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Revista de Biología Térmica 89 (2020) 102542

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Revista de Biología Térmica

revista Página de inicio: http://www.elsevier.com/locate/jtherbio

Termorregulación de murciélagos en el calor: límites a la capacidad de enfriamiento por evaporación en

tres murciélagos del sur de África

ZJ Czenze a,B,1, S. Naidoo B,C,1, A. Kotze C,D, AE McKechnie a,B,*

a Cátedra Sudafricana de Investigación en Fisiología de la Conservación, Instituto Nacional de Biodiversidad de Sudáfrica, PO Box 754, Pretoria, 0001, Sudáfrica
B Instituto de Investigación de Mamíferos, Departamento de Zoología y Entomología, Universidad de Pretoria, Private Bag X20, Hatfield, 0028, Sudáfrica
C Instituto Nacional de Biodiversidad de Sudáfrica, PO Box 754, Pretoria, 0001, Sudáfrica
D Departamento de Genética, Facultad de Ciencias Naturales y Agrícolas, Private Bag 339, Universidad del Estado Libre, Bloemfontein, 9300, Sudáfrica

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Palabras clave: Las altas temperaturas ambientales plantean importantes desafíos fisiológicos relacionados con el equilibrio energético y hídrico de las pequeñas
Tolerancia al calor endotermas. Aunque existe una creciente literatura sobre el efecto de las altas temperaturas en las aves, los datos comparables son más escasos para
Murciélagos
los murciélagos. Los datos que existen sugieren que el micrositio de descanso puede predecir la tolerancia a las altas temperaturas del aire. Para
Temperatura corporal
examinar más a fondo esta posibilidad, cuantificamos los límites superiores de tolerancia al calor y capacidad de enfriamiento por evaporación en tres
Pérdida de agua por evaporación
especies de murciélagos del sur de África que habitan el mismo ambiente cálido pero que utilizan diferentes tipos de perchas (hendiduras, follajes o
Tasa metabólica en reposo
cuevas). Usamos respirometría de flujo continuo y comparamos los límites de tolerancia al calor (temperatura del aire más alta (Ta) tolerado antes del
inicio de la hipertermia severa), temperatura corporal (TB), pérdida de agua por evaporación, tasa metabólica y capacidad máxima de enfriamiento (es
decir, pérdida de calor por evaporación / producción de calor metabólico). Límites de tolerancia al calor para los dos murciélagos que se posan en sitios
más expuestos,Taphozous mauritianus (crecimiento del follaje) y Eptesicus hottentotus (perchas en grietas), fueron Ta ¼ ~44 C y aquellos individuos
defendidos como máximo TB entre 41 C y 43 C. El límite de tolerancia al calor para los murciélagos que se posan en un sitio más protegido,

Rousettus aegyptiacus (percha-cueva), fue Ta ¼ ~38 C con un correspondiente TB de ~ 38 C. Estas diferencias interespecíficas, junto con
una tendencia similar a una mayor eficiencia de enfriamiento por evaporación en especies que ocupan micrositios de perchas más
cálidas, añaden más apoyo a la noción de que los factores ecológicos como la elección de perchas pueden tener una profunda influencia
en los rasgos fisiológicos relacionados con la termorregulación.

1. Introducción Studier y col., 1970; Studier y Wilson, 1970) y aún menos han
examinado las respuestas en Ta 40 C (Bronner y col., 1999; Cory
Muchos endotermos experimentan rutinariamente temperaturas ambientales por Toussaint y McKechnie, 2012; Cryan y Wolf, 2003; Licht y Leitner, 1967a,
encima de sus temperaturas corporales normotérmicas (TB), condiciones bajo las cuales 1967b; Ochoa-Acun~ ay Kunz, 1999).
el enfriamiento evaporativo se convierte en un proceso termorregulador crítico (Dawson, El enfriamiento evaporativo es la principal vía para la disipación de calor en los murciélagos,
1954; Herreid y Schmidt-Nielsen, 1966). Mantener un establoTB A menudo es un desafío y la evaporación puede constituir del 80% al 85% del flujo total de agua (Arad y Korine, 1993;
para las endotermas pequeñas, ya que intercambian calor con su entorno rápidamente Studier y col., 1970). Por lo tanto, al igual que las especies de aves del desierto, en condiciones de
debido a su alta relación de superficie a volumen. Los murciélagos se encuentran entre calor, los individuos pueden enfrentar frecuentes compensaciones que afectan la conservación
los endotermos más pequeños y existe una gran cantidad de datos sobre sus respuestas del agua y la tolerancia a la deshidratación frente a los altos requisitos de enfriamiento por
a las bajas temperaturas ambientales (Ta) (revisado por Ruf y Geiser, 2015). Sin embargo, evaporación para evitar la hipertermia letal (Dawson y Bartholomew, 1968). Sin embargo, a
pocos estudios han examinado la respuesta de los murciélagos a altasTa (Bonaccorso y diferencia de otros endotermos pequeños, la fase de descanso diurno de los murciélagos puede
McNab, 1997; obligar a algunas especies a soportar la parte más calurosa del día sin acceso a agua que no sea
Downs et al., 2012; Korine y Arad, 1993; McNab, 1989; McNab y la contenida en la comida en sus intestinos cuando regresan a dormir. Los desafíos de la alta
Bonaccorso, 2001; Noll, 1979; Procter y Studier, 1970; Estudioso, 1970;

* Autor correspondiente. Cátedra de Investigación Sudafricana en Fisiología de la Conservación, Instituto Nacional de Biodiversidad de Sudáfrica, PO Box 754, Pretoria, 0001,
Sudáfrica.
Dirección de correo electrónico: [email protected] (AE McKechnie).
1 Contribuyó igualmente.

https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2020.102542
Recibido el 11 de octubre de 2019; Recibido en forma revisada el 7 de febrero de 2020; Aceptado el 13 de febrero de 2020
Disponible online el 15 de febrero de 2020
0306-4565 / © 2020 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.
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fase de descanso Ta puede ser particularmente severo para las especies subtropicales y tabla 1
tropicales que utilizan sitios de descanso relativamente sin amortiguar como micrositios Resumen del rendimiento termorregulador de tres murciélagos del sur de África,
arbóreos, grietas de rocas o techos (p. ej., Bronner y col., 1999). Eptesicus hottentottus, Taphozous mauritianus, y Rousettus aegyptiacus. TB ¼
Yangochiroptera parece tolerar un máximo sustancialmente mayor TB temperatura corporal, Ta ¼ temperatura del aire, RMR ¼ tasa metabólica en reposo, Tuc ¼
límite crítico superior de termoneutralidad, EWL ¼ pérdida de agua por evaporación, EHL¼
valores (43–45 C; Cory Toussaint y McKechnie, 2012; Licht y Leitner, 1967a, 1967b;
pérdida de calor por evaporación, MHP ¼ producción de calor metabólico. Los valores
Maloney y col., 1999) en comparación con Pteropodidae (37 - 40 C; Bartholomew
mínimos y máximos para cada variable se indican como "Mín." o "Máx."
y col., 1970, 1964). También ha habido sugerencias de que la tolerancia al calor de
respectivamente. Se informan las medias, DE y tamaños de muestra (entre paréntesis).
los murciélagos pequeños puede estar correlacionada con el microclima de la
Variable Eptesicus Taphozous Rousettus
percha (Bronner y col., 1999; Cory Toussaint y McKechnie, 2012; Marom y col.,
hotentoto Mauritianus aegyptiacus
2006; Minnaar et al., 2014), y existe alguna evidencia de tales correlaciones entre
los roedores nocturnos (Lovegrove y col., 1991; B. van Jaarsveld et al., Datos no Masa corporal (g) 13,6 ± 1,6 (3) 24,4 ± 0,9 (5) 132,6 ± 16,6 (6)
Temperatura corporal
publicados). Las perchas ocupadas porFregonas condylurus, por ejemplo, llegar a
Min. TB ( C) 30,7 (2) 36,0 0,71 (3) 36,1 0,64 (6)
50 - 60 C en verano y las personas expuestas a Ta ¼ 45 C mostró aumentos 35,6 (1)
rápidos en la pérdida de agua por evaporación (EWL) y se toleró TB ¼ ~43 C ( Inflexión Ta ( C) TB 33,0 33,3 31,7
Maloney y col., 1999). Cory Toussaint y McKechnie (2012) propuso que la variación versus Ta pendiente 1.03 0,82 0,34
Max. TB ( C) 41,1 0,3 (3) 42,3 0,6 (4) 38.15 0,4 (6)
en la tolerancia al calor encontrada entre las especies simpátricas puede estar
42,08 (1) * 42,9 (1) *
correlacionada con las propiedades térmicas de los refugios utilizados por estas
Max. Ta ( C) 41,8 0,06 (3) 42,2 0,6 (4) 38.06 0,6 (6)
especies, una noción ampliamente apoyada por sus datos para tres especies de 43,1 (1) 44,6 (1)
África meridional y los datos limitados disponibles en la literatura (Cory Toussaint Tasa metabólica en reposo

y McKechnie, 2012). Específicamente, los autores encontraron queNycteris Min. RMR (W) 0,07 (2) 0,24 0,07 (5) 1.09 0,59 (5)
Tuc ( C) 33,0 31.0 28,5
thebaica, que se posan en grandes cavidades de árboles baobab tamponadas
Pendiente RMR (mW 16,7 22,6 30,44
térmicamente (es decir, como cuevas), fueron menos tolerantes a altas Tuna. C-1)
Max. RMR (W) 0,20 0,03 (3) 0,45 0,11 (4) 1.4 0,26 (6)
Las comparaciones de las variables fisiológicas relacionadas con la tolerancia al calor 0,27 (1)
Max. RMR / Min. 3.11 1,88 1,34
se complican por la variación de los métodos entre los estudios, incluidas las tasas de
RMR
flujo y, por lo tanto, los niveles de humedad en las cámaras metabólicas (p. Ej., van Dyk
Pérdida de agua por evaporación
et al., 2019; Gerson et al., 2014; Poderes, 1992). La necesidad de datos recopilados en Min. EWL (gh-1) 0,06 0,01 (3) 0,18 0,06 (5) 0,46 0,19 (5)
condiciones estandarizadas para facilitar los análisis comparativos proporcionó el Inflexión Ta ( C) 40,5 36,7 34,2
estímulo para una serie reciente de artículos que ha revelado una variación sustancial Pendiente EWL (gh-1C- 0,18 0,12 0,23
1)
entre los taxones de aves y dentro de ellos en términos de tolerancia al calor y capacidad
Max. EWL (gh-1) 0,37 0,07 (3) 0,74 0,6 (4) 1,51 0,56 (6)
de enfriamiento por evaporación (McKechnie y col., 2016a, 2017; 0,70 (1) 0,86 (1)
O'Connor et al., 2017; Smit y col., 2018; Whitfield et al., 2015). Aquí, aplicamos el mismo Max. EWL / min. 7.54 4.24 3,28
enfoque para obtener los límites superiores de tolerancia al calor y capacidad de EWL
Min. EHL / MHP 0,45 0,20 (3) 0,53 0,21 (5) 0,29 (2)
enfriamiento por evaporación en tres especies de murciélagos del sur de África que
Max. EHL / MHP 1,21 0,15 (3) 1.04 0,56 (4) 0,75 0,19 (6)
ocurren simpátricamente en un ambiente cálido para probar el papel hipotético del
1,71 (1) 1,44 (1)
microclima de percha en la determinación de los límites de tolerancia al calor de los
* Un solo individuo E. hotentoto y T. mauritianus tolerado Ta > 42 C, y también se
quirópteros y la capacidad de enfriamiento por evaporación. Predijimos que los límites
muestran esos valores máximos.
de tolerancia al calor y la capacidad de enfriamiento por evaporación serían más bajos
en una especie que habita en cuevas y que está protegida de altasTa en comparación con
las especies expuestas regularmente a altas Ta. comenzó a la mañana siguiente. Rousettus aegyptiacus fueron alojados
individualmente en jaulas construidas con marcos de madera y telas de
2. Material y métodos sombra. Se les proporcionó fruta hasta 2 h antes de las mediciones yad
libitum agua antes del inicio de las mediciones. Todos los protocolos
2.1. Estudio de especies y sitio
experimentales fueron aprobados por el Comité de Ética Animal de la
Universidad de Pretoria (protocolo EC022-16) y el Comité Científico y Ético
Los murciélagos fueron capturados en la Reserva Natural de Goro (S22 59 '; E29 250) sobre el
de Investigación del Jardín Zoológico Nacional (P16-13).
ladera norte semiárida de la cordillera de Soutpansberg en la provincia de Limpopo,
Sudáfrica. El valle de Limpopo fue seleccionado como el área de estudio porque es una 2.2. Mediciones de la temperatura corporal y del aire
de las partes más calurosas del sur de África, con veranoTa que habitualmente supera los
40 C (Servicio Meteorológico de Sudáfrica). El Soutpansberg está compuesto por la Medimos Ta dentro de la cámara de respirometría utilizando una sonda de
maleza montañosa de Soutpansberg, el bosque del cinturón de niebla del norte, la termistor (Modelo TC-100, Sable Systems, Las Vegas, NV, EE. UU.) insertada a
maleza de la cumbre de Soutpansberg, la maleza dulce de Makhado y la maleza de través de un pequeño orificio en la cámara que se selló con una arandela de
Musina mopane. Usamos redes de niebla para capturar murciélagos en el sitio durante goma. La temperatura corporal se midió utilizando etiquetas de transpondedor
el verano austral de octubre a diciembre. integrado pasivo (PIT) sensibles a la temperatura (BioTherm, Biomark, Boise, ID,
2016. Las especies se identificaron utilizando una clave taxonómica (Monadjem y EE. UU.). Inyectamos la etiqueta PIT por vía subcutánea entre las escápulas de
col., 2010). Longitud del antebrazo (al 0,1 mm más cercano) y masa corporal (al cada individuo. Se utilizó un lector de etiquetas PIT y un sistema transceptor
Se registró 0,5 g) de cada murciélago. portátil (modelo FS2001, Destron Fearing, St. Paul, MN, EE. UU.) Para grabar
Nuestra especie de estudio fue un pteropodido frugívoro que habita en cuevas, continuamenteTB de cada murciélago durante las mediciones de intercambio de
Rousettus aegyptiacus (132,6 16,6 g, n¼6), un embalónurido que crece en las gases. Calibramos una submuestra de etiquetas PIT en un baño de agua
hojas insectívoro, Taphozous mauritianus (24,4 0,9 g, n¼5), y un vespertiliónido circulante a temperaturas que oscilan entre 20 y 50ºC. C contra un termopar de
insectívoro que se posa en grietas, Eptesicus hottentotus (13,6 1,6 g; tabla 1; Cu-Cn (IT-18, Physitemp Instruments Inc., Clifton NJ, EE. UU.).
Monadjem y col., 2010). Todos los individuos eran adultos no reproductivos. Las
tres especies dependen del agua superficial (Dengis, 1996; Monadjem y col., 2010; 2.3. Medidas de intercambio de gases
Skinner y Chimimba, 2005). IndividualE. hottentotus y T. mauritianus se
mantuvieron durante la noche en bolsas de tela y se les proporcionó agua potable Usamos un sistema de respirometría de flujo abierto para medir la
al anochecer antes de las mediciones producción de dióxido de carbono (VCO2) y EWL durante las mediciones. Nosotros

2
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usó cámaras metabólicas que consistían en un 4 L (T. mauritianus 2.5. Análisis estadístico
y E. hottentotus) o 8 L (R. aegyptiacus) recipiente hermético equipado con una
plataforma de malla plástica elevada ~ 10 cm por encima de una capa de ~ 1 cm de Los datos se adquirieron y analizaron utilizando el software Expedata (Sable
aceite mineral para atrapar las excretas. Las paredes internas y la parte superior de la Systems, Las Vegas NV, EE. UU.). Corregimos la deriva y el retraso del analizador
cámara también estaban cubiertas de malla para que los murciélagos pudieran gatear y utilizando los algoritmos relevantes en el software Expedata (Sable Systems, Las
colgar en su postura natural de reposo. Se ha demostrado previamente que estas Vegas NV, EE. UU.). Ecuaciones 9.5 y 9.6 deLighton (2008) se utilizaron para
cámaras no absorben vapor de agua (Whitfield et al., 2015). Las cámaras se colocaron en calcular V_CO2 y pérdida de agua por evaporación (EWL) de los períodos más bajos
una caja de temperatura controlada construida a partir de una hielera (~ 100 L). losTa estables de 5 min de CO2 y vapor de agua en un determinado Ta, asumiendo
dentro de las cámaras se reguló mediante un dispositivo Peltier (modelo AC-162, TE 0,803 mg H2O mL 1 vapor. Seleccionamos el promedio más bajo de 5 min de V_CO2
Technology Inc., Traverse City, MI, EE. UU.) y un controlador personalizado. El aire se en cada Ta para representar valores en reposo.
suministró a través de una bomba con una capacidad máxima de aproximadamente 30 L Calculamos V_ de animal completoCO2, tasa metabólica en reposo (RMR),
min.1 (modelo DOA-P13-BN, Gast Air Pumps, Benton Harbor, MI, EE. UU.) antes de pasar EWL y capacidad de enfriamiento por evaporación (expresada como pérdida de
por gel de sílice y Drierite para eliminar el vapor de agua. Por tanto, se suministró aire calor por evaporación / producción de calor metabólico [EHL / MHP]) como se
seco a los canales de la cámara y la línea de base. Se utilizó una válvula de aguja describe en Whitfield y col. (2015). Para convertir V_CO2 a RMR, asumimos un
(Swagelok, Solon, OH, EE. UU.) Para regular el caudal en el canal de línea de base y un índice de intercambio respiratorio (RER) de 0,71, representativo del metabolismo
controlador de flujo másico (MFC; modelo MC-10SLPM-D / 5m, Alicat Scientific Inc., lipídico postabsorción (Withers, 1992) y tasas convertidas de V_CO2 a la tasa
Tuscon AZ, EE. UU.) , calibrado con un caudalímetro de pompas de jabón (Gilibrator 2, metabólica (W) usando 27,8 J ml 1 CO2. Para determinar los puntos de inflexión
Sensidyne, St Petersburg, FL, EE. UU.), reguló los caudales experimentales. La entrada de dondeTB, EWL, RMR comenzó a aumentar al aumentar Ta, ajustamos modelos de
aire se colocó cerca de la parte superior de cada cámara metabólica con una articulación regresión lineal segmentados utilizando el segmentario paquete (Muggeo, 2009)
del codo hacia la parte superior (para minimizar cualquier enfriamiento convectivo en R (R 3,5,2; Equipo R Core, 2018) para cada especie. Los modelos lineales de
potencial a velocidades de flujo más altas) y la salida de aire debajo de la plataforma de efectos mixtos se ajustaron a los datos con el paquete Rnlme (Pinheiro et al., 2009
malla para maximizar la mezcla de aire. Los caudales variaron de 2.5-11.5 L min1 ) para determinar la relación entre cada variable fisiológica y Ta. Consideramos la
pseudorreplicación (debido a múltiples mediciones de individuos) al incluir la
(R. aegyptiacus), 2,5–9,5 l min 1 (T. mauritianus), y 2,5–11,3 L min 1 identidad individual como un factor aleatorio en todos los análisis. Evaluamos la
(E. hottentotus), Dependiendo de Tay comportamiento individual. Todos los caudales se significancia enp < 0.05 y los valores se presentan como media sd a menos que
ajustaron para mantener las presiones de vapor de agua lo más bajas posible (i. se indique específicamente.
mi., <5 ppt) dentro de la cámara al tiempo que permite mediciones Sigue habiendo debate sobre si los modelos lineales segmentados o los
precisas de las diferencias en el vapor de agua y el CO2 entre aire modelos polinomiales son más apropiados para aumentos en EWL en Ta
incurrent y excurrent. acercándose o superando la normotermia TB. Optamos por utilizar modelos
El aire excurrent de la cámara y el aire de línea de base se submuestrearon segmentados, por las razones descritas porWhitfield y col. (2015). Estos autores
secuencialmente usando un multiplexor de respirometría (modelo encontraron diferencias insignificantes en el ajuste del modelo y argumentaron
MUX3-1101-18M, Sable Systems) en modo manual y un submuestreador SS-3 que los modelos lineales segmentados son preferibles en términos de facilitar las
(Sable Systems). El aire submuestreado se extrajo a través de un CO2/ H2O comparaciones entre y dentro de las especies.
analizador (modelo LI-840A, LI-COR, Lincoln, NE, EE. UU.), Que se puso a cero
regularmente con nitrógeno y se analizó para CO2 utilizando un gas de calibración 3. Resultados
certificado con un CO conocido2 concentración de 2000 ppm (AFROX,
Johannesburgo, Sudáfrica). El h2El sensor de O del Li-840A se puso a cero 3.1. Temperatura corporal
regularmente con nitrógeno y se amplió con un generador de punto de rocío
(DG-4, Sable Systems, Las Vegas NV). Todos los tubos del sistema eran tubos Bev- Cada especie mostró normotermia aproximadamente estable TB con un
A-Line IV (Thermoplastic Processes Inc., Warren, Nueva Jersey, EE. UU.). Las punto de inflexión que osciló entre 31,7 C 1,5 (SE) (R. aegyptiacus) para
salidas de voltaje de los analizadores y sondas de termistor se digitalizaron 33,3 C 0,7 (SE) (T. mauritianus), por encima del cual TB aumentado linealmente
utilizando un convertidor digital analógico (modelo UI-3, Sable Systems, Las Vegas tabla 1, Figura 1). La pendiente deTB vs. Ta por encima del punto de inflexión fue
NV, EE. UU.) Y se registraron con un intervalo de muestreo de 5 s utilizando el sustancialmente más superficial para R. aegyptiacus (df¼20,0, t¼16,6, r2 ¼0,94,
software Expedata (Sable Systems). pendiente ¼ 0,34) en comparación con T. mauritianus (df¼21,4, t¼14,3, r2
¼0,93, pendiente ¼ 0,82), o E. hottentotus (df¼22,2, t¼17,3, r2 ¼0,93, pendiente
2.4. protocolo experimental ¼ 1,03; tabla 1). Rousettus aegyptiacus también tenía el límite medio más
bajo de tolerancia al calor (Ta ¼ 38.06 0,6 C) y el máximo medio más bajo TB
Los datos fueron recolectados durante la fase de descanso diurno siguiendo los (38,15 0.4 C). Individuos de ambosE. hottentotus y T. mauritianus
métodos descritos por Whitfield y col. (2015), donde los animales fueron expuestos a un tolerado ~ 44 C y máximo defendido TB entre 41 C y 43 C (tabla 1).
perfil escalonado de progresivamente más alto Ta. Este enfoque es conceptualmente
análogo al protocolo deslizante de exposición al frío ampliamente utilizado para medir el
metabolismo de la cumbre (Swanson y col., 1996), y se utilizó porque no es factible 3.2. Tasa metabólica en reposo
mantener a los animales en niveles muy altos.
Ta para periodos típicos de mediciones en estado estacionario a T más bajaa valores. En Ta < ~ 30 C hubo una variación considerable en la RMR; sin embargo, todos
Los murciélagos se mantuvieron en cada Ta durante un período de al menos 10 minutos, los individuos exhibieron una actividad similar, por lo que probablemente esto
pero más típicamente de 20 a 30 minutos, hasta que TB, V_CO2 y EWL estabilizado a valores representa una variación individual cuando se exponen a estas temperaturas.
constantes mantenidos durante al menos 5 min. Los datos se recopilaron a partir deTa ¼ Esta variación disminuyó sustancialmente a temperaturas más altas y la RMR para
~ 20 C (R. aegyptiacus) o Ta ¼ ~25 C (T. mauritianus y las tres especies aumentó significativamente conTa por encima de sus respectivos
E. hottentotus), con Ta posteriormente aumentó en ~ 2 C incrementos. Las puntos de inflexión con R. aegyptiacus ¼ 28,5 C 2.0 (SE), T. mauritianus ¼ 31.0 C
carreras experimentales terminaron cuando un animal mostró estrés por calor (es 0.9 (SE) y Ta ¼ 33 C 1.4 (SE) en E. hottentotus (tabla 1). Por encima del
decir, agitación, problemas para mantener la postura o una trayectoria de punto de inflexión, la RMR aumentó a valores máximos equivalentes al
aumento de la temperatura corporal superior a 42ºC). C hacia letal TB de 44 C; 134% (R. aegyptiacus), 188% (T. mauritianus), y 311% (E. hottentotus)
Licht y Leitner, 1967b, 1967a). de valores mínimos (tabla 1; Figura 2).

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Figura 1. Relación entre la temperatura corporal y la temperatura del aire para tres Fig. 3. Relación entre la pérdida de agua por evaporación y la temperatura del aire para
murciélagos del sur de África, Eptesicus hottentottus (13,6 1,6 g), Taphozous tres murciélagos del sur de África, Eptesicus hottentottus (13,6 1,6 g), Taphozous
mauritianus (24,4 0,9 g), y Rousettus aegyptiacus (132,6 16,6 g). Tenga en cuenta que mauritianus (24,4 0,9 g), y Rousettus aegyptiacus (132,6 16,6 g). Tenga en cuenta que
la escala de los ejes xey varía entre paneles. Para cada especie, la línea sólida es la parte la escala de los ejes xey varía entre paneles. Para cada especie, la línea sólida es la parte
superior del modelo de regresión lineal segmentado que proporcionó el mejor ajuste. El superior del modelo de regresión lineal segmentado que proporcionó el mejor ajuste. El
panel inferior derecho muestra los modelos de regresión para las tres especies panel inferior derecho muestra los modelos de regresión para las tres especies
representadas juntas con fines comparativos. representadas juntas con fines comparativos.

producción de calor (EHL / MHP), osciló entre 0,75 (R. aegyptiacus) a 1,3 (E.
hottentotus).

4. Discusión

Los tres murciélagos que investigamos aquí mostraron aumentos típicos de

mamíferos en TB, RMR y EWL cuando las temperaturas ambientales se acercaron o
superaron la normotermia TB. Aunque nuestros tamaños de muestra fueron bajos,
particularmente para las pequeñas especies insectívoras, los patrones de variación
interespecífica en la tolerancia al calor y la capacidad de enfriamiento por evaporación
respaldaron ampliamente nuestra predicción sobre cómo estos rasgos varían entre las
especies que ocupan perchas que difieren en la medida en que protegen a los ocupantes
de las altas temperaturas. temperaturas del aire. SuperiorTa y TB los límites eran más
bajos en R. aegyptiacus y este pteropodido posado en cuevas era notablemente menos
tolerante al calor que cualquiera de las pequeñas especies insectívoras, alcanzando TB
máximos de solo ~ 38 C antes de mostrar signos de estrés por calor severo.

Una limitación de nuestro estudio es que no pudimos medir directamente las temperaturas
en los refugios ocupados por los individuos de nuestro estudio. Sin embargo, nuestra suposición
de que las temperaturas de los perchas experimentadas por los refugios en cuevasR.
Figura 2. Relación entre la tasa metabólica en reposo y la temperatura del aire para tres aegyptiacus son sustancialmente más bajos que los experimentados por los posaderos en los
murciélagos del sur de África, Eptesicus hottentottus (13,6 1,6 g), Taphozous
árboles o en las grietas T. mauritianus y E. hottentotus
mauritianus (24,4 0,9 g), y Rousettus aegyptiacus (132,6 16,6 g). Tenga en cuenta que
durante el tiempo caluroso está respaldado por numerosos estudios de murciélagos que
la escala de los ejes xey varía entre paneles. Para cada especie, la línea sólida es la parte
se posan en cuevas. Cuevas ocupadas porR. aegyptiacus en Kenia variaba solo entre
superior del modelo de regresión lineal segmentado que proporcionó el mejor ajuste. El
panel inferior derecho muestra los modelos de regresión para las tres especies
25,5 C y 27 C y, cerca de Table Mountain, la temperatura de la cueva osciló
representadas juntas con fines comparativos. entre 7,0 C hasta 12,3 C, más baja y más estable que la media diaria Ta
medido en el aeropuerto de Ciudad del Cabo, que osciló entre ~ 9 C hasta 17 C (
Barclay et al., 2017). Además, en las cuevas habitadas por los obligados refugios
3.3. Pérdida de agua por evaporación
Miniopterus schreibersii y Rhinolophus capensis (Monadjem y col., 2010), las
temperaturas medias en el transcurso de un año oscilaron entre 13,9 C hasta 19,5
En las tres especies, EWL se mantuvo aproximadamente constante al
C con temperaturas máximas y mínimas absolutas de 9,9 y 22,3 C, mientras que
aumentar Ta y luego aumentó rápida y linealmente por encima de un punto
fuera máximo Ta superó las temperaturas de los perchas hasta en un 17,7 C, (
de inflexión que osciló entre 34,2 C 0,7 (SE) (R. aegyptiacus) hasta 40,5 C
Brown y Bernard, 1994). Perchas de hendiduras ocupadas porPipistrellus
0,1 (SE) (E. hottentotus; tabla 1, Fig. 3). Las tasas mínimas de agua de evaporación
hesperidus y Tadarida aegyptiaca
oscilaron entre 0,06 gh.-1 (E. hottentotus) hasta 0,45 gh-1 (R. aegyptiacus;
en la misma zona en la que se llevó a cabo el último estudio a menudo excedido
tabla 1). Los aumentos fraccionales en EWL (es decir, la relación entre los valores
fuera de Ta (ZJ Czenze datos no publicados). En un estudio comparativo de tres
máximos y los valores mínimos) fueron ~ 3.3 (R. aegyptiacus), ~ 4,2 (T. mauritianus
especies de murciélagos simpátricos en la misma región que el presente estudio,
) y ~ 7.5 (E. hottentotus). Capacidad máxima de enfriamiento por evaporación,
Nycteris thebaica (la especie menos tolerante al calor) posados en una cavidad
expresada como máxima pérdida de calor por evaporación / metabólica
de árbol baobab tamponada térmicamente que permaneció 5 C más frío que

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máximo Ta (Cory Toussaint y McKechnie, 2012). En cambio, 2014). Estos autores argumentaron queE. wahlbergiEl aumento repentino de la
T. mauritianus y Sauromys petrophilus eran más tolerantes al calor y se tasa metabólica en reposo y la EWL indica que estos murciélagos intentan evitar
posaban en grietas donde las temperaturas a veces excedían Ta en días muy la hipertermia. Parece queR. aegyptiacus es aún más reacio a la hipertermia TB y,
calurososCory Toussaint y McKechnie, 2012). en comparación con otros pteropodids frugívoros, tiene una capacidad muy
Las comparaciones directas entre nuestras tres especies de estudio están modesta para defender normotermia TB durante condiciones de calor. A pesar de
potencialmente confundidas tanto por la filogenia como por la masa corporal. Además, queE. wahlbergi y R. aegyptiacus son en gran medida simpátricos, nuestros datos
comparando la tolerancia al calor deR. aegyptiacus al de otros Yinpterochiroptera son sugieren que las diferencias en su desempeño termorregulador en altas
desafiantes ya que los datos comparables sobre la termorregulación en el calor (p. Ta están funcionalmente vinculados a su microclima de descanso. Aunque la
gramo., >36 C) están disponibles solo para un pteropodido que se posa en TMB varía con la dieta en endotermos (Cruz-Neto y Bozinovic, 2004;
los árboles del sur de África (Epomóforo wahlbergi ~84 g; Minnaar et al., Mun
~ oz-García y Williams, 2005), esta observación apoya la noción
2014) y, hasta cierto punto, cuatro pteropodidos australianos y de Nueva que los murciélagos que habitan en cuevas han desarrollado una capacidad de enfriamiento por
Guinea que se posan en los árboles (Dobsonia menor ~87 g, Pteropus evaporación limitada debido a su ambiente fresco, típicamente húmedo, donde la selección de
poliocephalus ~680 g, Pteropus scapulatus ~360 g, Syconycteris austalis ~20 tolerancia al calor es relajada (Altringham, 2011). A diferencia de,
g; Bartholomew y col., 1964; Bartholomew y col., 1970). El descanso medioTB Epomophorus wahlbergi y los pteropodidos de Australasia normalmente se posan en las
grabamos para R. aegyptiacus (36,1 C) es copas de los árboles (Bonaccorso et al., 2002; Monadjem y col., 2010) y, por lo tanto,
valores similares a los reportados previamente para esta especie (35,2 - 36,5 C; están más expuestos a mayores Ta valores y condiciones más propensos a favorecer una
Korine y Arad, 1993; Noll, 1979) y otros pteropodidos (33,8–38,3 capacidad de enfriamiento evaporativo eficiente.
C; Bartholomew y col., 1964; Bonaccorso y McNab, 1997; Downs et al., En comparación con las TMB de los murciélagos en general, la TMB de R. aegyptiacus
2012; Jones, 1972; McNab, 1989; McNab y Armstrong, 2001; fue equivalente a ~ 173% de sus valores pronosticados alométricamente (
McNab y Bonaccorso, 2001; Ochoa-Acun ~ ay Kunz, 1999) Sin embargo, Cory Toussaint y McKechnie, 2012), pero cae dentro del rango de otros
la TMB de masa específica (8.2 mW g-1) que reportamos aquí es más alto que los pteropodids (Bartholomew y col., 1964; Bonaccorso y McNab, 1997;
valores previamente registrados de la misma especie (4.6 - 5.2 mW g-1; Korine y Downs et al., 2012; McNab, 1989; McNab y Armstrong, 2001; McNab y
Arad, 1993; Noll, 1979). Nuestro estudio involucró a individuos en libertad Bonaccorso, 2001; Minnaar et al., 2014). El BMR deT. mauritianus
detenidos durante la noche, mientras queKorine y Arad (1993) mantuvieron a los fue equivalente al 140% de los valores predichos, y el de E. hottentotus
individuos en cautiverio durante 2 a 3 semanas, y Noll's (1979) Las mediciones solo el 64% de los valores predichos (Cory Toussaint y McKechnie, 2012). Esta variación
involucraron individuos cautivos aclimatados a 15 C o 30 C durante seis semanas. en la TMB en relación con los valores alométricamente esperados entre tres especies en
Estas diferencias, así como la variación entre estos estudios en términos de un solo sitio enfatiza la variación sustancial en la energía de los murciélagos que
protocolos experimentales (p. Ej., Exposición a un soloTa en comparación con probablemente sea independiente de la masa corporal, y subraya la necesidad de más
múltiples rampas Ta) puede, sospechamos, ser parte de la razón de estas estudios para dilucidar las fuentes de esta variación (p. Ej.,
diferencias en los valores de TMB. Cruz-Neto et al., 2001; McNab, 2003). El maximoTa y TB de T.
El máximo medio TB grabamos para R. aegyptiacus es casi idéntico mauritianus y E. hottentotus estaban entre 3-6 C mayor que R.
a estudios anteriores (Arad y Korine, 1993; Noll, 1979), pero casi 2 C aegyptiacus. los TB de T. mauritianus y
menor que el valor correspondiente de ~ 40,5 C de E. hottentotus aumentado rápidamente por encima de sus respectivos puntos de
E. wahlbergi (Minnaar et al., 2014). Los pteropodids,D. minor, P. poliocephalus, S. inflexión con E. hottentotus alcanzando un TB de 42,1 C y T. mauritianus TB ¼ 42,9
austalis, P. hypomelanus también eran comparativamente más tolerantes al calor Gato Ta ¼ 43,1 y 44,6 C, respectivamente. Estos valores caen dentro
y, cuando se exponen a Ta ¼ 39-40 C, todas las especies mantenidas TB del máximoTB rango registrado en otros yangochiropterans (41 - 43 C;
entre 39-40 C, y el TB de P. scapulatus alcanzó 40-42 Gato Tas Cryan y Wolf, 2003; Henshaw y Folk Jr., 1966; Maloney y col., 1999). Más lejos,T.
entre 40-44 C (Bartholomew y col., 1970, 1964; Ochoa-Acun ~ ay mauritianus en un estudio previo alcanzado TB ¼ 42,9 Gato Ta ¼ 42 C, idéntico al
Kunz, 1999) valor que registramos aquí (Cory Toussaint y McKechnie, 2012). El maximoTB Los
El aumento fraccional en EWL exhibido por R. aegyptiacus (~3.3) valores de las especies de murciélagos insectívoros investigadas en el presente
fue similar a las personas de Israel (~ 3.6; Korine y Arad, 1993), pero estudio y en trabajos anteriores, colocan a los murciélagos dentro del rango más
inferiores a los de E. wahlbergi (~8) o P. poliocephalus (~5,2; alto de mamíferos. TB y dentro de la aparente alta temperatura de 40 a 45 C techo
Bartholomew y col., 1970; Minnaar et al., 2014). Además, el aumento de la tasa común a la mayoría de las formas de vida multicelular (Heinrich, 1977). Otros
metabólica por encima de los valores iniciales fue similar paraR. aegyptiacus pequeños mamíferos que operan dentro de este rango incluyen los roedores,
(134%) en comparación con estudios anteriores (~ 140%; Korine y Arad, 1993), especialmente los que se encuentran en ambientes cálidos como los desiertos
pero menor en comparación con las cuatro especies de Australasia (151% –240%; (revisado porMcKechnie y Wolf, 2019)
Bartholomew y col., 1964; Bartholomew y col., 1970; Minnaar et al., 2014), El EWL mínimo exhibido por todas estas especies cae dentro del rango
sugiriendo que R. aegyptiacus tiene una capacidad más limitada para jadear. La de valores previamente registrados de especies de áreas áridas y mésicas (
relación máxima de capacidad de enfriamiento (pérdida de calor por Mun~ oz-García et al., 2016). Los dos yangochiropterans que investigamos
evaporación / producción de calor metabólico) deR. aegyptiacus (0,75) fue aquí aumentó EWL rápidamente en Ta ¼ 36,7 y 40,5 C. El aumento
sustancialmente más bajo que los valores informados para conespecíficos bien fraccional en EWL para T. mauritianus fue 4.2 y casi el doble que para
hidratados en Israel (~ 1,8; Korine y Arad, 1993) o D. menor (~2; Bartholomew y E. hottentotus (7.5); sin embargo, estos valores son mucho más bajos que los de otras
col., 1970, 1964), sugiriendo que R. aegyptiacus de la cordillera de Soutpansberg especies de murciélagos africanos en grietas y que se posan en el follaje (~ 10 - 21;
son incapaces de refrescarse cuando TB > Ta o descargar incluso el 100% de la Maloney y col., 1999; Marom y col., 2006; Cory Toussaint y McKechnie, 2012), aunque los
producción de calor metabólico. Aunque existe alguna variación fisiológica entre últimos autores argumentaron que la heterotermia en T inferiora Los valores por debajo
poblaciones deR. aegyptiacus (Arad y Korine, 1993; Korine y Arad, 1993; Noll, 1979 de la termoneutralidad pueden conducir a proporciones infladas de EWL máximo a
), la diferencia en la capacidad de refrigeración es sorprendente. De hecho, la mínimo (Cory Toussaint y McKechnie, 2012). Sorprendentemente, los incrementos
limitada capacidad de enfriamiento de fraccionales máximos en la pérdida de agua por evaporación para
R. aegyptiacus en nuestro estudio es más similar a las personas con restricción de T. mauritianus fueron casi 3 veces más bajos en nuestro estudio en comparación con los
agua, que solo pudieron disipar ~ 40% de MHP (Korine y Arad, 1993). Aunque valores informados para esta especie por Cory Toussaint y McKechnie (2012). No
todos los individuos fueron detenidos por<24 horas y provisto de podemos ofrecer ninguna explicación para esta diferencia, pero especulamos que
ad libitum fruta y agua hasta 2 h antes de los ensayos, no podemos excluir la posibilidad pueden estar involucradas diferencias en el protocolo experimental, como la humedad
de que los individuos estuvieran deshidratados antes de las mediciones, lo que resultó de la cámara. Esta variación entre estudios reitera la necesidad de técnicas
en su capacidad de enfriamiento limitada. estandarizadas para cuantificar las variables de fisiología térmica en altasTa
Las inflexiones de EWL (37,3 C) y RMR (35 C) para E. wahlbergi similares a los desarrollados recientemente para aves (p. ej., McKechnie y
son considerablemente más altos que los de R. aegyptiacus (Minnaar y col., col., 2016b; Smit y col., 2018; Talbot y col., 2017; Whitfield et al., 2015).

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Los eventos de calor extremo están aumentando tanto en intensidad como en Referencias
frecuencia (IPCC, 2014) como resultado del cambio climático antropogénico, y Ta 42 C se
ha identificado como el principal predictor de mortalidad masiva entre los pteropodidos Albright, TP, Mutiibwa, D., Gerson, AR, Smith, EK, Talbot, WA, O'Neill, JJ,
McKechnie, AE, Wolf, BO, 2017. El mapeo de la pérdida de agua por evaporación en paseriformes del
australianos (Welbergen et al., 2008; Ratnayake et al., 2019). Los riesgos de desierto revela una creciente amenaza de deshidratación letal. Proc. Natl. Acad. Sci.
deshidratación aguda e hipertermia durante los eventos de calor extremo están 114, 201613625. https://doi.org/10.1073/pnas.1613625114.
aumentando rápidamente para las aves de las zonas áridas (Albright et al., 2017), al igual Altringham, JD, 2011. Murciélagos: de la evolución a la conservación, segunda ed. Oxford
University Press, Oxford. https://doi.org/10.1093/acprof:osobl/
que los riesgos de efectos subletales en la aptitud física de la exposición a un clima
9780199207114.001.0001.
caluroso sostenido (Conradie et al., 2019). Aunque las comparaciones directas se Arad, Z., Korine, C., 1993. Efecto de la restricción hídrica sobre el balance energético y hídrico y
confunden por las diferencias en la masa corporal, la filogenia y posiblemente la dieta, osmorregulación del murciélago frugívoro Rousettus aegyptiacus. J. Comp. Physiol. B
163, 401–405.https://doi.org/10.1007/BF00265645.
parece queR. aegyptiacus tiene la tolerancia al calor más baja de las tres especies
Barclay, RMR, Jacobs, DS, Harding, CT, McKechnie, AE, McCulloch, SD,
investigadas aquí. Los límites bajos de tolerancia al calor de las especies que habitan en Markotter, W., Paweska, J., Mark, R., Brigham, RM, 2017. Termorregulación por
cuevas sugieren que incluso pequeños aumentos de temperatura podrían ser murciélagos rousette egipcios (Rousettus aegyptiacus) cautivos y en libertad en
Sudáfrica. J. Mammal. 98, 572–578.https://doi.org/10.1093/jmammal/gyw234.
perjudiciales. Es probable que esto sea cierto para las especies que habitan refugios
Bartholomew, GA, Dawson, WR, Lasiewski, RC, 1970. Termorregulación y
parecidos a cuevas, comoN. thebaica, que exhibió la tolerancia al calor más baja entre heterotermia en algunos de los zorros voladores más pequeños (Megachiroptera) de Nueva Guinea.
las especies simpátricas que se posan en grietas (Cory Toussaint y McKechnie, 2012). De Z. Vgl. Physiol. 70, 196-209.https://doi.org/10.1007/BF00297716.
Bartholomew, GA, Leitner, P., Nelson, JE, 1964. Temperatura corporal, oxígeno
hecho, el calentamiento de las cuevas ya ha comenzado a producirse, creando cambios
consumo y frecuencia cardíaca en tres especies de zorros voladores australianos. Physiol. Zool.
en la distribución de la biota residente (Chevaldonn e y Lejeusne, 2003). Por lo tanto, 37, 179-198. https://doi.org/10.1086/physzool.37.2.30152330.
especies que descansan en cuevas comoR. aegyptiacus que no son relativamente Bonaccorso, FJ, McNab, BK, 1997. Plasticidad de la energía en murciélagos en flor
tolerantes al calor pueden tener un mayor riesgo de efectos negativos directos de Ta de (Pteropodidae): impacto en la distribución. J. Mammal. 78, 1073–1088.https://doi.org/
10.2307 / 1383050.
lo que se pensaba actualmente. Bonaccorso, FJ, Winkelmann, JR, Dumont, ER, Thibault, K., 2002. Gama doméstica de
En conclusión, la tolerancia al calor y la capacidad de enfriamiento por evaporación Dobsonia minor (Pteropodidae): un murciélago frugívoro solitario que se posa en el follaje en Papúa

muestran variaciones interespecíficas considerables entre los murciélagos, y los límites Nueva Guinea. Biotropica 34, 127.https://doi.org/10.1646/0006-3606(2002)034[0127: hrodmp]
2.0.co; 2.
de tolerancia al calor parecen estar relacionados, en parte, con el microclima de la
Bronner, GN, Maloney, SK, Buffenstein, R., 1999. Tácticas de supervivencia dentro de térmicamente
percha. Los murciélagos que se posan en sitios más expuestos toleran másTa y mantener refugios desafiantes: tolerancia al calor y sensibilidad al frío en el murciélago de cola libre
TB por debajo de los niveles hipertérmicos, mientras que las especies que descansan en angoleña, Mops condylurus. S. Afr. J. Zool. 34, 1–10.https://doi.org/10.1080/
02541858.1999.11448481.
cuevas no parecen tener la misma capacidad. Advertimos contra una interpretación
Brown, CR, Bernard, RTF, 1994. Preferencia térmica de los dedos largos de Schreiber
generalizada de nuestros resultados, ya que si bien sigue las predicciones y los hallazgos (Miniopterus schreiberisii) y Cabo de herradura (<I>Rhinolophus capensis<I>) murciélagos,
deCory Toussaint y McKechnie (2012), se requieren pruebas más rigurosas usando Campamento. B & dobladillo. Physiol.
Chevaldonn e, P., Lejeusne, C., 2003. Cambio de especies inducido por el calentamiento regional en las
múltiples especies por tipo de percha para respaldar el patrón reportado aquí. Esto sería
cuevas marinas del noroeste del Mediterráneo. Ecol. Letón. 6, 371–379.https://doi.org/10.1046/
especialmente informativo para las especies insectívoras obligadas que se refugian en j.1461-0248.2003.00439.x.
cuevas (p. Ej., Miembros deMinopterus, Myotis, Hipposideros, Rhinolophus). Además, Conradie, SR, Woodborne, SM, Cunningham, SJ, McKechnie, AE, 2019. Crónica,
Los efectos subletales de las altas temperaturas causarán graves disminuciones en las aves de las
aunque el papel de la dieta en la TMB (p. Ej.,Cruz-Neto y Bozinovic, 2004; Mun
zonas áridas del sur de África durante el siglo XXI. Proc. Natl. Acad. Sci.https://doi.org/
~ oz-García y Williams, 2005) es bien conocido, su efecto 10.1073 / pnas.1821312116.
sobre las tolerancias térmicas permanece sin estudiar. Los estudios futuros pueden Cory Toussaint, D., McKechnie, AE, 2012. Variación interespecífica en la termorregulación
centrarse en especies que habitan la misma cueva pero con diferentes presas. entre tres murciélagos simpátricos que habitan en un ambiente cálido y semiárido. J.
Comp. Physiol. B Biochem. Syst. Reinar. Physiol. 182, 1129-1140.https://doi.org/
Idealmente, todos los estudios futuros deberían realizarse en un sitio durante una 10.1007 / s00360-012-0683-6.
temporada e incluir especies de tamaño similar que representen múltiples taxones. Este Cruz-Neto, AP, Bozinovic, F., 2004. La relación entre la calidad de la dieta y la base
tipo de investigación ayudará a controlar los factores de confusión de la flexibilidad tasa metabólica en endotermos: conocimientos del análisis intraespecífico. Physiol.
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Agradecemos a la administración de Goro Game Reserve, Limpopo por permitirnos Downs, CT, Zungu, MM, Brown, M., 2012. Efectos estacionales sobre la termorregulación
realizar una investigación en su propiedad. Gracias a todos los voluntarios que ayudaron habilidades del murciélago frugívoro con charretera de Wahlberg (Epomophorus
con el trabajo de campo. El Programa de Desarrollo Profesional de la Fundación Nacional wahlbergi) en KwaZulu-Natal, Sudáfrica. J. Therm. Biol. 37, 144-150.https://doi.org/10.1016/
j.jtherbio.2011.12.003.
de Investigación proporcionó apoyo financiero para Gerson, AR, Smith, EK, Smit, B., McKechnie, AE, Wolf, BO, 2014. El impacto de
SN Este trabajo también se basa en parte en una investigación apoyada en parte por la humedad por enfriamiento evaporativo en pequeñas aves del desierto expuestas a altas

Fundación Nacional de Investigación de Sudáfrica (número de subvención 110506). temperaturas del aire. Physiol. Biochem. Zool. 87, 782–795.https://doi.org/10.1086/ 678956.

Todas las opiniones, hallazgos y conclusiones o recomendaciones expresadas en este

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material pertenecen a los autores y no reflejan necesariamente los puntos de vista de la ¿temperatura? Soy. Nat. 111, 623–640.https://doi.org/10.1086/283196.
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microclima en dos especies de murciélagos (Myotis lucifugus y M. Sodalis). Physiol. Zool.
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