BOLETIN DEL MUSEO ENTOMOLÓGICO

FRANCISCO LUÍS GALLEGO

ARTÍCULO ORIGINAL

ARTRÓPODOS CHUPADORES DE SAVIA Y

MECANISMOS PARA SU ADAPTACIÓN A
NICHOS DEFICIENTES EN NUTRIENTES

Magnolia del Pilar Cano Ortiz1

1
Profesora Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional
de Colombia sede Medellín. Candidata a Doctorado en
Agroecología.

Introducción

La sanidad vegetal es un reflejo de las características del medio

en el que se establecen los cultivos agrícolas, ya que dada la
condición del continuum suelo - planta se desarrollan nichos
que favorecen la formación de una trama biológica más o menos
diversa dependiendo de muchos factores naturales o inducidos.
Se debe entender entonces que los problemas fitosanitarios
se presentan e intensifican cuando confluyen condiciones
agroambientales en hospedantes susceptibles bajo un manejo
agronómico dado, que facilita su proliferación. Por esto, el
manejo se debe orientar hacia la identificación de las causas
que generan el desbalance del sistema para restablecerlo y
minimizar así la aplicación de medidas paliativas.

Particularmente para un grupo de artrópodos chupadores,

incluyendo los ácaros e insectos (Hemiptera: Sternorrhyncha) se
ha encontrado que una de las causas que induce el incremento
de las poblaciones es el desbalance nutricional en el que se
establece la planta, que altera su fisiología. Este fenómeno
conocido como “trofobiosis” se refiere al incremento de
aminoácidos libres y carbohidratos simples en la savia, debido
a la incorporación de moléculas solubles al sistema vascular
que altera su equilibrio dinámico.

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Es necesario entonces, profundizar en alteraban los procesos bioquímicos de

la comprensión de los procesos nutricio- la planta; que finalmente lo llevó a enun-
nales involucrados en la relación suelo ciar la teoría de la “Trofobiosis”; según
- planta - insecto - complejo simbionte este postulado enunciado en 1969 “una
bacteriano, para entender una de las planta nutricionalmente equilibrada pro-
causas que inciden en el incremento duce suficientes moléculas complejas
poblacional de artrópodos chupadores como almidón y proteínas que le confieren
de savia; ya que el desconocer la cau- firmeza y capacidad para mantener un me-
sa del problema lleva al agricultor a la tabolismo armónico donde síntesis (anabo-
aplicación de medidas paliativas, con lismo) y lisis (catabolismo) mantienen un
consecuencias económicas, sociales y equilibrio dinámico” (Chaboussou 1999).
ambientales.
Según Wagner (2006) hay dos reservo-
Generalmente los estudios se han cen- rios de aminoácidos, uno como precur-
trado en entender la relación planta - sor de moléculas proteicas (síntesis)
insecto, sin embargo, la trama es más y otro que contiene aminoácidos que
compleja porque se requiere incluir la provienen de la reconversión de proteí-
interacción con el endosimbionte y el nas (lisis). Además de ser precursores
efecto de la nutrición de la planta en de proteínas también son intermediarios
cuanto a fuentes, dosis y proporción de en la síntesis de otros constituyentes ce-
nutrimentos y relacionarlos con el po- lulares y sufren una intensa reconversión
tencial biótico. durante el desarrollo fenológico de la
planta, lo que hace que ciertos estados
Relación entre la nutrición y fisiología fenológicos sean más susceptibles a la
de la planta y los artrópodos chupa- acción de los parásitos. Durante la ger-
dores de savia minación, las proteínas de reserva de la
semilla proporcionan carbono y nitróge-
El termino “trofobiosis” para definir una no para la síntesis de los aminoácidos y
dependencia nutricional entre dos or- las proteínas celulares necesarias para
ganismos; donde las interacciones de el desarrollo de las plántulas. Del mismo
las especies desarrollan un proceso de modo durante la maduración cuando las
coevolución descrito como “asociación semillas pasan a formar las proteínas
simbiótica”; está representada principal- de reserva presentan una composición
mente en la relación hormiga - áfido. En de aminoácidos diferente. Esto también
ese sentido Delabie y Fernández (2003) sucede durante la producción de brotes
hacen una revisión minuciosa sobre el y floración. Durante la senescencia los
tema. carbohidratos simples, el nitrógeno libre
y los aminoácidos se acumulan nueva-
Sin embargo, el científico Francis Cha- mente en la savia, dando condiciones
boussou relacionó las observaciones adecuadas para el establecimiento de
que varios autores reportaban entre la los organismos descomponedores.
incorporación de moléculas solubles a la
planta y los incrementos poblacionales Para los artrópodos chupadores de savia
de organismos fitófagos; donde molécu- en condiciones de un balance nutricio-
las muy solubles en el sistema vascular nal equilibrado, la planta puede sinteti-

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zar moléculas complejas como almidón, formas de nitrógeno ureico (CO(NH2)2,

lignina y celulosa, brindando defensas nítrico (N-NO3-) y amoniacal (N-NH4+) y
naturales; aunque naturalmente hay su interacción con iones como potasio
fases en el proceso de desarrollo de la (K), fósforo (P), calcio (Ca) y azufre (S)
planta donde se presentan desbalances se manifiestan en aspectos de la plan-
fisiológicos como en la germinación, flo- ta como alteración del patrón de cre-
ración, maduración etc., lo que implican cimiento, senectud, grosor de las célu-
una redistribución de nutrientes, que las epidérmicas, grado de lignificación
hacen a la planta más susceptible a la así como la concentración de azúcares
acción de parásitos. simples y aminoácidos libres de la savia,
pero también afecta la síntesis de me-
Sin embargo, muchas acciones antrópi- tabolitos secundarios que perturban los
cas pueden incidir en la susceptibilidad mecanismos de resistencia de la planta,
de las plantas debido a la aplicación de haciéndola más propensas a los parási-
moléculas altamente solubles que se in- tos (Marschner 1995).
corporan al metabolismo y afectan su fi-
siología, incluyendo los componentes de En los insectos chupadores de sa-
productos de síntesis química como in- via los desbalances nutricionales del
secticidas, nematicidas, fungicidas, her- hospedante pueden inducir alteración
bicidas, fitohormonas y fertilizantes sol- del potencial biótico, número de pos-
ubles, que incrementa en los fluidos de turas por hembra, aceleración del ciclo
la planta moléculas como aminoácidos de vida y mayor longevidad, ocasion-
libres en vez de moléculas complejas ando en la población un crecimiento
como proteínas o carbohidratos simples desmesurado. Esto se evidencia princi-
como la glucosa en lugar de azúcares palmente en artrópodos oportunistas o
más complejos como polímeros de glu- con estrategia “R” pero particularmente
cosa, almidones y otros polisacáridos en insectos Hemiptera: Sternorrhyncha
que crean un entorno atractivo para los que se alimentan de la savia del floema,
ácaros e insectos de hábito chupador que establecen relaciones obligadas con
(Chaboussou 1997, Paull 2007). organismos endosimbióticos, los que les
elaboran y suministran los aminoácidos
Este efecto, además de los ácaros en esenciales, que para el caso de los áfi-
general, también se reporta en insectos dos son bacterias del género Buchnnera.
de las superfamilias: Aleyrodoidea, Aphi- Se ha encontrado que ésta es una de las
doidea, Coccoidea, Phylloidea, como en razones del éxito, lo que permite al áfi-
psílidos (Hemiptera: Psyllidae), cicadéli- do adaptarse a un nicho poco asequible
dos (Hemiptera: Cicadellidae), cóccidos como la savia del floema.
(Hemiptera: Coccidae) y áfidos (Hemip-
tera: Aphididae), (Marschner 1995). La savia del floema, sustrato nutricio-
nal para algunos artrópodos
Se ha encontrado que tanto las fuen-
tes, dosis y proporción de nutrimentos Según Douglas (2006), la savia elab-
suministrados e incorporados al sistema orada es un fluido muy concentrado,
vascular de la planta y los desbalances el 90% corresponde a carbohidratos
que se generan principalmente entre las simples principalmente sacarosa y en

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menor proporción glucosa y fructosa, en la menor presión osmótica de la miel

pero también contiene aminoácidos, de rocío y en la hemolinfa del insecto en
amidas, nucleótidos, ácidos orgánicos e relación a la savia del floema; y la forma
inorgánicos aunque en concentraciones como se supera esta barrera es trans-
más bajas. Según varios estudios el in- formando carbohidratos simples en oli-
secto alcanza a aprovechar el 10% del gosacáridos para reducir la presión del
total de savia que ingiere; el exceden- contenido intestinal.
te es expulsado en forma de gotas de
melaza, que además contienen gomas y Cole (1997) considera que el contenido
dextrinas. de aminoácidos de la planta puede in-
fluir en el crecimiento y reproducción de
Para superar las limitaciones de los los áfidos. Hay dos tipos de aminoáci-
bajos contenidos nutricionales, los ar- dos, los esenciales que sintetiza el or-
trópodos chupadores de savia tienden ganismo a partir de diferentes produc-
a consumir altos volúmenes del fluido tos del metabolismo intermedio, princi-
y lo procesan en su interior por medio palmente a partir de lipídos y glucócidos
de la asociación con endosimbiontes ob- existentes. En áfidos se han identificado
ligados, que en el caso de los áfidos, es como aminoácidos no esenciales alani-
la bacteria del género Buchnnera, lo que na, asparagina, ácido aspártico, cistina,
les permite adaptarse a un nicho espe- ácido glutámico, glutamina, glicina, pro-
cializado (Moran et al. 2005). lina, serina y tirosina (Strong y Sakamo-
to 1963; Mittler 1971) y los esenciales
Douglas (2006) considera que los áfidos son los que el organismo sintetiza a par-
deben superar dos barreras en su pro- tir de la dieta; en los áfidos el complejo
ceso de alimentación, la del nitrógeno y endosimbiótico los sintetiza a partir de
la del azúcar. En el primer caso los in- la savia ingerida por el insecto. (Strong y
sectos están limitados por el nitrógeno Sakamoto 1963, Mittler 1971).
en dos formas, la cantidad de nitróge-
no disponible en la savia y su calidad o Los carbohidratos de la savia, la
composición. El problema de la calidad hemolinfa y la miel de rocío
surge porque los artrópodos carecen de
la capacidad de sintetizar diez de los Los compuestos dominantes en la sa-
veinte aminoácidos que forman las pro- via de floema son azúcares derivados
teínas, lo que hace que la tasa de creci- de fijación de carbono fotosintético. En
miento y desarrollo de los áfidos sea in- muchas plantas la mayor parte de los
suficiente, pero la asociación con la bac- carbohidratos están en forma de saca-
teria B. aphidicola les permite superar la rosa, disacárido químicamente estable y
barrera de déficit de nitrógeno. Según de baja viscosidad (Douglas 2006). Las
la misma autora, en la barrera del azú- concentraciones varían entre 10 y 25%
car, debido a su alta concentración en la (Jacques y Auclar 1963; Douglas 2006),
savia del floema, se genera una presión mientras que la hemolinfa de los áfidos
osmótica entre 2 y 5 veces mayor que en está conformada principalmente por
los fluidos del cuerpo del insecto, pero trehalosa y de pequeñas trazas de glu-
los áfidos superan la barrera del azúcar cosa, sacarosa y fructosa, lo que sugiere
por osmorregulación, esto se evidencia que los monosacáridos tomados de la

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savia son convertidos inmediatamente La interacción afido - complejo endosim-

a trehalosa (Moriwaki et al. 2003), y la bionte bacteriano, bacteriocito, bacte-
composición de la miel de rocío es una rioma, bacteria, es compleja e interde-
solución concentrada de sustancias azu- pendiente; el áfido obtiene de la savia
caradas generadas al interior del insecto del floema la materia prima para que
chupador por la acción conjunta de los la bacteria endosimbionte B. aphidicola
organismos simbiontes que procesan la elabore parte de los aminoácidos esen-
savia elaborada obtenida de la planta ciales, pero además en la interface entre
hospedante y excretada por órganos ad- la pared celular de la bacteria endosim-
ecuados, en el caso de los áfidos por el bióticas y el bacteriocito se metabolizan
ano (Douglas 2006). algunos aminoácidos que cumple con
otras funciones como transporte intra
Así mismo se han identificado 12 com- o intercelular, actividad antibacteriana
puestos entre los aminoácidos y amidas y median en el intercambio de los dife-
que se encuentran en la miel de rocío rentes metabolitos y sustratos (Hansen
con mayor frecuencia, alanina, aspara- y Moran 2011).
gina, ácido aspártico, glutamina, ácido
glutámico, leucina, fenilalanina, prolina, Aunque el genoma de B. aphidicola tiene
serina, treonina y valina; que también mecanismos para codificar la mayoría
se presentan libres en la savia del flo- de genes para la biosíntesis de aminoá-
ema de muchas plantas. Además se re- cidos esenciales, faltan varios genes
portan otros compuestos de la miel de para la producción de aminoácidos
rocío como ácido cítrico y citrato de di- no esenciales. Esto se ha resuelto al
sodio, ácidos cítrico, málico, succínico, complementar la dieta con el suminis-
fumárico, isocítrico y carboxílico, pirrol- tro de nitrógeno para la biosíntesis de
idona, fosfato, cloruro de nitrato, azufre aminoácidos de reciclaje de residuos de
y amoníaco (Jacques y Auclar 1963). amoníaco (Hansen y Moran 2011).

Según Adams y Douglas (1997), la com- El bacteriocito regula dos genes, glutam-
posición de aminoácidos de la miel de ina sintetasa y glutamato sintetasa, que
rocío es más equilibrada que la savia del potencialmente trabajan juntos en la in-
floema, porque los áfidos sintetizan los corporación de nitrógeno (amonio) en el
aminoácidos no esenciales, el simbionte ciclo de glutamato (GOGAT) para asimi-
B. aphidicola suministra los aminoácidos lar el amoníaco; por lo tanto, la capaci-
esenciales y sólo dos de los aminoáci- dad de expresión del gen del simbionte
dos no esenciales serina y ácido aspárti- y del hospedante están estrechamente
co, son enriquecidos proporcionalmente integrados dentro del bacteriocito y fun-
en la miel de rocío en comparación con cionan como órganos especializados
la savia del floema, aunque esta afir- en la producción de aminoácidos. El ci-
mación no se puede generalizar. clo del glutamato puede ser una fuente
clave de nitrógeno que alimenta el me-
Asociación entre afidos (Hemiptera: tabolismo de aminoácidos de la relación
Aphididae) y el complejo endosimbi- áfido - B. aphidicola (Baumann et al.
onte bacteriano como mecanismo para 1995, Hansen y Moran 2011).
superar las barreras nutricionales

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En síntesis, es necesario entender que los IDMA. 31 p. Consultado febrero de

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de las condiciones del medio en el que www.bvcooperacion.pe/biblioteca/
se establecen los cultivos y más que bitstream/123456789/7004/3/
pensar en aplicar medidas paliativas lo BVCI0006390.pdf.
que debemos hacer es comprender en
forma holística las causas que originan Cole RA. 1997. The relative importance
el desbalance para orientar el manejo of glucosinolates and amino acids
hacia la recomposición del sistema, por to the development of two aphid
esta razón, se hace necesaria una visión pests Brevicoryne brassicae and Myzus
más integradora, que permita el estudio persicae on wild and cultivated brassica
científico de los procesos que influyen e species. Entomologia Experimentalis et
inciden en la distribución y abundancia de Applicata. 85: 121-133.
los organismos para brindar soluciones
que sean económicamente viables, Delabie JHC, Fernández F. 2003. Relaciones
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