se exponen los
especies tienen la misma configuración estruc- botones de las díadas y tríadas e inmediata-
tural, hay diferencias de tamaño, forma y color mente algunas flores masculinas inician la
de los botones florales (Fig. 1). antesis. 2. Antesis de las flores masculinas; hay

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Fig. 1. Aspectos de las inflorescencias y raquilas de tres especies de Oenocarpus. A y D. O. balickii, B y E. O. bataua, y
C y F. O. minor.
Fig. 1. Aspects of the inflorescences and rachillae of three Oenocarpus species. A, D. O. balickii, B, E. O. bataua and C,
F. O. minor.

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 CUADRO 1
Caracteres reproductivos de las especies de Oenocarpus en la Amazonia colombiana.
Se presenta el promedio ± desviación estandar yel tamaño de la muestra en paréntesis

TABLE 1
Reproductive characteres of the Oenocarpus species in the Colombian Amazon.
The mean, standard deviation and sample size in parentheses

Carácter O. balickii O. bataua O. minor

Altura de inflorescencia (m) 11.4 ± 3.2 (10) 13.6 ± 2.2 (20) 9.8 ± 2.2 (15)
Inflorescencias/individuo 2 ± 1 (17) 1 ± 1 (25) 4 ± 1 (15)
Longitud raquilas (cm) 54.4 ± 5.2 (100) 95 ± 8.2 (100) 56.2 ± 7.2 (100)
Raquilas/inflorescencia 91 ± 15 (100) 195 ± 37 (100) 93 ± 27 (100)
Flores masculinas/raquila 299 ± 61 (100) 379 ± 54 (100) 343 ± 68 (100)
Flores femeninas/raquila 44 ± 37 (100) 48 ± 25 (100) 44 ± 17 (100)
Flores masculina/inflorescencia 27 209 ± 9 609 (10) 73 905 ± 609 (10) 31 899 ± 2 609 (10)
Flores femenina/inflorescencia 4 004 ± 501 (10) 9 360 ± 1 501 (10) 4 092 ± 1 501 (10)
Éxito reproductivo: Total frutos/ 45 21 21
total flores formadas (%)
Aborto: Total frutos/total flores 55 79 79
formadas (%)

exposición de anteras y liberación de polen y casos, la fase masculina fue la más larga y la
a las pocas horas caen las flores masculinas que presentó mayor variación entre especies.
en antesis. 3. Fase inactiva, que ocurre cuando La fase masculina se extendió hasta por 15
ya han caído todas las flores masculinas, y en días en O. bataua, 14 días en O. balickii y 9-10
cada raquila tan sólo quedan los botones de las en O. minor. Luego de la fase masculina, las
flores femeninas. 4. Desarrollo y antesis de las inflorescencias pasaron por una fase inactiva
flores femeninas, donde los estigmas emergen que tardó entre 5 a 8 días en todas las especies,
completamente; el color blanco y la presencia en donde los botones de las flores femeninas
de una sustancia hialina sobre la superficie completaron su desarrollo. La fase femenina
de los estigmas son prueba de su viabilidad; fue la etapa final del ciclo reproductivo en cada
es en esta fase cuando ocurre la polinización, inflorescencia; tardó entre 1 a 4 días en las tres
y 5. Desarrollo de frutos, que se produce con especies, pero fue durante el primero y segundo
el crecimiento del ovario, luego de la fertili- día cuando se presentó el mayor número de
zación; con el paso de los días toma la forma flores con los estigmas receptivos.
característica del fruto de cada especie, y luego La biología floral de las tres especies
de 8 a 12 meses los frutos maduran y se inicia siguió un mismo patrón: fueron protandras,
su caída de la infrutescencia o la remoción por termogénicas, y liberaron aroma perceptible y
parte de animales. diferenciable entre especies. Las inflorescen-
Aunque las inflorescencias de las tres cias en fase masculina proporcionaron gran
especies presentan modelo similar de flora- cantidad de polen como recompensa, mientras
ción, con una fase inicial masculina, una fase que las femeninas no produjeron ningún tipo
intermedia inactiva y la fase final femenina, de recompensa. Los eventos que ocurrieron
en cada especie varió el tiempo en el que per- durante el ciclo floral y que fueron comunes en
manecieron funcionales. Las inflorescencias las tres especies son: la bráctea peduncular abre
de O. bataua fueron funcionales durante 30-32 a lo largo del día y deja expuestos los botones
días, las de O. balickii entre 23-25 días y las florales. Un primer grupo de flores masculinas
de O. minor entre 25-27 días. En todos los inician antesis al final de la tarde del primer

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día y entre 8-12 horas después dejan de ser hasta por dos días. En todas las especies, las
funcionales y caen. En la tarde del siguiente flores femeninas presentaron una etapa de pre-
día un nuevo grupo de flores masculinas entra antesis en la cual los estigmas emergieron com-
en antesis; y así cada día hasta terminar la fase, pletamente justo antes de entrar en antesis (Fig.
nuevas flores abren y caen de la inflorescen- 2C). Sin embargo, en algunas flores dentro de
cia. La presencia de fuerte aroma siempre fue cada inflorescencia los estigmas no emergie-
notoria cuando las flores estuvieron en antesis ron, no completaron su desarrollo o entraron en
y coincidió con el aumento de la temperatura antesis cuando ya había pasado la polinización
interna de las inflorescencias que alcanzó en de la mayoría de las flores de la inflorescen-
promedio 4°C±2(DE, n=5) por encima de cia. Estas flores asincrónicas abortaron en los
la temperatura ambiente en fase femenina y días siguientes.
5.2°C±1.3(DE, n=5) en fase masculina en
O. bataua; 7°C±1(DE, n=5) por encima de Visitantes: Se registraron 79 especies de
la temperatura ambiente en fase femenina y insectos, de las cuales 33 especies visitaron O.
6.2°C±1.3 (DE, n=5) en fase masculina en O. balickii, 63 visitaron a O. bataua y 33 especies
minor; y 5.5°C±2.3 (DE, n=5) por encima de visitaron a O. minor. El orden Coleoptera fue
la temperatura ambiente en fase femenina y el más diverso con 45 especies, seguido de
4.8°C±1.7(DE, n=5) en fase masculina en O. Himenoptera con 22 especies, Diptera con
balickii. La viabilidad polínica se mantuvo seis especies, Heteroptera con cinco especies
constante a lo largo de la fase masculina: se y una especie de Dermaptera. Las familias con
presentaron porcentajes de viabilidad entre 65 el mayor número de especies fueron: Curcu-
y 80% en O. bataua, 48-78% en O. balickii, y lionidae (25 spp.), Chrysomelidae (7 spp.),
68-80% en O. minor. Por su parte, la exposi- Staphylinidae (5 spp.), Scarabaeideae (4 spp.)
ción de los estigmas ocurrió a lo largo del día y Nitidulidae (3 spp.) (Cuadro 2). Las abejas
y según las pruebas con peróxido de hidrógeno sociales (Hymenoptera: Meliponinae), presen-
y test de colorimetría, pueden durar receptivos taron 10 especies.

CUADRO 2
Insectos visitantes de las inflorescencias de Oenocarpus balickii, O. bataua y O. minor en
la Amazonia colombiana. Abundancia promedio y carga de polen promedio de individuos

TABLE 2
List of inflorescence visitors of Oenocarpus balickii, O. bataua and O. minor in the Colombian Amazon.
Average abundance/pollen load

Nº ORDEN/FAMILIA/Géneros/especie O. balickii O. bataua O. minor

COLEOPTERA
CURCULIONIDAE
Derelomini
1 Anchylorhynchus tricarinatus 0 356/125 0
2 Anchylorhynchus bicarinatus 0 0 245/145
3 Anchylorhynchus sp. 1 423/246 0 0
4 Phyllotrox sp. 35 152/87 0 0
5 Phyllotrox sp. 36 0 125/83 0
6 Phyllotrox sp. 37 15/25 32/45 142/44
7 Phyllotrox sp. 38 0 21/125 0
8 Phytotribus sp. 1 19/56 0 0
9 Phytotribus sp. 2 0 4/21 0
10 Terires sp. 1 0 32/NP 23/NP
11 Terires sp. 3 6/NP 15/234 9

42 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015
 CUADRO 2 (Continuación) / TABLE 2 (Continued)
Nº ORDEN/FAMILIA/Géneros/especie O. balickii O. bataua O. minor
12 Derelomus sp. 1 0 1/NP 0
13 Andranthobius sp. 2 0 0 54/NP
14 Acalyptinae Gen. 2 sp. 1 12/NP 193/NP 24/23
15 Perelleschus sp. 1 0 37/87 0
16 Perelleschus sp. 2 0 54/43 5/NP
Baridinae
17 Baridinae Gen. 1, sp. 1 0 21/21 24/109
18 Baridinae Gen. 4, sp. 1 0 543/234 0
19 Baridinae Gen. 4, sp. 2 124/543 79/12 128/112
20 Hustachea sp. 1 0 54/NP 0
21 Bondariella sp. 1 0 4/NP 0
22 Limnonotus sp. 1 264/543 6/NP 0
Molytinae
23 Homalinotus histrix 0 4/NP 2/NP
24 Odontoderes sp. 1 0 4/NP 2/NP
Rhynchophorinae
25 Metamasius hemipterus sericeus 3/NP 5/NP 0
NITIDULIDAE
26 Mystrops salazari 123/234 359/145 146/124
27 Mystrops sp. 2 0 54/54 0
28 Gen. 2 sp. 1 12/NP 23/NP 9/NP
STAPHYLINIDAE
Aleocharinae
29 Amazoncharis sp. 1 0 23/NP 0
30 Aleochara sp. 1 23/NP 154/NP 25/NP
31 Staphylininae
32 Xanthopygus sp. 1 32/NP 46/NP 12/NP
33 Aleochara sp. 1 4/NP 0 0
34 Philonthus sp. 2 12/NP 26/NP 13NP
CHRYSOMELIDAE
Alticinae
35 Longitarsus sp. 1 0 12NP 6/NP
36 Longitarsus sp. 2 5/NP 7/NP 4/NP
37 Gen. 2, sp. 1 0 4/NP 2/NP
Galerucinae
38 Monolepta sp. 1 5/NP 12/NP 5/NP
39 Monolepta sp. 2 0 8/NP 0
40 Gen. 2, sp. 1 0 4/NP 0
41 Gen. 2, sp. 2 0 7/NP 0
SCARABAEIDAE
Dynastinae
42 Cyclocephala discolor 0 12/NP 0
43 Cyclocephala amazona 9/NP 0 0
44 Cyclocephala stictica 0 14/NP 0
45 Cyclocephala guianae-endrodi 0 10/NP 0
DERMAPTERA
46 sp. 1 0 18/NP 0
HYMENOPTERA

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015 43
 CUADRO 2 (Continuación) / TABLE 2 (Continued)
Nº ORDEN/FAMILIA/Géneros/especie O. balickii O. bataua O. minor
Meliponinae
47 Oxytrigona sp. 1 12/456 23/348 0
48 Partamona sp. 1 0 0 23/NP
49 Partamona sp. 2 0 0 15/NP
50 Plebeia aff. timida 0 18/NP 0
51 Plebeia sp. 1 5/NP 12/NP 15/NP
52 Plebeia sp. 2 0 5/NP 12/NP
53 Plebeia sp. 3 8/NP 0 10/NP
54 Trigonisca sp. 1 3/NP 0 3/NP
55 Trigonisca sp. 2 0 9/NP 0
HALICTIDAE
56 Habralictus sp. 1 0 9/NP 0
57 Lasioglossum sp. 1 3/NP 0 0
FORMICIDAE
58 Ectatamma tuberculatum 0 3/NP 0
59 Camponotus sp. 1 0 3/NP 0
60 Pseudomyrmex sp. 1 2 3/NP 0
61 Pseudomyrmex sp. 2 0 3/NP 0
62 Indeterminada sp. 1 23/NP 0 0
BRACONIDAE
63 Bracon sp. 1 0 3/NP 0
64 Triaspis sp. 1 0 13/NP 5/NP
ICHNEUMONOIDAE
65 sp. 1 0 8/NP 0
FIGITIDAE 0 3/NP 0
66 sp. 1 0 8/NP 0
VESPIDAE
67 Protopolybia sp. 1 0 3/NP 0
68 Polybia sp. 1 3/NP 0 0
DIPTERA
DROSOPHILIDAE 26/NP 54/NP 12/NP
69 Drosophila sp. 1 26/NP 54/NP 12/NP
70 Drosophila sp. 2 1/NP 0 8/NP
71 Syrphidae sp. 1 0 3/NP 0
72 Syrphidae sp. 2 0 2/NP 0
73 Indeterminada sp. 1 2/NP 0 0
74 Indeterminada sp. 2 0 5/NP 0
HETEROPTERA
ANTHOCORIDAE
75 Xylocaris sp. 1 3/NP 4/NP 6/NP
76 Gen. 2 sp. 1 0 6/NP 0
MIRIDAE
77 sp. 1 5/NP 10/NP 7/NP
78 sp. 2 2/NP 0 5/NP
THAUMASTOCORIDAE
79 Discocoris drakei 56//NP 79/NP 125/NP

NP= Insectos sin polen; 0 = ausencia de visita del insecto.

NP= No pollen presence on insect body; 0 = Not insects visitation.

44 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015
 El patrón de abundancia de los visitantes las inflorescencias les proporcionaron grandes
florales en fase masculina y femenina en cada cantidades de polen; luego de consumirlo bus-
palma se caracterizó por tener pocas especies caron pareja y copularon, para posteriormente
abundantes, mientras la gran mayoría de las dirigirse a un sitio ideal para ovipositar como
especies tuvieron pocos individuos (Cuadro puede ser el pedúnculo de la inflorescencia,
2). Una inflorescencia de O. balickii a lo largo la bráctea peduncular, las raquilas, las flores
de su fase masculina fue visitada en promedio masculinas y femeninas, y los frutos que ini-
por 3 390 (±1 237 DE, n=5) insectos; una de cian su desarrollo. Las larvas que se desarro-
O. bataua fue visitada en promedio por 7 644 llaron después de la oviposición continuaron
(±2 356 DE, n=6) insectos, y una de O. minor ocultas, y completaron su ciclo de vida en las
por 3 327 (±563 DE, n=6) insectos. El número estructuras de la palma; pocos meses después
de insectos que visitaron las inflorescencias en emergen los adultos, que guiados por el aroma
fase femenina fue menor en todas las especies. floral buscan otra inflorescencia para iniciar el
Generalmente, fueron los mismos visitantes ciclo nuevamente.
abundantes de la fase masculina, y no se encon-
tró un visitante exclusivo de la fase femenina. Red de interacción: Los principales índi-
Una inflorescencia a lo largo de la fase femeni- ces cualitativos y cuantitativos de la red de
na de O. balickii fue visitada en promedio por 1 interacción (PxV) entre palmas (P) y visitantes
130 (±437 DE, n=5) insectos; una de O. bataua florales (V) se resumen en el cuadro 3. La
en promedio por 2 548 (±1 436 DE, n=5) insec- inflorescencia de cada palma en fase masculina
tos, y una de O. minor por 1 109 (±425 DE, fue visitada en promedio por 24 especies de
n=5) insectos. insectos y en fase femenina por 8 especies, de
La hora de llegada de la mayoría de visi- los cuales tan sólo cuatro especies (principal-
tantes florales en fase masculina y femenina mente coleópteros), transportaron polen en sus
fue crepuscular a nocturna (18:30 a 20:00 cuerpos (Fig. 2). La topología de la red es dife-
horas) y coincidió con el ritmo de apertura rencial entre fases de cada palma. La diversi-
de los botones florales, la termogénesis y la dad, el número de enlacesy el número medio de
liberación del aroma floral. A medida que las interacciones por inflorescencia disminuyeron
flores entraban en antesis, una nube de visi- en la fase femenina y en los insectos cargados
tantes accedía a ellas. Esto se repetía día tras con polen, con respecto a la fase masculina
día en la medida que abrieran nuevas flores (Fig. 2, Cuadro 3).
y a lo largo de todos los días que durara la Pocas especies de insectos fueron com-
fase masculina. En fase femenina los insectos partidos por todas las palmas ya que de las 79
llegaban solamente el primero y segundo día; especies de visitantes registrados y una matriz
igualmente llegaban a la flor en una nube pero (PxV) máxima posible de 237 enlaces, se regis-
rápidamente la abandonaban, por lo que fre- traron tan sólo 133 enlaces en fase masculina,
cuentemente la inflorescencia en fase femenina 48 en fase femenina y 28 con polinizadores, lo
no presentaba actividad significativa de visitan- que indica que los insectos tienen preferencias
tes. Algunos visitantes, principalmente abejas, por una palma en particular y la mayoría de
llegaban a las inflorescencias en fase masculina visitantes no acceden a las flores de las otras
durante el día. tres palmas congenéricas, por lo cual los enla-
El comportamiento de los visitantes y ces posibles no se completan. La preferencia
polinizadores en las inflorescencias inició con de cada insecto por una palma en particular se
la llegada de los insectos a las flores en fase confirma con el bajo valor en el número medio
masculina en busca de polen, de pareja y de de interacciones por polinizador, que fue de
lugares para ovipositar. Durante los días que tan sólo 1.0 en fase masculina y 0.89 en fase
duró la fase masculina y de manera constante, femenina (Cuadro 3).

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015 45
 CUADRO 3
Índices de la Red Bipartita

TABLE 3
Network bipartite Indexes

Masculina (M) Femenina (F) Polen (P)

Número de especies de insectos visitantes (V) 79 30 19
Número de especies de palmas (P) 3 3 3
Riqueza de especies 82 33 22
Tamaño de la Matriz (P*V) 237 90 57
Número total de interacciones registradas 133 48 28
ÍNDICES CUALITATIVOS (Presencia / Ausencia de interacciones)
Número medio de interacciones por inflorescencia 24.6 8.3 4
Número medio de interacciones por polinizador 1.0 0.89 0.742
Conectancia 0.5 0.5 0.4
C-score Insectos 0.42 0.674 0.538
C-score Palmas 0.4 0.3 0.3
Grado de anidamiento 25.0 27.7 32.1
Peso de Anidamiento 0.4 0.2 0.2
ÍNDICES CUANTITATIVOS
Indice de diversidad interacciones (Shannon) 3.68 2.97 2.82
Indice de equitatividad interacciones (Shannon) 0.67 0.66 0.69
Indice de equitatividad interacciones (Alatalo) 0.51 0.69 0.72
H2 (nivel de la especialización de la red) 0.5 0.6 0.4
Fuerza de interacción asimétrica 0.53 0.53 0.56

Fase masculina (M), fase femenina (F) y capacidad de transporte de polen (P) de tres especies de Oenocarpus en la
Amazonia colombiana.
Male phase (M).Female phase (F) and Pollen carrying capacity (P) of three species of Oenocarpus in the Colombian
Amazon.

Especificidad: Los resultados de especi- Los análisis de similitudes (ANOSIM)

ficidad son consecuentes con las preferencias y el análisis de ordenamiento con la técnica
encontradas en el anterior análisis de la red. de escalamiento multidimensional no métrico
Las tres especies de palmas comparten pocas (NMSD) con los que se exploró la similaridad
especies entre sí. Los valores más bajos de a partir de la abundancia, permiten pensar en
similaridad en la composición en fase mascu- la preferencia y, por lo tanto, la especificidad
lina se presenta entre O. bataua y O. balickii de los visitantes por cada palma. Aunque
con el 21% y entre O. bataua y O. minor con algunas de las especies se comparten, en cada
el 23% de especies compartidas; las palmas fase la abundancia de los visitantes en cada
que compartieron mayor número de visitantes palma determina el grado de asociación y por
fueron O. balickii y O. minor con el 51% de lo tanto de preferencia. La prueba ANOSIM
especies compartidas. En fase femenina, cerca indicó diferencias estadísticas significativas en
de la mitad de las especies fueron compartidas la similaridad de visitantes en fase masculina
entre palmas ya que los valores de similaridad Rm=0.756 (p=0.005), fase femenina Rf=0.861
oscilaron entre 45 y 57%. Sin embargo, con (p=0.005) y con los insectos polinizadores
respecto a las especies que llegaron cargadas de Rp=0.811 (p=0.005). De igual manera, el orde-
polen y lo depositaron en las flores femeninas namiento diferencial de las especies en la
se compartió entre el 38 y 53%. gráfica (NMSD) mostró una clara separación

46 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015
 A Fase masculina B Fase femenina C Fase polinizadores
P V P V P V
Sp 48
Sp 8 Sp 8
Sp 3
Sp 4
Sp 8
Sp 3
O. balickii Sp 4
Sp 3
O. balickii O. balickii Sp 27
Sp 4
Sp 75
Sp 56
Sp 67 Sp 12 Sp 52
Sp 27
Sp 82 Sp 54

Sp 2
Sp 22 Sp 16
Sp 15
Sp 54
Sp 15
Sp 53
Sp 67
Sp 22
Sp 2
Sp 2
Sp 78 O. minor
O. minor Sp 41
Sp 15
Sp 56
Sp 30 Sp 27
Sp 37 O. minor
Sp 37
Sp 80
Sp 34
Sp 39
Sp 12
Sp 43
Sp 74 Sp 32

Sp 32
Sp 32

Sp 52
Sp 6
Sp 20
Sp 10 Sp 10
Sp 42 Sp 40
Sp 39
Sp 36 Sp 74

Sp 16 Sp 16
Sp 22
O. bataua Sp 18
Sp 45
Sp 25
Sp 17 Sp 36
Sp 61
Sp 76 Sp 18
Sp 33 O. bataua Sp 33 O. bataua
Sp 23 Sp 55
Sp 35 Sp 17
Sp 47
Sp 26
Sp 55 Sp 1
Sp 51
Sp 1
Sp 5
Sp 25
Sp 21 Sp 76 Sp 53
Sp 33

Sp 21
Sp 18
Sp 1
Sp 23
Sp 23
Sp 5
Sp 71 Sp 17
Sp 7

Fig. 2. Red bipartita para tres especies de Oenocarpus en la Amazonia colombiana. Las especies de palmas e insectos
se representan por rectángulos y la interacción se representa por una línea que las conecta. A. Red de interacción en fase
masculina, B. Red de interacción en fase femenina. C. Red de interacción de visitantes polinizadores (con cargas polínicas
en su cuerpo).
Fig. 2. Bipartite networks of three Oenocarpus species in the Colombian Amazon. Palms and insects are represented by
rectangles and the interaction is represented by a line connecting them. A. Network in male phase, B. Network in female
phase. C. Network in pollinators (with pollen in their bodies).

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015 47
 A B
0.24 0.24 O. balickii
O. balickii
0.16 0.16

0.08 O. bataua 0.08

Coordinate 2

Coordinate 2
O. minor
-0.48 -0.32 -0.16 0.16 0.32 0.48 -0.48 -0.36 -0.24 0.12 0.12 0.24 0.36

-0.08 -0.08

O. bataua
-0.16 -0.16 O. minor

-0.24 -0.24

Coordinate 1 Coordinate 1

Fig. 3. Escalamiento Multidimensional No Métrico

C (NMSD) de los insectos visitantes de tres especies de
0.24
Oenocarpus en la Amazonia colombiana. A. Inflorescencia
en fase masculina, B. inflorescencia en fase femenina, C.
0.16 O. balickii Inflorescencia con polinizadores
Fig. 3. Nonmetric Multidimensional Scaling (NMSD)
of visitors of three Oenocarpus speciesin the Colombian
0.08
Amazon. A. Inflorescence in male phase, B. Inflorescence
Coordinate 2

in female phase, C. Inflorescence with pollinators.

O. minor
-0.48 -0.32 -0.16 0.16 0.32 0.48

-0.08
O. bataua actividad y asociación en las fases masculinas
-0.16 de cada palma (Fig. 2). La mitad de los insectos
que visitaron la fase masculina, lo hacieron en
-0.24 fase femenina, y de los insectos que llegaron
en fase femenina tan sólo 19 especies llegaron
Coordinate 1
cargadas con polen (Fig. 2). Las especies de
visitantes que llegaron en fase femenina car-
gados de polen fueron coleópteros, principal-
de los visitantes de cada palma (Fig. 3), lo que mente curculiónidos de los géneros Derelomus,
da prueba de la baja similaridad y preferen- Phyllotrox, Anchyllorhynchus, Andranthobius,
cias de los visitantes por su palma hospedera Terires y varias especies de Baridinae; Niti-
respectiva. dúlidos del género Mystrops (Nitidulidae:
Coleoptera) y ocasionalmente abejas del géne-
Definición de polinizadores: Pocas espe- ro Oxytrigona (Apidae: Himenoptera) (Cuadro
cies participaron en la polinización de las tres 2). Aunque los géneros a los que pertenecen
especies de palmas; la mayoría de los visitantes los insectos cargados de polen fueron comunes,
florales no participaron (NP) en la transferencia cada palma fue visitada y polinizada por espe-
de polen desde la fase masculina a la femenina cies de coleópteros diferentes (Fig. 4). En cada
(Cuadro 2); la mayoría de insectos centraron su palma se pueden encontrar varios polinizadores

48 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015
pero cada uno presenta un papel diferencial en n=10) flores femeninas, de las cuales tan sólo
la polinización (Fig. 4). 24.2% se convirtieron en frutos; y O. Minor
produjo en promedio 3 623 (±1296 DE, n=10)
Éxito reproductivo: Las inflorescencias flores femeninas por inflorescencia, de las cua-
de las especies de Oenocarpus siguieron un les tan sólo 25% se convirtieron en frutos.
mismo patrón: presentaron alta producción
de flores femeninas, pero un número bajo de DISCUSIÓN
flores completaron su ciclo y llegaron a con-
vertirse en frutos maduros para ser dispersados; Los resultados indican que las tres espe-
las restantes fueron abortadas o murieron a lo cies de Oenocarpusque crecen simpátricas en
largo del ciclo reproductivo. Una inflorescen- la Amazonia colombiana presentan un patrón
cia de O. balickii produjo en promedio 4 105 reproductivo similar: al parecer producen inflo-
(±1234DE, n=10) flores femeninas, de las cua- rescencias a lo largo del año, las inflorescencias
les tan sólo 43% se convirtieron en frutos; O. son iguales en su plan estructural, presen-
Bataua produjó en promedio 5 736 (±1495DE, tan semejanza en las fases reproductivas, la

1
1

2 2

3 3

A B
4 4

Fig. 4. Coleópteros polinizadores de especies de

Oenocarpus. A. Oenocarpus balickii, B. O. bataua y C. O.
minor. Polinizadores indicados como: A1. Anchylorhynchus
sp.1, A2. Limnonotus sp.1., A3. Phyllotrox sp.35 y A4.
1 Baridinae Gen.4, sp.2. B1. Baridinae Gen.4, sp.1, B2.
Anchylorhynchus tricarinatus, B3. Baridinae Gen.4, sp.2
y B4. Perelleschus sp.1, C1. Anchylorhynchus bicarinatus,
C2. Mystrops salazari, C3. Phyllotrox sp.37 y C4. Baridinae
2 Gen.4, sp.2.
Fig. 4. Beetle pollinators of Oenocarpus species. A.
Oenocarpus balickii, B. O. bataua and C. O. minor.
Pollinators indicated as: A1. Anchylorhynchus sp.1,
3
A2.Limnonotus sp.1, A3. Phyllotrox sp.35 and A4.
Baridinae Gen.4, sp.2. B1. Baridinae Gen.4, sp.1, B2.
Anchylorhynchus tricarinatus, B3. Baridinae Gen.4,
sp.2 and B4. Perelleschus sp.1, C1. Anchylorhynchus
C
4 bicarinatus, C2. Mystrops salazari, C3. Phyllotrox sp.37
and C4. Baridinae Gen.4, sp.2.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015 49
presentación del polen y la receptividad estig- sistema reproductivo, biología floral y visitan-
mática siguen el mismo ritmo, con igual longe- tes florales), suele presentarse una fuerte com-
vidad y hora de actividad, y son polinizadas por petencia por los polinizadores (Waser, 1983).
grupos similares de insectos, principalmente Si tal competencia existe y se mantiene en el
coleópteros; sin embargo,un gran porcentaje tiempo, se puede generar exclusión competi-
de los polinizadores son específicos para cada tiva entre las especies competidoras (Sargent,
especie. Este patrón reproductivo encontrado & Ackerly, 2008). La exclusión competitiva
aquí, al parecer, lo presentan otras especies del asume que las especies cercanas que mantienen
género Oenocarpus (Cuadro 4), y parece ser un gran número de rasgos funcionales comunes
constante a lo largo de la distribución de las no pueden coexistir, ya que las especies que
especies, a juzgar por lo registrado en estudios mejor se apropien de los recursos o que interfie-
previos sobre polinización de Oenocarpus rea- ran en la apropiación de los mismos, excluirán
lizados en diferentes localidades de Ecuador, competitivamente a sus parientes, generando
Brasil y otras localidades de Colombia (Hen- patrones de repulsión filogenética dentro de
derson, & Furth, 1992; Küchmeister, Webber, las comunidades (Webb, Ackerly, McPeek, &
Gottsberger, & Silberbauer-Gottsberger, 1998; Donoghue 2002). Se esperaría entonces que las
Núñez & Rojas, 2008; Oliveira, Nazaré, & especies de Oenocarpus observadas ejercieran
Mota, 2002). entre ellas exclusión competitiva. Sin embargo,
Se ha sugerido que cuando especies empa- esta no ocurre y la prueba de ello es que las
rentadas coexistentes muestran un mismo tres especies se pueden encontrar creciendo
patrón reproductivo (fenología, morfología, entremezcladas y al parecer sin impedimentos

CUADRO 4
Aspectos reproductivos de especies de Oenocarpus encontrados en otros estudios

TABLE 4
Reproductive aspects in Oenocarpus species found in other studies

Oenocarpus bacaba Oenocarpus minor Oenocarpus bataua Oenocarpus balickii

Duración Fenología reproductiva Todo el año Todo el año Todo el año Todo el año
Hora de antesis Nocturna Nocturna Nocturna Nocturna
Duración antesis fase femenina 5 días 3 días 4 días 7 días
Duración antesis fase masculina 15 días 7-10 días 9 días 15 días
Dicogamia protándrica protándrica protándrica protándrica
Polinización anemófila No reportada No reportada No No
Recompensas florales Polen Polen Polen Polen
Termogénesis Inflorescencias 13.2 9.2 3.4 5.5
femeninas°C
Termogénesis inflorescencias 10 8.9 3.2 4.8
masculinas°C
Aroma floral Imitando frutos maduros α-gurjuneno Epibiciclosesqui Imitando frutos
ciclozativeno felandreno, limoneno maduros
trans-cariofileno compuesto sin
identificar
Principal polinizador Mystrops y especies de Curculionidae Mystrops sp.1 Phyllotrox Baridinae Gen. 4, sp. 1,
Curculionidae sp.39 Anchylorhynchus Phyllotrox sp.35
albidus
Referencia Küchmeister et al.(1998) Küchmeister Núñez & Rojas (2008) Este estudio
et al.(1998)
Núñez (datos
sin publicar)

50 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (1): 35-55, March 2015
reproductivos, a juzgar por el alto éxito repro- de mutua dependencia entre las palmas y los
ductivo encontrado (valores entre 24 y 43%), polinizadores. Tal especialización entre las
muy similar a lo registrado en especies de especies de Oenocarpus y los coleópteros poli-
Oenocarpus creciendo en solitario (Núñez, & nizadores se explica por la íntima asociación,
Rojas, 2008). ya que todas las especies de coleópteros de los
La simpatría que presentan las especies géneros Derelomus, Phyllotrox, Anchyllorhyn-
de Oenocarpus se podría explicar por la exis- chus, Andranthobius, Terires, varias especies
tencia de aislamiento reproductivo entre ellas, de Baridinae y Mystrops, que visitan y polini-
aunque en plantas los impedimentos reproduc- zan las tres palmas, dependen completamente
tivos pueden ocurrir antes de la polinización, e de las inflorescencias que polinizan, dentro de
incluyen aislamiento temporal, espacial, mecá- las cuales tiene lugar su ciclo de vida. Por otro
nico y atracción diferencial de polinizadores lado, las tres especies de palmas son también
(Grant, 1994). Los resultados encontrados en dependientes de los polinizadores debido a la
el presente estudio sugieren que en las especies xenogamia obligada que las caracteriza, de tal
de Oenocarpus el aislamiento reproductivo forma que se presenta una relación especiali-
opera exclusivamente a través de la atracción zada de mutua dependencia. La dependencia
y mantenimiento de polinizadores, ya que los obligada que tienen los coleópteros polinizado-
otros tipos posibles de aislamiento son impro- res por las inflorescencias y flores de diferentes
bables para estas palmas: la floración continua especies de palmas ha sido ya documentada
en todas las especies descarta el aislamiento por varios autores (Henderson, 1986; Núñez,
temporal; el aislamiento mecánico es poco & Carreño, 2013; Núñez et al., 2005; Núñez,
probable debido a que no se presentan restric- & Rojas, 2008). Sin embargo, en la mayoría
ciones que impidan el libre acceso de los poli- de estudios no se han incluido observaciones
nizadores hacia las flores de cualquiera de las detalladas que permitan dilucidar los factores
palmas y aunque pudiese ocurrir aislamiento que generan tal dependencia.
poscigótico entre combinaciones de especies, Una evidencia adicional para apoyar la
también hay fuerte evidencia de la posibilidad hipótesis de la existencia de aislamiento repro-
de entrecruzamiento que permite la hibrida- ductivo relacionado con mecanismos tendien-
ción entre pares de especies. La evidencia de tes a la atracción de polinizadores específicos
la ocurrencia de hibridación entre especies de entre las especies de Oenocarpus, es la diferen-
Oenocarpus ha sido registrada por Henderson cia en la composición química del aroma floral.
et al. (1995) quienes mencionaron híbridos Núñez & Rojas (2008) y Núñez (2007) encon-
entre O. bataua-O.bacaba, O. bataua-O.minor traron que los aromas florales de O. bataua y de
y O.bacaba-O.minor. O. minor son altamente diferenciables, pues tan
El patrón de asociación mostró 79 especies sólo comparten 22% de los compuestos entre
de visitantes accediendo a las inflorescencias ellos. La participación del aroma floral de cada
de las tres palmas, atraídos en fase masculina palma en la atracción de polinizadores especí-
por gran cantidad de polen, algunos de ellos ficos en las tres especies estudiadasfue evidente
compartidos entre palmas, pero con pocos a lo largo de la investigación, ya que siempre
insectos en fase femenina, y la mayoría de se presentó liberación de un fuerte e intenso
ellos específicos a cada especie de palma. aroma durante todo el ciclo floral en cada
Los coleópteros de los géneros Derelomus, palma, con un aroma particular y fácilmente
Phyllotrox, Anchyllorhynchus, Andranthobius, diferenciable para cada una de ellas. También
Terires, Baridinae (Curculionidae) y Mystrops y de manera coordinada, siempre coincidió la
(Nitidulidae), que fueron encontrados como volatilización del aroma con el calentamiento
los principales polinizadores de las especies interno de las inflorescencias, y la respuesta
de Oenocarpus, son insectos que viven dentro simultánea de los polinizadores, que llegarona
de las inflorescencias, sugiriendo una relación las inflorescencias en los momentos en los que

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ocurrió la volatilización; en la fase femenina palmas coexistentes, ya sea congenéricas o sin
(que no ofrece ninguna recompensa) se produ- parentesco alguno.
ce aroma similar al de las flores masculinas, de El caso más evidente de asociación exclu-
tal forma que los polinizadores llegan atraídos siva entre curculiónidos y un grupo particular
por mimetismo químico, aspecto este registra- de palmas se ha documentado para especies de
do para un amplio grupo de palmas (Núñez, & Anchylorhynchus. Este grupo de conformado
Rojas, 2008). por 45 especies, todas asociadas a flores de
La especificidad del aroma entre especies palmas de los géneros Oenocarpus, Syagrus
de palmas coexistentes y congenéricas con- y Butia, y en la mayoría de los casos, cada
tribuye al establecimiento de palmas huésped especie de coleóptero está asociado de mane-
fácilmente diferenciables por los polinizadores, ra exclusiva a una especie de palma en cada
debido a que el aroma genera mecanismos género (Medeiros, & Núñez, 2013; Valente, &
de atracción por las palmas y aprendizaje por Medeiros, 2013). Para las especies de Oeno-
parte de los insectos, generando la separación carpus estudiadas aquíla especificidad e íntima
y preferencia de los insectos visitantes por asociación con especies de Anchylorhynchus
especies de palmas exclusivas (Ervik et al., también fue evidente: Anchylorhynchus tricari-
1999; Knudsen, 1999; Knudsen, Andersson, & natus asociado de manera exclusiva a flores de
Bergman, 1999). O. bataua, Anchylorhynchus bicarinatus aso-
Los coleópteros de los géneros Derelomus, ciado a flores de O. minor, y Anchylorhynchus
Phyllotrox, Anchylorhynchus, Andranthobius, sp.1 asociado a flores de O. balickii.
Estos casos en los que los coleópteros que
Terires, Baridinae (Curculionidae) y Mystrops
polinizan y desarrollan su ciclo de vida dentro
(Nitidulidae) que fueron encontrados como los
de las estructuras reproductivas de las plan-
principales polinizadores de las especies de
tas que polinizan han sido catalogados como
Oenocarpus, responden al aroma de las flores
sistemas especializados de polinización y se
y a las características que les presenta cada
han registrado en un gran número de familias
palma, tal como se haencontrado a lo largo de
de plantas, además de las palmas. Algunas
la distribución de cada palma; por esta razón,
de las familias son Anonaceae (Gottsberger,
han sido asociados, de manera exclusiva, con
1999; Küchmeister et al., 1998; Küchmeister,
las inflorescencias de cada palma (Franz, & Silberbauer-Gottsberger, & Gottsberger, 1997),
Valente, 2005; Valente, & Guimarães, 2010; Cyclantaceae (Franz, 2005) y Araceae (Gibern-
Valente, & Vanin, 2002). De tal manera que se au, Barabé, & Labat, 2000).
podría pensar que las especies de cada grupo Teniendo en cuenta que la principal impor-
de estos coleópteros se han diversificado y tancia de las especies de Oenocarpus se encuen-
especializado en grupos particulares de palmas, tra en sus frutos, y que la producción de frutos
siempre manteniendo alta especificidad por las se logra por la íntima asociación de las palmas
palmas que visitan. con varias especies de coleópteros, es impor-
Prueba de la alta diversidad pero tam- tante continuar con los estudios de las restantes
bién de alta especificidad de coleópteros Cur- especies de Oenocarpus y cuantificar la parti-
culionidae asociados a flores de palmas la cipación de los visitantes florales en otras loca-
encontramos en los trabajos de Valente y lidades donde estas especies se encuentran. De
Guimarães (2010) y Núñez (2014),en donde se esta manera se podría confirmar el alto grado
compararon las especies de gorgojos asociados de especialización que encontramos en las
a 30 palmas en bosques brasileros y 20 espe- tresespecies de Oenocarpus estudiadas, infor-
cies de palmas en Colombia, respectivamente, mación que sin lugar a dudas es fundamental
con resultados similares y concluyentes en para la conservación, los planes de manejo y
cuanto a la alta especificidad, con muy pocas aprovechamiento, y la futura domesticación de
especies de coleópteros compartidos entre palmas con tan alto potencial.

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 Aunque la similitud en la estrategia de los entomólogos Bruno de Medeiros, Diego
reproducción encontrada en especies de Oeno- Campos, Jhon Cesar Neita por la identifica-
carpus no es común a todas las palmas congé- ción de las especies. A la comunidad indígena
nericas, v. gr., Geonoma (Borchsenius, 1997; en Amacayacu, Amazonas. A María Cristina
Listabarth, 1993), se ha registrado para espe- Peñuela por ayuda y acceso a la Estación
cies de Bactris (Henderson et al., 2000; Lis- Biológica El Zafire de la Universidad Nacio-
tabarth, 1996) y Phytelephas (Ervik et al., nal sede Amazonia, y a Javier Carreño por su
1999). Por esta razón, estudios como el que colaboración en la fase de campo.
aquí presentamos, en los que se abordan varias
especies congenéricas y simpátricas proporcio-
nan un mejor entendimiento de los mecanismos RESUMEN
evolutivos de las estrategias de reproducción de La comprensión de los mecanismos de polinización
grupos de especies emparentadas. son de gran importancia para el desarrollo de planes de
Debido a que en palmas son pocos los manejo y acciones de conservación de las especies de
trabajos que evalúan conjuntos de especies importancia económica. Con el objeto de conocer los
simpátricas, congénericas o de estrecha rela- mecanismos de polinización de palmas promisorias del
género Oenocarpus (Arecaceae), se estudió la morfología,
ción filogenética, estamos muy lejos aún para la biología floral, los visitantes, los polinizadores y éxito
definir el grado de homogeneidad y/o dife- reproductivo de tres especies simpátricas en la Amazonía
renciación en las estrategias de reproducción colombiana: O. bataua, O. balickii y O. minor. Durante
que presentan las especies que conforman los el período 2010-2012 realizamos observaciones directas
diferentes géneros de palmas, básicamente por- durante las fases de desarrollo de las inflorescencias en las
que la mayoría de los trabajos consideran una o tres especies. Se determinó la asociación de las palmas con
sus visitantes florales a través de una red compleja, mien-
pocas especies, dejando a un lado los enfoques tras que la especificidad o la preferencia de los insectos por
multiespecíficos que permitirían conocer real- cada palma individual se evaluó mediante el análisis simi-
mente los patrones de reproducción de las espe- litud pareada, análisis de similitud (ANOSIM), un análisis
cies de esta importante familia de plantas. En de ordenación a partir del escalamiento multidimensional
los estudios con especies individuales se aisla no métrico (NMSD). Las tres palmas florescen todo el
con frecuencia a la especie focal de su entorno año; sus inflorescencias contienen raquilas que cuelgan de
un raquis corto, y presentan flores agrupadas en díadas o
comunitario en donde las otras especiespueden tríadas. Las inflorescencias son protandras, termogénicas;
modificar el signo y el resultado de las inte- la antesis tiene lugar durante el día, pero la polinización es
racciones con polinizadores. En la medida que nocturna. Se registraron 79 especies de insectos, principal-
se incrementen los estudios como el que aquí mente coleópteros, 33 de los cuales visitaron O. balickii, 63
presentamos, involucrando varias especies con- a O. bataua y 33 a O. minor. Aunque compartían algunos
visitantes, su abundancia en la fase pistilada, así como la
genéricas o de estrecha relación filogenética, se
carga de polen mostró que sólo unas pocas especies de
logrará definir el grado de homogeneidad y/o Curculionidae y Nitidulidae son los polinizadores de las
diferencias en las estrategias de reproducción tres especies. Las diferencias en la estructura de la red entre
de los diferentes géneros de palmas, claves para las fases estaminadas y pistiladas, así como la diferencia
su aprovechamiento y conservación. en la abundancia encontrada con las pruebas de similitud
ANOSIM y NMSD, sugieren una alta especificidad de
polinizadores, lo que lleva a un aislamiento reproductivo
AGRADECIMIENTOS entre las tres especies. Debido a que se encontró que todas
las especies de coleópteros polinizadores desarrollan su
Este estudio hace parte de la tesis de ciclo de vida dentro de las inflorescencias de cada palma,
Doctorado, Programa en Ciencias-Biología, se sugiere la presencia de un sistema especializado y de
Universidad Nacional de Colombia de L. A. mutua dependencia entre los polinizadores y las especies
de Oenocarpus. Esta especialización garantiza la disponi-
Núñez y C. Isaza. Recibimos financiación de bilidad de polinizadores durante todo el año.
Colciencias (proyecto No. 110148925263) y
del programa marco FP-7 de la Unión Euro- Palabras clave: biología reproductiva, Coleoptera, pro-
pea (Proyecto No. 21263). Agradecemos a ducción de frutos, mutualismo, palmas tropicales.

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