Acta Odont. Venez.

Vol 50 Nº 2 AÑO 2012 REVISIÓN DE LA LITERATURA

PAPEL DE LA BIOPELÍCULA DENTAL DENTAL EN LA ENFERMEDAD
PERIODONTAL

BIOFILM ROLE IN PERIODONTAL DISEASE

ANTONIO JOSÉ DÍAZ CABALLERO, Odontólogo Universidad de Cartagena. Especialista en Periodoncia Universidad
Javeriana. Magister en Educación Universidad del Norte. Estudiante Doctorado Ciencias Biomédicas Universidad de
Cartagena. Profesor Titular Universidad de Cartagena. Director Grupo de investigaciones GITOUC. RICARDO VIVAS
REYES, Químico Universidad del Valle. Máster en Química Universidad del Valle. Doctor en Ciencias Universidad libre de
Bruselas. Profesor Titular Facultad de Ciencias Exactas y naturales Universidad de Cartagena. LEONARDO PUERTA,
Químico Farmacéutico, Universidad de Cartagena. Magister en Ciencias Universidad Nacional, Bogotá. Doctor en
Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Javeriana, Profesor Titular. Instituto de Investigaciones Inmunológicas
Universidad de Cartagena. MAICOL AHUMEDO MONTERROSA, Químico Universidad de Cartagena. Estudiante de
Maestría en Química Universidad de Cartagena. ALEJANDRA HERRERA HERRERA, Odontólogos Universidad de
Cartagena. Jóvenes Investigadores Grupo GITOUC. Facultad de Odontología. Universidad de Cartagena. LUIS CARLOS
FANG MERCADO, Odontólogos Universidad de Cartagena. Jóvenes Investigadores Grupo GITOUC. Facultad de
Odontología. Universidad de Cartagena. RICARDO CABRALES SALGADO, Odontólogo Universidad de Cartagena. Doctor
en Ciencias Odontológicas Área de concentración Endodoncia Universidad de Sao Paulo. Profesor invitado Universidad
de Cartagena.
Recibido para Arbitraje:30/09/2.010
Aceptado para Publicación:30/07/2.011

CORRESPONDENCIA: Antonio José Díaz Caballero. Facultad de Odontología, Universidad de

Cartagena. Campus de la salud. Barrio Zaragocilla. Cartagena de Indias, Colombia, Suramérica.
Teléfono 057 + 5 + 6698172 Ext. 110. Fax 057 + 5 + 6698173 Ext. 124. Correo electrónico
[email protected], [email protected]
Sitio de realización del trabajo: Facultad de Odontología. Universidad de Cartagena.

RESUMEN
La biopelícula dental muestra una organización altamente compleja en relación a lo que se puede
esperar de unos organismos que anteriormente se creían independientes y de poca capacidad de
asociaciones. Tienen una forma de crecimiento y de sostenibilidad bastante avanzada y
estructurada que facilita la supervivencia de los patógenos incluidos dentro de estas formas de
asociación. El presente artículo es una revisión narrativa de mecanismos como el quórum sensing,
la biopelícula dental y las acciones que pueden presentar éstas con la enfermedad periodontal
que afectan a muchos seres humanos en todas las latitudes a nivel mundial. Se plantean posibles
opciones de investigación y de campos futuros que faciliten aplicaciones a nivel de
experimentación.

PALABRAS CLAVES: biopelícula dental, quórum sensing, expresión génica, periodontitis, placa
dental. (Decs Bireme)
ABSTRACT
Dental Biofilms are highly complex organization in relation to what you would expect some
organisms previously thought and low capacity independent of associations. They have a
sustainable growth and well advanced and structured to facilitate the survival of pathogens
contained within these forms of association. This article is a narrative review of mechanisms such
as quorum sensing, biofilm and the actions which can present these with periodontal diseases that
affect many people at all latitudes worldwide. Options are proposed field research and to facilitate
future experimental level applications.

KEYWORDS: dental biofilm, quórum sensing, gene expression, periodontitis, dental plaque. (Mesh)

ENFERMEDAD PERIODONTAL Y BIOPELÍCULA DENTAL:

Las enfermedades periodontales se encuentran entre las enfermedades infecciosas más comunes
de los seres humanos. Se caracterizan por la destrucción inflamatoria de los tejidos de soporte
dental, incluyendo el hueso alveolar 1. Esta inicia con la gingivitis que se manifiesta como
enrojecimiento e inflamación de las encías, que sangran con facilidad bajo estimulación, como
ocurre durante el cepillado dentario. Puede mantenerse contenida en los tejidos de la encía
marginal o puede extenderse y convertirse en periodontitis cuando surge la destrucción de los
tejidos de soporte periodontal y el hueso alveolar, el cual se denomina como la pérdida de
inserción periodontal y la pérdida de hueso alveolar 1,2.

La formación de las biopelícula dental, como estructura de organización bacteriana, es una

manifestación del fenómeno denominado quórum sensing (QS) 3. Dentro de las diversas opciones
de manifestar fenómenos de organización bacterianas, la asociación en biocapas de las bacterias
se da como resultado de la interacción de unas señales moleculares que se denominan
autoinductores, con unas proteínas transcripcionales que permiten o bloquean la expresión de
genes involucrados en el QS. Las biopelícula dental están formados por una o más comunidades de
microorganismos, embebidos en un glicocálix, unidos a una superficie sólida. La razón por la que
existen las biopelícula dental en la naturaleza es que permiten a los microorganismos unirse y
multiplicarse sobre distintas superficies. Además, las bacterias que forman parte de una
biopelícula dental (sésiles) disfrutan de un gran número de ventajas en comparación con las
bacterias aisladas (plantónicas) lo que permite además de la supervivencia, la conjugación
bacteriana, la variación fenotípica de las mismas y el intercambio de información genética 3.

Se entiende que las enfermedad periodontal se inicie y sea perpetuada por un grupo de bacterias
predominantemente Gram negativas y por las bacterias anaerobias de la placa bacteriana,
constituyéndose en biopelícula dental, la cual sufre modificaciones y variaciones que permite su
adaptación a las diversas condiciones. Este proceso puede controlarse por el empleo o por medio
de la práctica diaria de la higiene oral eficaz, siendo las medidas tales como el cepillado de dientes
y el uso de medios auxiliares tales como el hilo dental entre los dientes, una de las formas más
efectivas hasta la presente de controlar esa biopelícula dental dental 4.

Los patógenos periodontales importantes incluyen Aggregatibacter actinomycetemcomitans (aa),

Bacteroides forsythus (BF), y Porphyromonas gingivalis (PG). Estas y otros bacterias con sus
toxinas pueden producir irritación del tejido conectivo periodontal y estimular una respuesta
inflamatoria crónica, con sus mediadores inmunológicos. Se considera que la patogénesis
periodontal se caracteriza por lipopolisacáridos bacterianos (LPS) que permiten la activación de
una serie de citoquinas pro-inflamatorias y no inflamatorias, las cuales median en la respuesta
inflamatoria del organismo. La gravedad de la destrucción del tejido periodontal depende de la
dinámica de las interacciones entre el desafío microbiano y la respuesta inmune inflamatoria del
organismo, estos eventos son influenciados por una serie de factores de riesgo, incluyendo
factores sistémicos tales como diabetes, enfermedades de inmunodeficiencia, el estrés y la
osteoporosis, lo mismo que las variaciones genéticas y de comportamiento y la influencia de los
factores de riesgos modificables tales como el consumo de tabaco 5.

Desde hace tiempo, con la publicación de la "teoría de la infección focal" de Miller, donde se
establece que los microorganismos, sus productos metabólicos o sus residuos pueden efectuar
acciones patológicas a distancia o inclusive lejanas de la boca, produciendo efectos sistémicos que
tienen un origen focal o localizado en la boca. Para racionalizar este tipo de acciones a distancia,
se proponen tres mecanismos diferentes que las bacterias bucales puedan contribuir al desarrollo
de enfermedades propias del sitio, hasta ahora se han descrito: 1) la infección metastásica
causada por translocación de bacterias; 2) la lesión metastásica en relación con las toxinas
microbianas y 3) la inflamación debido a una lesión metastásica inmune 6.

Además podemos decir que en los últimos años, un creciente cuerpo de evidencia científica
sugiere una fuerte asociación entre las infecciones periodontales y ciertas enfermedades
sistémicas. Por ejemplo: se considera que el saco periodontal y la inflamación de los tejidos
adyacentes puede servir como un sitio de recopilación, que brinda el desbordamiento de varios
productos bacterianos, por ejemplo lipopolisacáridos (LPS) y mediadores inflamatorios como la
interleucina-1β (IL-1β), factor de necrosis tumoral-α (TNF-α) y la prostaglandina E2 (PGE2), a la
circulación, lo cual posteriormente puede extenderse por la sangre y pasar al resto del cuerpo
logrando afectar el endotelio vascular, otras células y tejidos distantes del tejido periodontal. Por
otra parte las enfermedades periodontales y algunas enfermedades sistémicas pueden compartir
factores de riesgo comunes tales como el tabaco, el estrés y los factores genéticos 5,7,8.

Es posible que las infección periodontal pueda representar mayores riesgos adicionales para los
individuos susceptibles, lo que puede contribuir a enfermedades graves como la enfermedad
coronaria y al infarto, al aumento de parto prematuro, o bebés con bajo peso al nacer, igual
como puede suceder con aquellas personas que padecen diabetes no controlada o con
enfermedades respiratorias 9.

TRATAMIENTO PARA LAS BIOPELÍCULAS DENTALES:

El control mecánico de la biopelícula dental en los dientes es hasta la fecha, el principal soporte
para la eliminación de este conglomerado bacteriano y la prevención de la enfermedad
periodontal, lo que no establece de forma certera y racional que estos enfoques terapéuticos sean
procedimientos completamente efectivos para su control o eliminación, ya que se observan
muchas deficiencias y debilidades. La baja eficacia de los procesos de higiene personal sugiere que
el control de placa bacteriana por métodos mecánicos, debería conducir a la prevención de la
inflamación gingival, lo que en la práctica no ocurre de forma concluyente. Esto es
particularmente pertinente a la luz de la evidencia reciente, la cual sugiere que la gingivitis
incrementa el riesgo de la pérdida de inserción periodontal y que la prevención de la inflamación
gingival podría reducir la prevalencia de periodontitis leve a moderada en diversos grupos
poblacionales, especialmente en los jóvenes. Lo que permite establecer que el control mecánico
de la biopelícula dental en cavidad oral, es insuficiente para la mayoría de los pacientes en
diversos grupos poblacionales 10.
Para mejorar la capacidad de control de la biopelícula dental, pero desde el punto de vista
químico, se ensayaron varios agentes antimicrobianos como auxiliares, a fin de mejorar los
resultados obtenidos con el cuidado bucal en el hogar, pero los resultados no son satisfactorios ni
completamente eficientes 11.

Algunos estudios recientes, indican que los productos de cuidado en el hogar que contengan
antimicrobianos pueden proporcionar una reducción de la gingivitis siempre y cuando éstas estén
acompañadas con el cepillado y el hilo dental como medios auxiliares, en particular las
formulaciones que contienen clorhexidina, enjuagues bucales que contengan aceites esenciales y
triclosán y/o copolímero en colutorios y dentífricos, documentan de forma amplia los efectos
clínicos antiplaca y antigingivitis 2,12. Los análisis microbiológicos “In Vivo” demuestran la
capacidad de estos agentes antimicrobianos para penetrar en la masa de la biopelícula dental y
para atacar eficientemente a las bacterias, sin llegar a un control total o del 100% del contenido
bacteriano en la biopelícula dental. Además los antibióticos y agentes químicos pueden alcanzar
áreas que son de difícil acceso, como superficies interdentales, donde también pueden afectar el
crecimiento de biopelícula dental ubicadas sobre los tejidos blandos. Estos agentes antisépticos
tienen una trayectoria de uso generalmente seguro y al parecer no aumenta los niveles de
especies resistentes. Resaltando que el porcentaje de control de las biopelícula dental por éste
tipo de antisépticos, sigue siendo bajo, sin llegar a un porcentaje de control que supere el 40% 14.

Las características estructurales y fisiológicas de las biopelícula dental confieren una resistencia
innata tanto a antibióticos, a desinfectantes y a germicidas. Las bacterias de las biopelícula dental
son resistentes de los agentes antimicrobianos por mecanismos diferentes a los de las células
planctónicas, es decir, los sistemas de expulsión activa, mutación de la diana y enzimas
modificadoras principalmente. En muchas situaciones la concentración de antimicrobiano
requerida para alcanzar actividad bactericida frente a las biopelícula dental suele ser muy superior
a la de las bacterias planctónicas dependiendo de la especie y el fármaco. Otra característica
importante es que las bacterias que forman parte de las biopelícula dental recuperan la
sensibilidad original una vez que se dispersan de la misma. Teniendo en cuenta estos datos, parece
que la resistencia de las biopelícula dental a los agentes antimicrobianos no se debe
probablemente a mecanismos codificados genéticamente ni a la selección de mutantes resistentes
presentes en sub poblaciones, ya que los altos niveles de resistencia desaparecen por ejemplo
cuando, en el caso de pacientes con dispositivos médicos infectados por biopelícula dentals
bacterianas, éstos son retirados.

Está bien demostrado que la resistencia a los antimicrobianos en este tipo de estructuras es
multifactorial, varía de unas especies a otras y se debe más bien a las características fisiológicas de
las bacterias de la biopelícula dental, así como a la ultra superficie de la misma estructura. Entre
los mecanismos responsables del elevado grado de resistencia se señalan: a) impermeabilidad de
la biopelícula dental a los agentes antimicrobianos, b) tasa alterada de crecimiento de los
organismos, c) el microambiente de la biopelícula dental que antagoniza la actividad
antimicrobiana, d) mecanismos de resistencia expresados en bacterias planctónicas, e) elementos
genéticos de transferencia horizontal y, f) el papel del biomaterial en la inducción de resistencias
15
.

El primer paso para que los agentes antimicrobianos ejerzan su actividad es que alcancen su sitio
de acción específico. Las biopelícula dental poseen una capa de glucocálix que protege a las
bacterias infectantes de los sistemas de defensa del paciente, así como de la difusión de los
agentes antimicrobianos hacia las partes específicas celulares, actuando de este modo como una
barrera que impide o reduce el transporte de los antimicrobianos al interior de ellas 16.
El microambiente en el interior de las biopelícula dental es un factor que afecta a la actividad
antimicrobiana debido a diferentes variables como la pO2, pCO2, concentración de cationes
divalentes, niveles de hidratación, pH o concentraciones de pirimidinas, produciendo efectos
adversos en la acción de los antimicrobianos en el interior de la biopelícula dental donde las
condiciones ácido-básicas y aeróbicas-anaeróbicas pueden variar. Frente a las biopelícula dental
podemos actuar 17:
1. Evitando o retrasando la aparición. Se pueden realizar cambios en las características físicas
y/o químicas de las superficies a las que se adhieren las biopelícula dental, de forma que
se impida o retrase la adhesión. También se podría actuar sobre el medio líquido de
crecimiento de la biopelícula dental.

Se pueden realizar tratamientos que cambien el medio ambiente bacteriano (tratamiento

ecológico), lo que imposibilitaría el desarrollo de determinadas biopelícula dental; mediante un
buen control de la placa supragingival, se produciría un cambio en las condiciones ambientales
subgingivales, dificultando el desarrollo de biopelícula dental patógenas 17.

2. Una vez la biopelícula dental se desarrolló, podría actuarse de dos formas para
eliminarlas:
- por medios físicos, ya sea terapia de raspaje y alisado radicular.
- por medios químicos.

- Siendo la cavidad bucal de fácil acceso, se pueden eliminar las biopelícula dental por medios
físicos, bien a nivel supragingival (por medio del cepillado y profilaxis dental), bien a nivel
subgingival (por medio de raspado y alisado radicular, o cirugía periodontal) 17.

- A nivel supragingival se pueden utilizar distintos antisépticos, y a nivel subgingival distintos

antibióticos y antisépticos. Para que estos productos consigan el mayor efecto posible, sería
deseable producir de forma física una desorganización previa de la biopelicula dental , lo que
desde un punto de vista preventivo es de mejor oportunidad 18.

CONCLUSIONES
El fenómeno del “quorum sensing” tiene una marcada importancia en la regulación génica de las
bacterias asociadas a patologías bucales, tal como se observa en otros procesos en los cuales
intervienen diferentes bacterias.

La formación de la biopelícula dental es uno de los procesos que está regulado por el “quorum
sensing” en las bacterias de la cavidad bucal y en diferentes patologías y condiciones sistémicas. La
exploración del concepto de las biopelícula dental, arroja un mundo amplio, y de muchas
necesidades de exploración, en especial lo que se refiere a la investigación en ciencias básicas
aplicadas a la odontología.

Las bacterias organizadas en biopelícula dental complican la patogenia de la enfermedad

periodontal y su curso natural. De tal forma que para enfrentar de forma efectiva a las
enfermedades periodontales de manera que se pueda lograr un control temprano en la formación
de las biopelícula dental, se debe tener en cuenta tanto el tipo de bacteria, los mecanismos de
comunicación que pueden desarrollar y hasta donde se pueda, realizar una acción preventiva, por
medio de moléculas de señalización que compitan o desalojen a los autoinductores de los sitios de
enlace en las proteínas de las membranas de las bacterias.

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
1. Salvi GE, Della Chiesa A, Kianpur P, Attstrom R, Schmidlin K, Zwahlen M, et al. Clinical effects of
interdental cleansing on supragingival biofilm formation and development of experimental gingivitis. Oral
Health Prev Dent. 2009;7(4):383-91.
2. Teles RP, Teles FR. Antimicrobial agents used in the control of periodontal biofilms: effective
adjuncts to mechanical plaque control? Braz Oral Res. 2009;23 Suppl 1:39-48.
3. Pan J, Ren D. Quorum sensing inhibitors: a patent overview. Expert Opin Ther Pat. 2009 Sep 7.
4. Offenbacher S, Barros SP, Singer RE, Moss K, Williams RC, Beck JD. Periodontal disease at the
biofilm-gingival interface. J Periodontol. 2007 Oct;78(10):1911-25.
5. Cobb CM, Costerton JW, Van Dyke TE. Have we become so focused on inflammation and host
response that we have neglected the role of bacteria in initiating periodontal disease? Compend Contin Educ
Dent. 2009 Jan-Feb;30(1):46, 8.
6. Hussein MH, El-Sayed MK, Talaat M, El-Badawy A, Miller FD. Epidemiology 1, 2, 3: study and sample
design. Am J Trop Med Hyg. 2000 Feb;62(2 Suppl):8-13.
7. Sweier DG, Shelburne PS, Giannobile WV, Kinney JS, Lopatin DE, Shelburne CE. Immunoglobulin G
(IgG) class, but Not IgA or IgM, antibodies to peptides of the Porphyromonas gingivalis chaperone HtpG
predict health in subjects with periodontitis by a fluorescence enzyme-linked immunosorbent assay. Clin
Vaccine Immunol. 2009 Dec;16(12):1766-73.
8. Singer RE, Moss K, Beck JD, Offenbacher S. Association of systemic oxidative stress with suppressed
serum IgG to commensal oral biofilm and modulation by periodontal infection. Antioxid Redox Signal. 2009
Dec;11(12):2973-83.
9. Gera I, Vari M. [Genetic background of periodontitis. Part I. Basic principles and inherited
syndromes. Literature review]. Fogorv Sz. 2009 Jun;102(3):87-95.
10. Hallmon WW, Rees TD. Local anti-infective therapy: mechanical and physical approaches. A
systematic review. Ann Periodontol. 2003 Dec;8(1):99-114.
11. Akalin FA, Baltacioglu E, Sengun D, Hekimoglu S, Taskin M, Etikan I, et al. A comparative evaluation
of the clinical effects of systemic and local doxycycline in the treatment of chronic periodontitis. J Oral Sci.
2004 Mar;46(1):25-35.
12. Barnett ML. The rationale for the daily use of an antimicrobial mouthrinse. J Am Dent Assoc. 2006
Nov;137 Suppl:16S-21S.
13. Luc J, Mroz C, Roques C, Ducani-Federlin M. [The bactericidal activity of mouthwashes containing
0.10%, 0.12% and 0.20% chlorhexidine digluconate]. Bull Group Int Rech Sci Stomatol Odontol. 1998 Apr-
Sep;40(2-3):102-8.
14. von Fraunhofer JA, Kelley JI, DePaola LG, Meiller TF. The effect of a mouthrinse containing essential
oils on dental restorative materials. Gen Dent. 2006 Nov-Dec;54(6):403-7.
15. Ramseier CA, Kinney JS, Herr AE, Braun T, Sugai JV, Shelburne CA, et al. Identification of pathogen
and host-response markers correlated with periodontal disease. J Periodontol. 2009 Mar;80(3):436-46.
16. Mouthrinses and periodontal disease. Int Dent J. 2002 Oct;52(5):346-52.
17. Etienne D. Locally delivered antimicrobials for the treatment of chronic periodontitis. Oral Dis.
2003;9 Suppl 1:45-50.
18. Allaker RP, Douglas CW. Novel anti-microbial therapies for dental plaque-related diseases. Int J
Antimicrob Agents. 2009 Jan;33(1):8-13.