Con la colaboración del Dr.

Gustavo Mora Aguilera

Colegio de Postgraduados
11/2011

Nombre. Nombre común.

Tristeza de los cítricos

Sinonimia. Código EPPO (32):

Tristeza y picado del tallo (Méx) CSTXXX
Stem pitting, quick decline y seed-
ling yellows (EUA)
Tristeza (Brasil). Categoría reglamentaria:
Plaga cuarentenaria presente
Taxonomía
Kingdom: Virus
Phylum: Virus
Class: Cadena-simple, sentido
Order: No asignado
Family: Closteroviridae
Genus: Closterovirus
SITUACIÓN EN MÉXICO HOSPEDEROS
El Citrus tristeza closterovirus se encuentra presente en 20 El CTV es una enfermedad que se desarrolla en todas las
de los 23 estados citrícolas de México (SENASICA, 2010) especies, cultivares y portainjertos de la familia Rutáceas.
(Fig. 2).
Cuadro 1. Hospedantes de CTV en México (Villegas, 2003).

FAMILIA NOMBRE CIENTÍFICO NOMBRE COMÚN EN INGLÉS NOMBRE COMÚN EN ESPAÑOL

Citrus aurantifolia Key lime Lima mexicana

Citrus aurantium Sour orange Naranja agria

Citrus grandis Grapefruit Pomelo

Citrus limon Lemon Limón

Rutaceae
Citrus paradise Grapefruit Toronja

Citrus sinensis Sweet orange Naranja dulce

Citrus sp. - Cítricos en general

DISTRIBUCIÓN GEOGRAFICA En años posteriores se demostró que todas las alteraciones

En el mundo citadas tenían una causa común y se consideraron mani-
festaciones de una misma enfermedad, prevaleciendo para
Es originaria de Asia, de donde se dispersó a los principa- ésta el nombre brasileño de Tristeza (Moreno et al., 1993;
les países citrícolas por medio de plantas y/o material vege- Lee y Rocha-Peña, 1992).
tativo infectado. Este virus, actualmente, está presente en
casi todas las regiones citrícolas del mundo y ha causado
de manera directa e indirecta la muerte de más de 60 millo-
nes de árboles. En 1910, en Sudáfrica se reportó la muerte
de cítricos establecidos sobre naranjo agrio, el cual sin
haberse asociado directamente con un virus, se considera
como el primer reporte de daños por la enfermedad tristeza
de los cítricos (Weber, 1943).

Previo a la identificación del agente causal de la tristeza de

los cítricos, esta enfermedad fue llamada como podredum-
bre de las raíces o declinamiento rápido (Costa y Grant,
1951). Para 1938 en Ghana se inicia una epidemia en huer-
tos de lima ácida provocada por una enfermedad conocida
como “muerte regresiva de las limas” (“lime dieback”); en
1949 se describe en Sudáfrica el “picao del tallo” (“stem
pitting”) (Moreno et al., 1993) (Fig. 1). Figura 1. Distribución de CTV en el mundo (EPPO, 2006).

En el continente Americano y México En México, esta enfermedad se registró inicialmente en

En el continente el CTV se detectó en Argentina en 1930 y huertas comerciales del estado de Tamaulipas, en 1983
se denominó “podredumbre de las raicillas”; en 1937 se (Villareal, 2001) y posteriormente en viveros del estado de
reporta en Brasil con el nombre de “tristeza” por el aspecto Veracruz en 1986; sin embargo, el ingreso del insecto vec-
de los árboles afectados. En 1939 en el sur de California, tor Toxoptera citricida (pulgón café) fue reportado hasta el
se reportó la enfermedad “declinamiento rápido” (“quick año 2000 en la Península de Yucatán (Michaud y Álvarez,
decline”). 2000); lo cual sugiere que las infecciones en planta fueron
inducidas por material vegetal propagativo infectado.
En ambos casos se procedió a la erradicación del material
infectado mediante incineración; sin embargo, en monitore-
os nacionales iniciados por el Centro Nacional de Referen-
cia en Diagnóstico Fitosanitario (CNRF) de la Dirección Ge-
neral de Sanidad Vegetal (DGSV) y realizados en 23 esta-
dos de la República Mexicana (Fig. 2) se han detectado en
20 de ellos. De 1999 a 2008 se registró un total de 16,248
plantas positivas al virus (Anexo 1).

Figura 3. Estructura de identificación del CTV (GIIIC, 2011).

En este síntoma es posible observar que los árboles produ-

cen muchos frutos pequeños y que éstos así como las
hojas permanezcan pegados al árbol después de su muerte
(Fig. 4d). Además también se puede observar una banda
café a la altura del punto de injerto (Rocha-Peña et al.,
1995). Estos síntomas también han sido descritos para la
enfermedad de muerte súbita de los cítricos, recientemente
detectada en Brasil, con la diferencia de que ésta está liga-
da principalmente al portainjerto C. limonia y la muerte de
los árboles es más rápida (Román et al., 2003).
Figura 2. Distribución y estatus fitosanitario del CTV en México
(Tomado de: http://www.senasica.gob.mx/?id=1010).
El síntoma conocido como amarillamiento de plántulas
(seedling yellow), fue descrito por primera vez en Australia
DETECCIÓN E IDENTIFICACIÓN por Fraser, quien también demostró su transmisión por T.
citricida (Wallace y Drake, 1961) (Fig. 4f).
El virus causante de la tristeza de los cítricos pertenece al
género Closterovirus que junto con los géneros Ampelovi- Otro síntoma descrito es el picado de tallo (stem pitting), el
rus y Crinivirus conforman a la familia Closteroviridae. El cual se detecta al remover la corteza de los árboles de po-
género Closterovirus alberga individuos que se caracterizan melo y naranjo dulce infectados por aislamientos severos.
por tener viriones mayores a 1000 nm, con genomas que La severidad de los aislamientos que lo origina se denota
oscilan entre 15 a 20 kb y con cápside conformada por dos cuando incluso los portainjertos reconocidos como toleran-
subunidades. Este género tiene tres tipos de genoma repre- tes muestran esta sintomatología (Olson, 1956 y 1958; Ro-
sentados por el beet yellow virus, citrus tristeza virus y beet cha-Peña et al., 1995).
yellow stunting virus (BYV, CTV y BYSV, respectivamente),
cuya organización genómica parece indicar diferentes esta- Los síntomas de reducción de crecimiento (Fig. 4c), aclara-
dos evolutivos dentro del género (Martelli et al., 2002) (Fig. ción de nervaduras (Fig. 4e) y deposición de corcho en las
3). mismas fueron mencionados desde 1956 por Olson al in-
ocular plantas de limón mexicano con aislamientos severos.
Síntomas

El primer síntoma descrito fue el declinamiento rápido o

marchitamiento repentino en árboles de naranja de Califor-
nia (Wallace y Fawcett, 1947). En este reporte también se
reconoció al causante de la tristeza como un agente viral y
al parecer fue el origen del material infectado de Israel.
 Figura 4. Síntomas más comunes asociados a CTV en México (a, b y c) y otras regiones con síntomas más severos (d, e, f y g)
(Foto: G. Mora y otros).

En México, uno de los síntomas característicos del CTV es la pérdida de vigor del árbol (Fig. 4c), en estudios realizados por
el GIIIC en el 2003 en Tamaulipas, se diseñó una escala diagramática para medición de severidad en árboles a causa de
CTV bajo las condiciones de México. La escala consta de seis niveles que van de sano hasta 100% de severidad por pérdi-
da de vigor (Fig. 5).

Figura 5. Escala diagramática nominal para diferentes grados de severidad de Citrus Tristeza Virus (CTV) en naranjo dulce cv. Va-
lencia/naranjo agrio. Tamaulipas, 2003. GIIC-CP. No publicado.
Detección A este anticuerpo adsorbido se le agregará un antígeno al
cual atrapará y será detectado por otro anticuerpo conjuga-
Caracterización de aislamientos del CTV do y marcado con una enzima. El diagnóstico se hará con
la adición de un sustrato específico a la enzima y un cam-
A partir de que se demostró que la tristeza de los cítricos es bio de color revelará la presencia del virus objetivo (Fig. 6).
causada por un virus, se estableció la teoría de la existen-
cia de diferentes aislamientos en el campo, sobre todo Caracterización molecular
cuando en 1948, Grant y Costa tomaron material infectado El estudio en la variabilidad de los virus es de particular
pero sin síntomas aparentes de cinco árboles de un mate- importancia en el manejo y entendimiento de la enfermedad
rial tolerante (Caipira) e inocularon plantas injertadas sobre puesto que determina entre otras cosas la tasa de disper-
patrones tolerantes y susceptibles. Los materiales toleran- sión y el resultado del proceso patológico. Dada la necesi-
tes no mostraron síntomas, mientras que los susceptibles dad de identificar aislamientos que puedan pertenecer a
manifestaron diversas alteraciones a excepción de algunos, una variante específica, se han generado métodos molecu-
lo cual llevó a suponer la existencia de aislamientos seve- lares que estudian el genoma del virus.
ros y no severos. Posteriormente, estas mismas plantas
establecidas sobre patrones susceptibles que no mostraron A continuación se enlistan algunos métodos empleados
síntomas fueron infectadas recurrentemente con áfidos y para la detección de CTV a nivel molecular:
con material con síntomas severos a pesar de lo cual no  Extracción de RNA
mostraron síntomas, por ello, se sugirió un efecto de pro-
 Reacción en cadena de la polimerasa (PCR)
tección cruzada hasta entonces desconocido (Grant y Cos-
ta, 1950). Los resultados de este trabajo fueron la base pa-  Análisis de la cadena doble de RNA (dsRNA)
ra que Olson (1956), demostrara con mayores fundamentos  Análisis de la conformación polimórfica de la cadena
la existencia de diferentes aislamientos del CTV, además sencilla de DNA (SSCP)
de establecer que este virus no guarda relación alguna con Hibridación con sondas
la cachexia, exocortis y psorosis.
SSCP (Análisis de la conformación polimórfica de cade-
El estudio de la variabilidad es uno de los aspectos más na sencilla)
importantes en la virología, debido a que los aislamientos
difieren en su severidad y agresividad, también que dichos Durante muestreos realizados por el GIIIC en 2010, se co-
aislamientos pueden mutar para romper la resistencia de un lectaron 87 muestras de árboles positivos a CTV por inmu-
cultivo a la infección y desarrollo de la enfermedad. Para la noimpresión, se descortezaron y se conservan en congela-
caracterización de los aislamientos, se utilizan criterios es- ción a -80oC, hasta su procesamiento para la extracción de
tructurales, biológicos, serológicos y moleculares en los que RNA total y RT-PCR para amplificar parte del gen P25 de la
se emplean diferentes elementos. capa proteica.

Caracterización biológica Los productos de PCR de las muestras que amplificaron

para parte del gen P25 de la capa proteica, se sometieron a
Esta caracterización consiste en la inoculación del virus en SSCP para determinar los patrones electroforéticos y ca-
plantas indicadoras libres del patógeno, las cuales reaccio- racterizar la estructura molecular presente de las poblacio-
nan ante la infección del virus, expresando diversos sínto- nes del CTV presente en las regiones estudiadas (Fig. 7).
mas diferenciales según el aislamiento (Ghorbel et al., Esta actividad se realizó en las instalaciones de la Estación
1998). Nacional de Epidemiología, Cuarentena y Saneamiento
Vegetal (ENECUSAV-DGSV) ubicada en Querétaro.
Caracterización serológica
El análisis de SSCP se realizó hasta junio, con lo que se
La cual se basa en la capacidad de reconocimiento y com- procesaron 108 muestras, en las cuales se han encontrado
binación que tienen los anticuerpos a un antígeno específi- variaciones en las estructuras poblacionales de CTV en la
co (Abbas et al., 1991; Matthews, 1991). Península de Yucatán (Fig.8).

El método ELISA consiste en la adsorción de un anticuerpo

a una superficie de poliestireno (fase sólida), esta unión no
es específica y no incluye una reacción serológica.
 Figura 6. Proceso de detección molecular por ELISA e inmunoimpresión. (GIIIC-CP, 2008).

Figura 7. Electroforesis en gel de agarosa de productos de PCR de parte del gen P25 de la capa proteíca del CTV (273 pares de
bases-pb) amplificadas a partir de muestras de cítricos previamente detectadas positivas por inmunoimpresión, originarias de la Penínsu-
la de Yucatán (GIIIC, 2010).
 Figura 8. SSCP de aislamientos de CTV originarios de Yucatán 2009-2010. a) Carriles: 1: Control positivo (C+), 2: Aislamiento severo
(T-36), 3: Aislamiento moderado (T-30), 4: 76, 5: 75,6: 45, 7:44, 8: 43, 9: 42 10: Marcador Molecular (MM) 50 pb. Poliacrilamida 12% 200
v 150 min. b) Carriles: 1: C+, 2: T-36, 3: T-30, 4: 74, 5:73, 6: 3, 7: 71, 8:70, 9: MM 50 pb, 10: 69. Poliacrilamida 12% 200 v 150 min.. c)
Carriles: 1: C+, 2: T-36, 3: T-30, 4: 31,5: 30, 6: 29, 7:28, 8: MM 50 pb, 9: 53, 10: 79. Poliacrilamida 12% 200 v 150 min. d) Carriles: 1: C+,
2: T-36, 3: T-30, 4: 2, 5: 65, 6: 62, 7: MM 50 pb, 8: 61, 9: 49, 10:48. Poliacrilamida 12% 200 v 150 min ().

Morfología y una helicasa (Fig. 9). Otros dos ORF producen proteínas
de la capa proteica (CP1 y CP2) traducidas vía RNA sub-
El CTV pertenece a la familia Closteroviridae, mide 2 000 genómico (RNAsg), una que regula la acumulación de ca-
nm de largo por 10 a 12 nm de diámetro. Es el virus más denas positivas de RNA (p23) y varias de función descono-
largo que se conoce en la naturaleza. Su presencia en las cida. Además de los ORF hay dos regiones no traducibles
plantas está limitada a los tejidos del floema (Febres et al., de 107 pb y 273 pb en las regiones terminales 5’ y 3’, res-
1996; Matthews et al., 1997, Mehta et al., 1997). pectivamente. El extremo 3’ es el más conservado con más
del 97% de similaridad entre aislamientos de diferente pro-
Genoma del CTV cedencia, mientras que el extremo 5´ es de 44 % (Karasev
El CTV está constituido por una cadena molecular simple et al.,1995; Ayllón et al., 1999; Karasev, 2000; Ayllón et al.,
de ácido ribonucleico (RNA) de 19.3 kilobases (kb), de for- 2001; Satyanarayana et al., 2002).
ma filamentosa, con 12 marcos de lectura abierta (ORF),
los cuales pueden codificar al menos 17 proteínas. Los
ORF 1a y 1b son traducidos directamente del RNA genómi-
co por un mecanismo de cambio de marco de lectura y pro-
cesamiento de la poliproteína viral, generando una polime-
rasa dependiente de RNA, dos proteasas tipo papaína, una
metiltransferasa
 Figura 6. Organización y mecanismos de expresión genómica del CTV, los rectángulos a diferente altura indican marcos abiertos de
lectura (ORF), las flechas verticales indican puntos de corte de la poli-proteína, mientras que la flecha horizontal indica el punto de cam-
bio de ORF. P-PRO= Proteinasa tipo papaína, MTR-1= Metiltransferasa. (Basado en: Doljia et al., 1994; Karasev, 2000).

Métodos de muestreo en tejido vegetal Adicionalmente, se han evaluado estadísticamente la esta-

bilidad de diferentes esquemas de muestreo sistemático:
Con estudios realizados en Tamaulipas, se propusó, en cuadrante simétrico, en hilera, entre hileras y árbol indivi-
términos de la NOM-031-FITO-2000, la aplicación de un dual, simulando 10,000 remuestreos comparando la preci-
muestreo restrictivo de 9 hileras por 49 árboles, en torno a sión del error cuadrado y la exactitud en dos huertas co-
focos de infección (árboles positivos a CTV)(Fig. 10). Esta merciales de Tamaulipas con incidencias iniciales de triste-
propuesta resulta en una disminución importante de los za de los cítricos de 5.72% y 3.47%. Para la huerta con la
costos destinados por la campaña a esta actividad, de incidencia de 5.47% y una dependencia espacial continua
aproximadamente, 99.2% (Loeza-Kuk, 2003). La NOM- de 24 árboles por 9 hileras, el muestreo por cuadrante de
031, establece un muestreo sistemático del 10% de árboles 2x4 árboles en dirección de las hileras fue el más estable y
por hectárea. preciso. Para la huerta con una incidencia inicial de 3.47%
y una dependencia espacial continua fue de 9 hileras por
Ruiz-García y colaboradores (no publicado), en estudios 18 árboles, el muestreo de árboles individuales del 10% de
espaciales evaluaron estadísticamente el muestreo restricti- la población fue más preciso y exacto. Los resultados ante-
vo propuesto por Loeza-Kuk (2003), en siete huertas co- riores sugieren la aplicación de un muestreo sistemático
merciales de Tamaulipas, encontrándose una dependencia dependiente de la intensidad de agregación (Ruiz-García,
espacial continua dentro del rango propuesto y en algunos no publicado).
casos a mayores distancias de las ya observadas. Esto
hace suponer que la heterogeneidad de algunas de las con- Simultáneamente, se estudió el efecto de la erradicación,
diciones en la región citrícola de Tamaulipas, tales como el en el comportamiento de la dispersión del CTV en cuatro
clima, manejo, dinámica poblacional de áfidos vectores y huertas comerciales de Tamaulipas, resultando que ésta es
vientos dominantes, deben considerarse para optimizar el efectiva sólo en huertas donde la incidencia inicial ha sido
tipo de muestreo con características específicas. menor al 1%, mientras que en huertas con mayor incidencia
no es así, observándose un aumento hasta de un 3.4%
Góngora-Canúl, 2004, basado en análisis de autocorrela- después de realizada la erradicación (Ruiz-García, no publi-
ción, propuso que el muestreo restrictivo en estudios regio- cado).
nales en Tamaulipas (Fig. 10) puede ser de hasta 25 hile-
ras por 90 árboles, dependiendo de las condiciones de la
huerta.
 Figura 10. Metedología de muestreo restrictivo regional en zonas libres y con presencia de la enfermedad, empleada en Tamaulipas,
2004 (Góngora, 2004).

Figura 11. Huerto completo de 200 ha (a), área experimental de 16 ha

(b), y ampliación de una sección del lote experimental con dispersión acti-
va de la enfermedad (6.2 ha)(c).

Estudios recientes del GIIIC, relacionados a la dispersión

regional de CTV, propuesta por Góngora en 2004. En la
península de Yucatán se empleó un esquema de muestreo
regional ponderativo para determinar el número de sitios a
muestrear por municipio en los tres estados, empleando
A como variables ponderativas, densidad de hospedante, No.
de hectáreas contabilizadas por SIAP (2010), positivos
históricos a CTV (reportes oficiales de los Comités Estata-
B
les de Sanidad Vegetal) y niveles de riesgo por municipio
(asociados por mapas interpolados de la enfermedad)
Árbol positivo en octubre de 2001 (Domínguez-Monge, 2010) (Fig. 12).
Árbol positivo en diciembre de 2001
Árbol positivo en marzo de 2002
Árbol positivo en septiembre de 2002
Árbol positivo muerto o erradicado
Árbol muerto por manejo

Figura 12. Metodología para la regionalización del CTV en la península

de Yucatán (Domínguez, 2010).
BIOLOGÍA Se menciona que en ocasiones el movimiento en el hospe-
dante (C. aurantium) es tan lento que puede causar su de-
Ciclo de vida clinamiento, sin que se pueda detectar en la parte aérea
El movimiento del virus en plantas jóvenes (menores de un (Ben-ze’ev et al., 1989).
año) de naranjo agrio, ocurre a los 44 días después de la
inoculación por injerto a la parte basal (raíz) y posterior- La capacidad de movimiento de los diferentes aislamientos
mente a los 58 días a la parte aérea; mientras que en plan- dentro de la planta infectada es distinta, pudiendo un mis-
tas mayores de un año este mismo movimiento requiere mo aislamiento ser prevalente en una porción de la planta y
más de 6 meses y en árboles de pomelo la movilización es no ser dominante en otra. Esta condición es extremada-
en dos o tres años (Gafni et al., 1995). mente útil para purificar aislamientos mezclados proceden-
tes de campo (Moreno et al., 1993; d’Urso et al., 2000).
Comportamiento
Epidemiología
Un estudio realizado con ELISA en plantas de limón mexi-
cano (C. aurantifolia), naranjo dulce (C. sinensis) y agrio (C. El Sistema Epidemiológico
aurantium), pomelo, Poncirus trifoliata y citrange injertados La infección exitosa de una planta en campo y la posterior
con el aislamiento no severo T-300. Se encontró un movi- dispersión del patógeno requiere del efecto inductivo de
miento prácticamente nulo en P. trifoliata, mientras que en una serie de factores asociados al tipo de hospedante
limón mexicano y naranjo dulce la translocación ocurrió a (susceptible o tolerante), agresividad del aislamiento y ca-
los tres meses después de la inoculación (Cambra et al., pacidad de transmisión del vector o complejo vector. Estos
1988). vectores a su vez están influidos por el clima y el manejo
del agrosistema (Mora et al., 1999; Mora et al., 2003) (Fig.
13).

Figura 13. Sistema epidemiológico de interacción planta, patógeno, vector y manejo y clima (GIIIC-CP, G. Mora).
Procesos espacio-temporales dependencia espacial de 168 m en el sentido de la hilera y
de 24 m entre hileras (Fig.14), estudios posteriores realiza-
Estudios formales de epidemiología se iniciaron en México dos por Ruiz-García et al. (2005), así como por Góngora-
en huertas comerciales de cítricos en Tamaulipas. Loeza- Canúl et al. (2004) encontraron resultados similares de
Kuk (2003) ha generado aportaciones importantes, relacio-
agregación, con una dependencia espacial en el sentido de
nadas con el comportamiento de las epidemias de la triste-
za de los cítricos. Se identificó el patrón de dispersión espa- la hilera de primer orden y discontinua hasta el orden 86 y
cial del CTV en ausencia de T. citricida, mismo que corres- entre hileras, continua de orden cuatro y discontinua hasta
pondió a una forma agregada (Cuadro 2), con una el orden 50.

Cuadro 2. Índices de agregación y resultados de análisis autocorrelativos para un lote de 2477 árboles de naranja valencia (C. sinen-
sis)/naranjo agrio en un tamaño óptimo de 16 árboles por cuadrante (8x2 en dirección del surco NO-SE).

Censo Árboles positivos Incidencia2 (%) Morisita Ig Lloyd (LIP) Autocorrelación

Octubre 2001 55 2.22 15.2 15.2 2NE-SO; 3NO-SE

Diciembre 2001 63 2.54 13.8 13.9 2NE-SO; 3NO-SE

Marzo 20021 64 2.58 14.7 14.7 2NE-SO; 3NO-SE

Junio 2002 9 0.36 38.5 38.9 2NE-SO; 3NO-SE

Septiembre 2002 66 2.66 15.7 15.7 2NE-SO; 3NO-SE

1
Análisis de muestras mediante inmunoimpresión de brotes en membranas de nitrocelulosa.
2
Incidencia considerando árboles positivos con respecto a la población total (2477).

En Nuevo León, Silva-Vara et al. (2001), realizaron un siendo A. spiraecola el áfido más abundante y en ausencia
muestreo en tres huertas comerciales en 1995, detectando de una estrategia de erradicación (Silva et al., 2001).
47 árboles positivos a CTV distribuidos al azar, que fueron
erradicados en 1996, de un total de 18,950 árboles evalua- Mecanismos de movimiento o dispersión
dos (0.25% de incidencia). En los tres años posteriores, se
encontraron cinco árboles positivos adicionales. De los 52 Al igual que todas las especies del género Closterovirus, el
árboles positivos al virus 35 se identificaron como severos CTV únicamente es transmitido en forma natural por áfidos
por su reacción positiva al anticuerpo MCA13. en una forma semipersistente y arficialmente mediante in-
jerto. Aunque varios de los closterovirus son transmisibles
Loeza-Kuk (2006) identificó que la incidencia inicial (Y0) y por inoculación mecánica, en el caso del CTV este método
la incidencia de nuevos árboles infectados (Y1) fue diferen- da pocos resultados.
te en cada huerta. La huerta TH1 tuvo valores de
Y0=2.22% y Y1=2.66% con incremento mensual (r) de Las formas de trasmisión más importantes de este virus
0.0493%, mientras que en TH2 Y0=2.54%, Y1=3.35% y son por injerto y por áfidos, siendo esta última la que opera
r=0.0675, la mayor aparición de nuevos árboles infectados en el incremento absoluto de la intensidad de la enferme-
(Y1) observada en TH2, podría deberse a las especies de dad en campo. La transmisión del virus por Toxoptera citri-
pulgones presentes y su abundancia, así como a la mayor cida (Kirk.) fue demostrado por primera vez por Meneghini
proximidad de los árboles (8x6), ya que Y0 fue similar entre en 1946 y desde entonces se ha reportado su transmisión
ambos huertos al inicio del estudio. La dispersión de la en- por otras cinco especies de áfidos T. aurantii (Fonsc.), Ap-
fermedad a partir de los árboles infectados en la huerta his gossypii (Glover), A. craccivora (Koch), A. spiraecola
TH1, es ligeramente similar a la observada en huertas del (Patch.) y Uroleucon (Dactinotus) jacae (L.) (Raccah et al.,
estado de Nuevo León, con incidencia inicial de 4.34% y un 1976; Bar-Joseph et al., 1977; Hermoso de Mendoza et al.,
incremento de 0.27% después de tres años de dispersión, 1984; Yokomi et al., 1989; Yokomi et al., 1994).
 A B C

Figura 14. Cambios en la distribución y dispersión de árboles positivos al Citrus Tristeza Virus (CTV) en huertas de Tamaulipas (TH1
y TH2) y Yucatán (YH1). (A) TH1 (octubre 2001 a junio 2002) y B) TH2 (febrero 2003 a enero 2004); c) YH1 (mayo 2003 a marzo 2006).

Estas especies ya se han reportado en las principales re- Por ser de transmisión semipersistente, el tiempo mínimo
giones citrícolas de México (Mora et al., 1997; Cisneros- para la adquisición del virus por áfidos no virulíferos es de
Hernández, 2003; Villegas, 2003). T. citricida posee un lu- una hora, capacidad que aumenta al incrementarse el tiem-
gar especial en las epidemias de CTV, ya que se menciona po de alimentación. En el caso de T. citricida, la capacidad
como el vector más eficiente de varios aislamientos del máxima de transmisión se logra con cuatro horas de ali-
CTV, además de tener la capacidad de seleccionar aisla- mentación; mientras que para A. gossypii se requieren seis
mientos severos (Rosner et al., 1986; Broadbent et al., horas (Bar-Joseph et al., 1977). Para trabajos experimenta-
1996; Halbert et al., 2003); sin embargo, también A. gossy- les se recomienda un período de alimentación de 24 a 48
pii ha mostrado ser un vector eficiente, incluso para algu- horas utilizando 100 individuos para asegurar la transmi-
nos aislamientos severos (Raccah et al., 1976; Roistacher sión, se menciona que después de alimentarse por 24
et al., 1984; Ballester-Olmos et al., 1993; Yokomi et al., horas en una planta sana, los áfidos pierden la capacidad
1994). de transmisión. Por otro lado, es necesario un periodo míni-
mo de 5 días después de la transmisión para que una plan-
ta sirva como fuente de inóculo (Hermoso de Mendoza et
al., 1984).
Tasas epidemiológicas IMPORTANCIA DE LA PLAGA
La dispersión primaria de CTV en una región o país, gene- El CTV es considerada la enfermedad de mayor importan-
ralmente se debe al empleo y movimiento de material vege- cia económica, ya que ha causado la eliminación de más
tal infectado, llevado a cabo por el hombre, mientras que la de 116 millones de árboles a nivel mundial (Sánchez-
secundaria, una vez que el virus se ha establecido, ocurre Anguiano, 2003). Esta enfermedad provoca diferentes gra-
principalmente por la áfido-fauna de la región (Mora et al., dos de afectación, que depende de la combinación injerto/
1997; Mora et al., 2003). portainjerto que se presente (Garnsey et al., 1987). La gam-
ma de síntomas incluye: declinamiento de árboles y muer-
La velocidad de dispersión secundaria, su efecto en las te, picado de tallo (formación de hileras longitudinales en
tasas de infección aparente (procesos temporales) y en las las ramas y tronco del árbol), amarillamiento de las plántu-
tasa de dispersión y patrones espaciales varía entre hospe- las, característico de inoculaciones efectuadas en inverna-
dantes y sus combinaciones, así como entre aislamientos. dero, aclaración de nervaduras y enanismo (Garnsey et al.,
No obstante, también está determinada por la especie del 1987).
vector predominante en el área. Se ha observado que T.
citricida necesita de dos a seis años para producir una inci- a. Importancia de la citricultura en México
dencia del 95% de la enfermedad (Gottwald et. al., 1997).
Por el hábito colonizador del pulgón, la infección ocurre en Los cítricos, con la predominancia de la naranja, limón per-
los árboles adyacentes o inmediatos a un individuo inicial- sa y limón mexicano, representa uno de los hospederos
mente infectado. Cuando el vector es A. gossypii, la misma cultivados de alto riesgo de inducción epidémica, indepen-
incidencia se alcanza a los 8-15 años y el patrón de distri- dientemente del agente causal,debido a su abundancia y
bución no se da necesariamente al árbol adyacente, pues distribución nacional, desarrollo en diversas condiciones
esta especie generalmente es migratoria y no forma colo- climáticas, condición perenne y propagación vegetativa.
nias en los árboles (Marcus et al., 1984; Gottwald et al., Fuera de México, a nivel continental, los cítricos también
1997; Mehta et al., 1997). Con base a este comportamiento tienen una alta presencia a nivel comercial, traspatio y or-
espacial, principalmente para las condiciones de España, namental. Todo lo anterior favorece la disponibilidad y pre-
se ha generalizado la idea de que las epidemias progresan valencia de inóculo potencial y eventualmente la inducción
en forma aleatoria en ausencia de T. citricida. de procesos epidémicos. En términos socio-económicos,
con estimaciones del 2008-2009, el valor de la producción
Para los estudios espaciales se utilizan parámetros que citrícola global en México fue de $ 10,206,000,000.00 obte-
indican la distribución y direccionalidad de la enfermedad nidos de un total 536,831 ha y la generación de empleos
en la población como son: directos fue de 57,975,400 jornales (IICA, 2010). Los cítri-
cos poseen mas de 8 plagas de interés regulatorio de los
 Indices de agregación. Índice de Morisita (Ig) e índice cuales 4 estan presentes en México. A partir de 2000, con
de Lloyd la detección de Toxoptera citricida, el ingreso, dispersión y
Análisis autocorrelativos. establecimiento de estas plagas se sido acelerado lo cual
sugiere que factores climáticos, comerciales y productivos
El movimiento de T. citricida en el continente americano es son favorables para la movilidad de estas plagas lo que
de Sudamérica hacia el norte, llegando a México en el año justifica su vigilancia.
2000 a los estados de la península de Yucatán. La presen-
cia de este áfido presupone un riesgo para la citricultura b. Estrategias de manejo
mexicana, puesto que es más eficiente en la transmisión de
algunos aislamientos severos de CTV comparado con A. Exclusión
gossypii. Además, por sus altas tasas de reproducción, al Bajo el principio exclusión existe un conjunto de normas
establecerse desplaza fácilmente al resto de las especies (NOM’s) que regulan los procesos en materia de sanidad; a
que comúnmente colonizan a los cítricos (Lee et al., 1996). continuación se enlistan las acciones emprendidas por SE-
NASICA-DGSV correspondientes a la normatividad aplica-
ble en material de cítricos en general o específicamente
aplicable al CTV (Cuadro 3).
 Cuadro 3. Acciones coordinadas por SENASICA-DGSV en materia del principio de exclusión de plagas de interés regulatorio en
México. .

NOM’s Acción Año Procedimiento Objetivo

Establecer medidas de control
Requisitos fitosanitarios y es- Disminuir la probabilidad de
NOM-007-FITO-1995 de material propagativo por
pecificaciones para importa- 1995-2009 introducción del CTV por
medio de la normatividad esta-
ción de material propagativo. contagio de material.
blecida.

Establecer medidas de control

Requisitos y especificaciones Disminuir la probabilidad de
para frutas frescas, por medio
fitosanitarias para la importa- introducción de CTV por con-
NOM-062-FITO-1995 de la normatividad establecida,
ción de frutas y hortalizas fres- 1995-2009 tagio de frutos frescos
para evitar la introducción de
cas.
CTV al territorio nacional.

Por la que se establece cua- Establecer medidas de control

Disminuir la probabilidad de
rentena exterior para prevenir de ingreso de productos o sub-
NOM-011-FITO-1995 introducción de HLB desde el
introducción de plagas de 1995-2009 productos que permitan la intro-
exterior.
cítricos. ducción de CTV.

Requisitos y especificaciones Establecer medidas de control

fitosanitarias para importación de ingreso de productos o sub- Disminuir la probabilidad de
NOM-062-FITO-1995
de vegetales, productos y productos por vía de paquetería introducción de HLB por co-
1995-2009
subproductos por correo o o mensajería, que permitan la rreos o paquetería.
mensajería. introducción de CTV.

Establecer medida fitosanitarias

para prevenir, controlar o erradi- Prevenir entrada y/o disper-
Por la que se establece la
NOM-031-FITO-2000 car al virus tristeza de los cítri- sión del CTV y su vector
campaña contra el CTV 2000-2010
cos y/o su vector principal
pulgón café T. citricida.

Requisitos fitosanitarios para

Establecer la regulación fitosani-
producción y/o movimiento de Prevenir la diseminación de
tariapara producion o voviliza-
NOM-079-FITO-2002 material propagativo libre de
2002-2010 cion de material propagativo CTV
virus tristeza y otros patógenos
libre de CTV y otros patógenos.
asociados a cítricos

GIIIC, 2011 con datos de SENASICA-DGSV

Erradicación La concepción de umbral de establecimiento se propuso

para indicar el nivel de incidencia de una enfermedad, indu-
En el CTV en el noreste de México se encontraron dos es- cida por un patógeno en fase de establecimiento en un área
cenarios: foco simple y focos múltiples asociados a distintas geográfica específica, sobre la cual ya no es posible inte-
subregiones (Góngora, 2004a) Adicionalmente, se en- rrumpir el proceso patogénico intrínseco y ni en consecuen-
contró una transición de patrones aleatorios a agregados cia el progreso epidémico espacio-temporal resultante.
con distinta intensidad (Góngora, 2004a). Intuitivamente se
propuso un umbral de establecimiento del virus integrando
estos dos procesos espaciales a los cambios de incidencia
(Fig. 15). En esta propuesta se establece que 1.5% es la
incidencia en la cual se da la transición de una condición
aleatoria a agregada. Huertos con incidencia mayor a 1.5%
la erradicación resultó ineficiente (Góngora, 2004).
 La necesidad de realizar monitoreo de áreas periferales de
focos erradicados se demostró con el CTV y el amarilla-
miento letal del cocotero (Mora-Aguilera y Bencomo, 2001).
En el caso del CTV, se realizaron estudios de simulación en
huertos con árboles infectados mediante el monitoreo, una
y dos veces al año, con la técnica serológica ELISA (Fig.
17).

Figura 15. Umbral de establecimento del CTV propuesta para la región

citrícola de Tamaulipas, México. Los valores en el eje x´s se refiere a
valores índices de agregación Morisita y Lloyd.

Seguimiento de Foco. La erradicación no garantiza la

eliminación total de inóculo activo. Es necesario considerar
el periodo de incubación e infecciones latentes para incluir
una estrategia de seguimiento de foco o monitoreo de área
perifocal posterior a la eliminación de un árbol(es) enfermo. Figura 17. Efecto de la erradicación de árboles postivos si el monitoreo
del área perifocal (amarillamiento letal del cocotero) y mediante monitoreo
Actualmente, la detección molecular permite identificar una y dos veces al año del CTV (Mora-Aguilera, Datos no Publicados;
árboles positivos asintomáticos en torno a árboles sintomá- Marcus et al., 1984).
ticos que pueden incluirse en un programa de erradicación.
Esta oportuna detección puede reducir la proporción de
Se demostró que el efecto de erradicación fue exitoso úni-
insectos virulíferos al eliminar árboles con baja concentra-
camente en censos practicados dos veces al año. Una vez
ción de inóculo o por debajo del umbral de adquisición
al año eventualmente resultó en la eliminación de todos los
(Fig.16).
árboles enfermos (Marcus et al., 1984). La erradicación
exclusiva de un foco, sin el respectivo seguimiento perifocal
y sin considerar el umbral de establecimiento, puede ser
ineficaz.
Protección

En México los mecanismos de control para tratar al virus

(CTV) no existen, por lo cual, los esfuerzos se encaminan
hacia eal control de su vector principalmente T. citricida
(Ver Ficha Técnica Toxoptera citricida).

7. Riesgo Fitosanitario

El CTV es considerada unas de las enfermedades más de-

vastadoras en cítricos por sus reportes que indican cerca
de 116 millones de árboles muertos a nivel mundial
(Anguiano, 2003). Este virus, actualmente, está presente en
casi todas las regiones citrícolas del mundo. En México,
Figura 16. Modelo hipotético del proceso de patogénesis del CTV y está presente en 20 de los 23 estados citrícolas de impor-
dispersión del CTV mediante un insecto vector. Adaptado de propuesta tancia nacional.
general para virus de M. Jeger (No publicado).
Su vector se encuentra disperso en la zona sureste de
México, en la Península de Yucatán, la zona centro; Puebla
e Hidalgo y dos municipios de Oaxaca y Guerrero; lo que
sugiere que el CTV tiene probabilidades altas de dispersión
por la interacción del vector y el patógeno.

REPORTE EPIDEMIOLOGICO
A nivel nacional, la dispersión del CTV en México presenta
dos focos o frentes principales, la región de la Península de
Yucatán y la región del Pacífico. En estos dos frentes se
concentran el 63% del total de los positivos reportados por
el sector oficial (Fig. 18).

Los estados que conforman estas regiones cuentan con Figura 19. Gráfico de número de positivos (CTV) anuales a nivel nacio-
una superficie considerable de la especie citrícola de mayor nal de 1999 a 2008. (GIIIC-CP, 2011 con datos de SENASICA).
susceptibilidad reportada en la literatura, naranja dulce. Sin
embargo, esta consideración no aplica para el caso de Ve- En 2009 el GIIIC estudia los procesos de dispersión del
racruz, quien ocupa el primer lugar en producción de naran- CTV en la Península de Yucatán, como parte de los traba-
ja a nivel nacional y solo reporta hasta el 2007 un total de jos de regionalización realizados anteriormente. Con infor-
123 árboles positivos al virus. mación histórica generada por los Comités Estatales de
Sanidad Vegetal, se realiza un mapa de riesgo por métodos
interpolativos, en los que se ubica a los municipios de ma-
yor riego potencial por CTV, como parte de la primera fase
del estudio de regionalización (Fig. 20).

Figura 18. Mapa interpolativo nacional de árboles positivos a CTV

(GIIIC-CP, 2011 con datos de SENASICA).

La enfermedad mantuvo niveles bajos desde su detección

en 1999 y hasta 2003 reportando un total de 1520 árboles a
nivel nacional, es decir, 9.4% en cinco años.
A partir de 2004, los reportes de árboles positivos van en
incremento. En el 2007 se reportan un total de 6843 árboles
positivos, con lo que acumulan hasta ese año cerca de
13,000 mil árboles infectados (Fig. 19) Figura 20. Mapa interpolativo de número de árboles positivos a CTV
por municipio en la Península de Yucatán (GIIIC-CESV’s península, 2010).

En la figura se muestra el foco inicial reportado en 1999

(Campeche) y su aparente dispersión al 2007 hacia la zona
sureste de la península.
En los primeros años de establecimiento de la enfermedad Por otro lado, en muestreos entorno a focos realizados en
(1999-2001) su dispersión fue en un radio de 65 km aproxi- 10 huertos distribuidos a nivel regional, el rango de inciden-
madamente, mientras que para el 2007 la enfermedad se cia es de 11%-56%, siendo Yucatán la zona que representa
reportaba en zona noreste a 340 km del foco inicial. mayor contagio en torno al foco histórico validado.

La incidencia de municipios con al menos un árbol positivo

se incrementó de la primera detección en 1999 a 2005 en
un 42%, mientras que 2006 a 2007 (últimos reportes históri-
cos) la incidencia a nivel municipio llegó a 33% (Fig. 21). El
mayor número de municipios reportados como infectados
por CTV fueron 15 (en 2007), por lo que se asume que es
el número total municipios con presencia de la enfermedad
hasta esa fecha.

Con base en el mapa de dispersión interpolado del virus

por cada huerto de muestreo de positivos detectados, se
realizaron 7 censos en huertos de la Península de Yucatán,
donde el CTV mostró dispersión activa. Del 2005 al 2011en
censos realizados a nivel parcela se tuvo un incremento de
la incidencia en el rango de 0.6%-36%. Aparentemente Yu-
catán y Campeche mostraron la mayor tasa de dispersión. Figura 21. Municipios con CTV en la península de Yucatán de 1999 a
Quintana Roo mantuvo el nivel de dispersión actual de 2007 (GIIIC-CESV’s península).
2.5% (Fig. 22).

Figura 22. Huerta San Manuel 2, Mpio. Kinchil Yucatán: a) mapa de dispersión espacial de árboles positivos
a CTV; b) mapa de isolíneas; c) tasa de incidencia de árboles positivos a CTV en Yucatán (2005-2011).

En términos de árboles positivos por detecciones confirma- En general, las epidemias de CTV han sido variables (Fig.
das, los reportes muestran en el 2006 un mayor número de 24) en las diferentes zonas en las que se ha reportado en
árboles positivos a CTV (1,430) que corresponden al 49.4% cuento a su comportamiento y dependen en gran medida
del total de los positivos reportados (2,973 árboles positi- de la eficiencia de los vector para transmitir el virus, de las
vos). Mientras que el 2007, que en términos de incidencia a condiciones del hospedante y del clima y manejo como fac-
nivel municipio representó el año de mayor dispersión, los tores que permiten el movimiento o dispersión de la enfer-
datos reportan sólo 173 árboles positivos (6%) (Fig. 23). medad.
 Figura 23. Municipios con CTV en la península de Yucatán de 1999 a 2007 (GIIIC-CESV’s
península).

Figura 20. Intensidad de epidemias de CTV en el Caribe. (Mora et al., 1999).

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 Anexos

Anexo 1. Detecciones históricas y positivas a CTV en entidades citrícolas de México desde 1999 a 2008.

Estado 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 Total
Baja California N 115 - - 6 134 18 22 - - - 295
Baja California S - - - - - - - 11 - - 11
Colima 1 - - - 13 - 3 6 102 75 200
Campeche - 19 22 23 4 257 122 - - - 447
Guerrero - - - - 1 - 4 710 - 45 760
Hidalgo - - - 16 4 - 9 354 199 15 597
Jalisco - - - 8 36 188 899 96 2,051 121 3,399
Michoacán 9 8 37 18 - 5 9 - 57 - 143
Morelos - 5 - - 3 43 - 36 842 158 1,087
Nayarit - - - 6 2 23 8 29 1,034 50 1,152
Nuevo León 48 17 460 58 3 33 2 4 - 12 637
Oaxaca - - - - 6 39 169 50 121 376 761
Puebla - - - 9 1 114 394 43 266 478 1,305
Quintana Roo 18 20 - - - - 43 16 29 5 131
San Luis Potosí - - - - - - 85 16 - 8 109
Sonora - - - 8 3 62 1 16 219 144 453
Tabasco - - - - - 8 122 100 22 - 252
Tamaulipas 1 - 1 21 237 327 30 4 225 24 870
Veracruz 53 1 7 15 11 1 3 - - 35 126
Yucatán - 25 5 2 - 7 19 - 1,676 1,779 3,513
Total 245 95 532 190 458 1,125 1,944 1,491 6,843 3,325 16,248
Fuente: Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV) 2011.